Estructura de la proteína humana PGLYRP1. Basada en la representación PyMOL de PDB 1yck.
Las proteínas de reconocimiento de peptidoglicano ( PGRP ) son un grupo de receptores de reconocimiento de patrones altamente conservados con al menos un dominio de reconocimiento de peptidoglicano capaz de reconocer el componente peptidoglicano de la pared celular de las bacterias . Están presentes en insectos , moluscos , equinodermos y cordados . El mecanismo de acción de las PGRP varía entre taxones. En los insectos , las PGRP matan a las bacterias indirectamente al activar una de cuatro vías efectoras únicas: cascada de profenoloxidasa , vía Toll, vía IMD e inducción de fagocitosis . [1] [2] [3] [4] En los mamíferos , las PGRP matan a las bacterias directamente al interactuar con su pared celular o membrana externa, o hidrolizan el peptidoglicano. [1] [2] [3] [4] También modulan la inflamación y el microbioma e interactúan con los receptores del huésped. [1] [3]
Descubrimiento
El primer PGRP fue descubierto en 1996 por Masaaki Ashida y colaboradores, quienes purificaron una proteína de 19 kDa presente en la hemolinfa y cutícula de un gusano de seda ( Bombyx mori ), y la llamaron proteína de reconocimiento de peptidoglicano, porque se unía específicamente al peptidoglicano y activaba la cascada de la profenoloxidasa. [5] En 1998, Håkan Steiner y colaboradores, utilizando una pantalla de visualización diferencial, identificaron y clonaron un ortólogo de PGRP en una polilla ( Trichoplusia ni ) y luego descubrieron y clonaron ortólogos de PGRP de ratón y humano, [6] demostrando así que los PGRP están altamente conservados desde insectos hasta mamíferos. También en 1998, Sergei Kiselev y colaboradores descubrieron y clonaron de forma independiente una proteína de un adenocarcinoma de ratón con la misma secuencia que PGRP, a la que llamaron Tag7. [7] En 1999, Masanori Ochiai y Masaaki Ashida clonaron el gusano de seda ( B. mori ) PGRP. [8]
En 2000, basándose en la secuencia disponible del genoma de la mosca de la fruta ( Drosophila melanogaster ) , Dan Hultmark y sus colaboradores descubrieron una familia de 12 genes PGRP altamente diversificados en Drosophila , [9] que clasificaron en formas cortas (S) y largas (L) según el tamaño de sus transcripciones . Mediante búsquedas de homología de las secuencias disponibles, también predijeron la presencia de una forma larga de PGRP humana y de ratón (PGRP-L). [9]
En 2001, Roman Dziarski y colaboradores descubrieron y clonaron tres PGRP humanos, denominados PGRP-L, PGRP-Iα y PGRP-Iβ (para transcripciones de tamaño largo e intermedio). [10] Establecieron que el genoma humano codifica una familia de 4 PGRP: PGRP-S (PGRP corto) [6] y PGRP-L, PGRP-Iα y PGRP-Iβ. [10] Posteriormente, el Comité de Nomenclatura Genética de la Organización del Genoma Humano cambió los símbolos genéticos de PGRP-S, PGRP-L, PGRP-Iα y PGRP-Iβ a PGLYRP1 , PGLYRP2 , PGLYRP3 y PGLYRP4 , respectivamente, y esta nomenclatura se utiliza actualmente también para otros PGRP de mamíferos. Sergei Kiselev y colaboradores también clonaron de forma independiente PGLYRP2 de ratón (TagL). [11] [12] Posteriormente, se han identificado PGRP en todo el reino animal, aunque los metazoos inferiores (por ejemplo, el nematodo Caenorhabditis elegans ) y las plantas no tienen PGRP. [2] [3] [4]
En 2003, Byung-Ha Oh y sus colaboradores cristalizaron PGRP-LB de Drosophila y resolvieron su estructura. [13]
Tipos
Los insectos generan hasta 19 PGRP empalmados alternativamente , clasificados en formas largas (L) y cortas (S). Por ejemplo, la mosca de la fruta ( D. melanogaster ) tiene 13 genes PGRP, cuyas transcripciones se empalman alternativamente en 19 proteínas, mientras que el mosquito ( Anopheles gambiae ) tiene 7 genes PGRP, con 9 variantes de empalme. [1] [2] [9] [14]
Ubicación del gen humano PGLYRP1 en el cromosoma 19 y estructuras esquemáticas del gen, ADNc y proteínas con exones, intrones y dominios proteicos indicados.Ubicación del gen humano PGLYRP2 en el cromosoma 19 y estructuras esquemáticas del gen, ADNc y proteínas con exones, intrones y dominios proteicos indicados.Ubicación del gen humano PGLYRP3 en el cromosoma 1 y estructuras esquemáticas del gen, ADNc y proteínas con exones, intrones y dominios proteicos indicados.Ubicación del gen humano PGLYRP4 en el cromosoma 1 y estructuras esquemáticas del gen, ADNc y proteínas con exones, intrones y dominios proteicos indicados.
