Seguido inmediatamente solo por Euskotren Autobusa, Euskotren Trena constituye el principal, fundacional y más veterano brazo operativo de la compañía desde sus inicios, habiendo comenzado su actividad en 1982.
Originalmente, se trataba de primitivos ferrocarriles independientes, algunos enlazados a posteriori, construidos desde finales del siglo XIX.
También actúa en el sur de Francia, pues sus trenes llegan hasta Hendaya (Pirineos Atlánticos).
Así, las zonas servidas por las cercanías de Euskotren Trena incluyen las comarcas vizcaínas de Arratia-Nervión (solo norte), el Valle de Asúa, Busturialdea-Urdaibai o el Duranguesado, así como las guipuzcoanas del Bajo Deva, Urola-Costa o San Sebastián (su extremo oeste).
En el noreste de Guipúzcoa cuenta con estaciones y un trazado similar al de Adif, en el que se incluyen los servicios del "Puente Internacional" entre Irún y Hendaya.
En la actualidad, Euskotren Trena incluye en su plan de líneas todos los servicios siguientes: (trayecto sobre la línea E1) (trayecto sobre la línea E1) (trayecto corto) (trayecto sobre la línea E1) (ramal de Altza de la línea E2) (alta frecuencia dentro de la línea E3) Metro de Bilbao (extensión probable L3) (no determinado) (extensión L3) * Las estaciones y kilómetros comunes se cuentan como uno solo; ya que el tramo comprendido entre las estaciones de Kukullaga-Echevarri y Lemoa es el mismo para las líneas 1 y 4, y además otras estaciones son comunes a varias líneas.
La flota estaba compuesta por 20 unidades que prestaban servicio en las líneas de Urdaibai, Durangaldea y Kostaldea.
Si bien originalmente contaban con tres coches, posteriormente dispusieron de uno más.
En los días posteriores se detectaron algunas anomalías y tuvieron que retirarse algunas unidades.
El Euskopullman fue un tren regional que desde 1998 ofrecía diversos servicios añadidos (bar, mesas, más espacio entre butacas...) a cambio de un incremento en el precio.
Desde julio de 2014 la UT-310 estuvo circulando en la línea del Txorierri acoplada a las otras 300 que estaban asignadas allí.
Actualmente todas menos la 308, que ha sido preservada por el museo vasco del ferrocarril, están desguazadas, ya que han sido sustituidas por las EMU 950 Adquiridas para el servicio Euskotren Trena y prestan servicio en todas las líneas.
Además, en el Museo Vasco del Ferrocarril de Azpeitia pueden contemplarse dos ejemplares: las UT3101 y UT3154.
Las obras en la red operada por Euskotren Trena las lleva a cabo su titular y administrador, Euskal Trenbide Sarea.
Desde hace varios años, se está invirtiendo una cantidad importante de recursos económicos para mejorar la red.
Debido a la futura liberalización del transporte ferroviario, que permitirá a Euskotren operar en cualquier red europea, la compañía vasca ya ha anunciado su intención de ofrecer servicios ferroviarios dentro de la llamada Y Vasca.
Así, las estaciones cerradas en aquel momento fueron Deusto, Deusto-Unibertsitatea, Matiko y Zumalakarregi.
Al final, el cierre del tramo original desde Deusto al Casco Viejo fue definitivo, construyéndose aceras, vías ciclables y aparcamientos de vehículos en el mismo, igual que se hiciera en su momento en distintos puntos del tramo entre Deusto y San Ignacio (del mismo ferrocarril a Plencia) tras el cierre de sus viejas estaciones de San Inazio e Ibarrekolanda a finales de los noventa, debido al desuso (fueron desbancadas por las estaciones de San Ignazio y Sarriko del metro, respectivamente) y a obras colindantes.
Con el cierre de Zazpi Kaleak-Casco Viejo en junio de 2015, los usuarios del tren del Valle de Asúa se verían afectados al no poder hacer transbordo fácil con el metro, como sí era posible en la estación del Casco Viejo.
La línea del Txorierri queda así configurada como Lezama–Lutxana, rehabilitándose esta estación para hacer posible ahí la intermodalidad con la L1.
El Gobierno Vasco, que emprendió la reforma de estaciones y vías de esta línea abandonó el proyecto dejando a municipios como Azpeitia sin ferrocarril.
Tras esa fecha, sólo se empleaba para que las unidades que sirven en la línea del Txorierri lleguen y salgan del taller de Luchana, así como para que las nuevas unidades o locomotoras realicen pruebas, como fue el caso de las del tranvía de Bilbao o las locomotoras de EuskoKargo (Euskotren Kargo).
Esta línea formaba parte de una línea más amplia hacia Munguía, pero cuando Euskotren Trena inició su servicio en el tramo Sondica-Munguía, éste ya estaba desmantelado a causa de la ampliación del Aeropuerto de Bilbao, entre otros motivos, lo que provocó su segunda clausura.
Esto produjo que la Línea del Txorierri pasase por Sondika mediante una inversión de marcha.