La actual fue construida en 2006 en el South Boston Seaport District y fue diseñada por el estudio de arquitectura Diller Scofidio + Renfro.
En 1940 acogió la exposición itinerante "Picasso, cuarenta años de su arte", que incluía la famosa obra Guernica.
[3] Este mismo año, exhibió obras de Le Corbusier en su primera muestra en un museo estadounidense.
[3] En 1960, se mudó al Metropolitan Boston Arts Center, en 1175 Soldiers Field Road, que fue diseñado por el fundador del museo, Nathaniel Saltonstall.
Durante los cinco años que allí pasó, exhibió obras de artistas que representan a Estados Unidos en la Bienal de Venecia (John Chamberlain, Jim Dine, Jasper Johns, Morris Louis, Kenneth Noland, Claes Oldenburg, Robert Rauschenberg y Frank Stella) y en 1965 el museo una exposición sobre video y arte electrónico llamada Art Turned On a la que asistió Marcel Duchamp.
Este mismo año Warhol y The Velvet Underground presentaron una actuación de Exploding Plastic Inevitable en el ICA.
[3] En 1968, regresó al Metropolitan Boston Arts Center, en 1175 Soldiers Field Road, durante dos años, para mudarse en 1970 a Parkman House en 33 Beacon Street.
Durante estos dos años realizó "Escultura monumental para espacios públicos", que consistió en colocar en espacios públicos de la ciudad esculturas monumentales de Alexander Calder, Donald Judd, Robert Morris, Louise Nevelson, Claes Oldenburg y Mark di Suvero.
Un año después, encontró una sede más permanente en 955 Boylston Street en una antigua estación de policía.
[3] Mientras se diseñaba y coinstruía el nuevo edificio en el paseo marítimo, el ICA seguía en 955 Boylston Street.
[3] En 2006, el ICA se mudó a su nuevo edificio de 6038 m² en Fan Pier que tiene tanto galerías como un espacio para presentaciones.
El edificio está ubicado entre las estaciones Courthouse y World Trade Center en la MBTA Silver Line.
El ICA ofrece servicio de ferry desde su edificio principal hasta Watershed, que solo cierra en invierno.
The West Gallery (conocida hoy como Bridgitt and Bruce Evans Family y Karen and Brian Conway Galleries), el espacio de exhibición más grande, ha presentado exposiciones individuales y colectivas que incluyen Super Vision (2006), Philip-Lorca diCorcia (2007), Street Level (2008).
[15] Los programas más recientes incluyen Liz Deschenes (2016), Mark Dion: Misadventures of a 21st-Century Naturalist (2017), William Forsythe: Choreographic Objects (2018-2019).