El dominio PGRP tiene tres hélices α periféricas y varias cadenas β centrales que forman un surco de unión de peptidoglicano en la cara frontal de la molécula, mientras que la parte posterior de la molécula tiene un segmento específico de PGRP, que a menudo es hidrofóbico, diverso entre varios PGRP y no está presente en las amidasas de bacteriófagos. [2] [3] [4] [13] [15] [16]
Las PGRP de invertebrados pueden ser pequeñas proteínas secretadas (p. ej., PGRP-SB, -SA, -SD y -LB en Drosophila ), proteínas transmembrana más grandes (p. ej., PGRP-LA, -LC y -LF en Drosophila ) o proteínas intracelulares (p. ej., PGRP-LEfl en Drosophila ). [1] [2] [3] [4] Por lo general, tienen un dominio PGRP C-terminal, con pocas excepciones, como PGRP-LF de Drosophila , que tiene dos dominios PGRP. [1] Las PGRP de mamíferos son proteínas secretadas que normalmente forman dímeros y contienen un dominio PGRP (p. ej., PGLYRP1 y PGLYRP2 humanos) o dos dominios PGRP (p. ej., PGLYRP3 y PGLYRP4 humanos). [1] [3] [17] [18] [19]
Funciones
Unión de peptidoglicano
Los PGRP se unen al peptidoglicano, el componente principal de la pared celular bacteriana. [1] [2] [3] [4] El peptidoglicano es un polímero de N -acetilglucosamina (GlcNAc) y ácido N -acetilmurámico (MurNAc) unidos por péptidos cortos compuestos de aminoácidos L y D alternados . El tripéptido MurNAc es el fragmento mínimo de peptidoglicano que se une a los PGRP y los tetrapéptidos y pentapéptidos MurNAc se unen con mayor afinidad. [15] [16] [20] La unión del peptidoglicano suele inducir un cambio en la estructura del PGRP o la interacción con otra molécula de PGRP que bloquea el péptido MurNAc en el surco de unión. [16] Algunos PGRP pueden discriminar entre diferentes aminoácidos presentes en la parte peptídica del peptidoglicano, especialmente entre el aminoácido en la tercera posición del péptido peptidoglicano, que suele ser L- lisina en cocos Gram-positivos o ácido meso-diaminopimélico ( m -DAP) en bacterias Gram-negativas y bacilos Gram-positivos. Algunos PGRP también pueden discriminar entre MurNAc y su forma anhidra. [2] [15] [16] [20] [21]
Funciones en los insectos
Los PGRP son los principales sensores de las bacterias en los insectos y los principales componentes de sus defensas antimicrobianas. Los PGRP activan cascadas de señalización que inducen la producción de péptidos antimicrobianos y otros efectores inmunes. Los PGRP solubles (por ejemplo, PGRP-SA y PGRP-SD en Drosophila ) detectan el peptidoglicano que contiene L-lisina y activan una cascada proteolítica que genera un ligando endógeno Spätzle que activa el receptor Toll-1 de la superficie celular. Toll-1 a su vez desencadena una cascada de transducción de señales que da como resultado la producción de péptidos antimicrobianos principalmente activos contra bacterias Gram-positivas y hongos . [1] [2] [3] [22] [23] [24] [25]
Los PGRP transmembrana (p. ej., PGRP-LC de Drosophila ) y los PGRP intracelulares (p. ej., PGRP-LE de Drosophila ) funcionan como receptores: detectan el peptidoglicano que contiene m -DAP y activan la vía de transducción de señales de IMD (inmunodeficiencia) que induce la producción de péptidos antimicrobianos activos principalmente contra bacterias Gram-negativas. [1] [2] [3] [26] [27] [28] Esta activación de la vía de IMD también induce la producción de oxidasa dual, que genera especies reactivas de oxígeno antimicrobianas . [1] [29]
Algunas PGRP de insectos (por ejemplo, PGRP-SA y -LE de Drosophila y PGRP-S de B. mori ) activan la cascada de profenoloxidasa, lo que da como resultado la formación de melanina, especies reactivas de oxígeno y otros compuestos antimicrobianos. [3] [5] [30] [31]
Varias PGRP de insectos pequeños (por ejemplo, PGRP-SB, -SC y -LB de Drosophila ) son hidrolasas de peptidoglicano (amidasas de N -acetilmuramoil-L-alanina ) que hidrolizan el enlace amida entre MurNAc y L-Ala (el primer aminoácido en el péptido madre). [1] [32] Estas amidasas actúan como depuradores de peptidoglicano porque hacen que los fragmentos de peptidoglicano resultantes no puedan unirse a PGRP. [1] [32] Eliminan la capacidad de activación celular del peptidoglicano y limitan la absorción sistémica de peptidoglicano del tracto intestinal cargado de bacterias y regulan a la baja o previenen la sobreactivación de las vías de defensa del huésped. [1] [33] [34] Algunas de estas amidasas también son directamente bactericidas, lo que defiende aún más al huésped contra las infecciones y ayuda a controlar la cantidad de bacterias comensales. [35] [36]
