Está ubicada en el centro de Dublín, con una entrada en Merrion Square, junto a Leinster House, y otra en Clare Street.En 1853 una exposición, la Exhibición Industrial Irlandesa, se ubicó en los jardines de Leinster House en Dublín.El edificio fue diseñado por Francis Fowke, basado en planes previos por Charles Lanyon y fue completado en 1864.George Bernard Shaw también realizó una donación sustancial, pues dejó a la Galería un tercio de sus bienes en gratitud por el tiempo que pasó ahí cuando joven.Los jesuitas accedieron generosamente a que se exhibiera en la Galería, y el descubrimiento fue causa de excitación nacional.El Ala del Milenio tiene sus críticos: es imperdonable el pobre mantenimiento, y su espacio de circulación carece de claridad, pero es generalmente asumido que esos fallos son detalles triviales frente al impacto del edificio.En el periodo 2011-17 se ha abordado un remozamiento de los dos bloques más antiguos del museo: los llamados Dargan (1864) y Milltown (1903).
