Este magnate había reforzado su colección específicamente para este museo y un hito clave para su objetivo fue la compra de 21 cuadros del Hermitage de San Petersburgo (Jan van Eyck, Rafael, Tiziano...) que el gobierno soviético accedió a vender para obtener divisas.El proyecto es de John Rusell Pope, cuya otra gran obra en Washington también incluye una cúpula, el Monumento a Jefferson.En 2013 el museo adquirió una obra maestra de Gerrit van Honthorst, Concierto, que no se había expuesto en público desde finales del siglo XVIII.El edificio este se centra en arte moderno y arte contemporáneo, con una colección que incluye obras de Pablo Picasso (Familia de saltimbanquis), Joan Miró (La masía), Henri Matisse, Max Beckmann (el gran tríptico Los argonautas, su última obra), Jackson Pollock, Arshile Gorky, Andy Warhol, Roy Lichtenstein, Robert Motherwell y la mayor escultura móvil realizada por Alexander Calder.Las esculturas exhibidas son de Joan Miró, Louise Bourgeois, Roy Lichtenstein, Sol LeWitt y Hector Guimard, entre otros artistas.La Galería Nacional de Arte se financia con dinero público y privado.Algunos de los directores del museo más importantes han sido John Walter y J. Carter Brown.
