Fue fundado en 1925 y juega en la Liga Premier de Rusia, la primera división del fútbol ruso.
En 2005, la empresa estatal Gazprom pasó a ser accionista mayoritario del club ruso.
El Zenit inauguró en 2017 su propio estadio, que cuenta con 69 000 espectadores y estará nuevamente situado en la Isla Krestovsky.
Los jugadores de los equipos locales eran aficionados y libremente asociados entre sí.
Al mismo tiempo, se fundaron varios clubes formales de fútbol en San Petersburgo, principalmente en torno a las grandes empresas industriales.
La membresía de los jugadores no era oficial y algo flexible, ya que, incluso, se permitía que los mismos jugadores jugasen en varios equipos diferentes durante la misma temporada.
El historiador Yuri Lukosyak ya había renunciado a la versión de sucesión del Zenit en el Murzinka y ofreció cinco opciones para la discusión de fundación del club: 1914, 1931, 1936, 1938 y 1939.
[5] Algunos de los jugadores y parte del cuerpo técnico del Zenit fueron evacuados a Kazán, pero muchos permanecieron, combatieron y fallecieron en el sitio de Leningrado.
El Zenit derrotó al CSKA en la final por dos goles a uno, en un partido celebrado en el estadio Dinamo en Moscú y que levantó gran expectación, después de que los leningradeses eliminasen al Dynamo y Spartak de Moscú, dos de los grandes clubes favoritos al título.
En menos de siete años en el Zenit fueron reemplazado cinco entrenadores.
Morózov implantó un nuevo sistema basado en una nueva generación de jóvenes jugadores locales,[7] que con el tiempo llevaron al equipo a finalizar en tercera posición en la liga de 1980, la primera vez en la historia del club en que lograron el podio final.
[7] Después del tercer puesto, el Zenit alternó temporadas discretas con otras aceptables, pero en 1984 el equipo superó todas las expectativas al proclamarse campeón de la liga soviética y subcampeón de copa.
[7] Yuri Zheludkov, con 17 goles, fue el máximo goleador del equipo, a sólo dos goles de Sergey Andreyev (SKA Rostov-on-Don), el máximo goleador de la liga.
Los últimos años antes del colapso de la Unión Soviética fueron dispares para el Zenit.
Representando al fútbol soviético como cuarto clasificado en 1986, el Zenit disputó la Copa de la UEFA 1989-90 estando en segunda división.
Vladislav Gusev, un famoso periodista deportivo, fue elegido el primer presidente del equipo.
[8] No fue hasta 1995 cuando el club pudo alcanzar el ascenso a la Liga Premier de Rusia al acabar en tercera posición, con la ayuda del entrenador Pável Sadyrin,[8] quien hizo campeón al club en 1984.
El Zenit pasó varias temporadas en la zona media de la tabla hasta que llegó su primer título postsoviético, la copa rusa de 1999, en la que vencieron al Dynamo Moscú por tres goles a uno en el estadio Luzhniki.
En ese equipo ya estaban jóvenes jugadores que luego serían parte del gran Zenit que deslumbró en Europa, como Vyacheslav Malafeev, Andrei Arshavin y Aleksandr Kerzhakov.
[11] Advocaat trabajó junto con su subdirector, el ex seleccionador juvenil de Países Bajos Cor Pot.
El Zenit logró el quinto título de la liga rusa en la temporada 2014/15 tras empatar frente al Ufá, siendo determinante para la consecución del título los goles de Hulk y Salomón Rondón.
Luciano Spalletti firmó un contrato con el Zenit en diciembre de 2009, y los entrenadores italianos Daniele Baldini, Marco Domenichini y Alberto Bartali también se unieron al club ruso.
En la ventana de fichajes de verano de 2010, Spalletti hizo sus primeros fichajes, asegurando al delantero Aleksandr Bukharov y al mediocampista Sergei Semak del Rubin Kazan; los defensas Aleksandar Luković del Udinese y Bruno Alves del Porto.
El Zenit avanzó en la fase eliminatoria de la Europa League 2010-11 en el primer lugar, luego venció al equipo suizo Young Boys en los octavos de final.
unos meses antes, después de una temporada decepcionante como entrenador del Tottenham Hotspur inglés.
Fueron sorteados en el Grupo H junto a Valencia, Lyon y Gent.
En la liga, las actuaciones del Zenit en la primavera fueron decepcionantes y, como tal, el club terminó tercero y se perdió la Liga de Campeones por segundo año consecutivo.
Sergey Semak se convirtió en el nuevo gerente del Zenit, recibiendo un contrato de dos años.
El Zenit abrió la temporada 2021/2022 con una séptima victoria en la Supercopa de Rusia tras vencer por 3-0 al Lokomotiv de Moscú, pero sin grandes jugadores clave que dejaron el club como Yuri Zhirkov, Andrei Lunev y Sebastian Driussi.
El Zenit disputa sus partidos en su estadio Krestovski, conocido como la Arena Gazprom, por razones de patrocinio.