Algunas otras PGRP de insectos (por ejemplo, PGRP-LF de Drosophila ) no se unen al peptidoglicano y carecen de dominio de señalización intracelular; forman complejos con PGRP-LC y funcionan para regular negativamente la activación de la vía IMD. [1] [37] [38]
Funciones en otros invertebrados
Los PGRP están presentes y expresados constitutivamente o inducidos por bacterias en la mayoría de los invertebrados, incluidos gusanos , [39] caracoles , [40] ostras , [41] [42] vieiras , [43] [44] calamares , [45] y estrellas de mar . [46] Estos PGRP son amidasas confirmadas o predichas y algunas tienen actividad antibacteriana. Es probable que defiendan a los huéspedes contra infecciones o regulen la colonización por ciertas bacterias comensales, como Vibrio fischeri en el órgano luminoso del calamar bobtail hawaiano, Euprymna scolopes . [47] [48]
Expresión y funciones en vertebrados inferiores
Los primeros cordados similares a peces, los anfioxi ( lancetas ), tienen un sistema inmunológico innato extenso (pero no inmunidad adaptativa) y tienen múltiples genes PGRP , por ejemplo, 18 genes PGRP en la lanceta de Florida ( Brangiosis floridae ), todos los cuales son amidasas hidrolizadoras de peptidoglicano predichas y al menos una es bactericida. [49]
Los peces, como el pez cebra ( Danio rerio ), suelen tener 4 genes PGRP , [50] pero no todos son ortólogos de los PGLYRP de mamíferos y diferentes especies pueden tener múltiples variantes de empalme de PGRP . [51] [52] [53] [54] Se expresan de forma constitutiva en muchos tejidos de peces adultos, como el hígado, las branquias , el intestino, el páncreas, el bazo y la piel, y las bacterias pueden aumentar su expresión. Los PGRP también se expresan en gran medida en los ovocitos en desarrollo y en los huevos (p. ej., PGLYRP2 y PGLYRP5 del pez cebra). [50] Estos PGRP tienen actividad amidasa hidrolizante de peptidoglicano y son directamente bactericidas tanto para las bacterias Gram-positivas como para las Gram-negativas y protegen los huevos y los embriones en desarrollo de las infecciones bacterianas. [50] También pueden regular varias vías de señalización. [55] [56]
Las PGRP de anfibios también son amidasas probadas o previstas y probablemente tienen funciones similares a las de las PGRP de peces. [4]
Expresión en mamíferos
Las cuatro PGRP de mamíferos son proteínas secretadas. [18] [19] [57] [58]
PGLYRP2 ( proteína de reconocimiento de peptidoglicano 2 ) se expresa constitutivamente en el hígado, desde donde se secreta a la sangre. [10] [18] [67] [68] La PGLYRP2 hepática y la N -acetilmuramoil-L-alanina amidasa sérica identificada anteriormente son la misma proteína codificada por el gen PGLYRP2 . [17] [18] [58] [69] Las bacterias y las citocinas inducen un bajo nivel de expresión de PGLYRP2 en la piel y las células epiteliales gastrointestinales, [19] [ 68] [70] [71] los linfocitos T intraepiteliales intestinales , las células dendríticas , las células NK ( asesinas naturales ) y los macrófagos inflamatorios. [72] [73] Algunos mamíferos, por ejemplo los cerdos, expresan múltiples formas de empalme de PGLYRP2 con expresión diferencial. [74]
Las PGLYRP1, PGLYRP2, PGLYRP3 y PGLYRP4 del ratón también se expresan de forma diferencial en el cerebro en desarrollo y esta expresión está influenciada por el microbioma intestinal. [77] La expresión de PGLYRP1 también se induce en el cerebro de la rata por la privación del sueño [78] y en el cerebro del ratón por la isquemia . [79]
Funciones en los mamíferos
Las PGLYRP1, PGLYRP3 y PGLYRP4 humanas son bactericidas directos tanto para bacterias Gram positivas como Gram negativas [19] [63] [80 ] [81] [82] [83] [84] [85] [86] y una espiroqueta Borrelia burgdorferi . [87] La PGLYRP1 de ratón [88] [60] y bovina [59] [89] también tiene actividad antibacteriana, y la PGLYRP1 bovina también tiene actividad antifúngica. [59] Estas PGRP humanas matan bacterias al inducir simultáneamente tres respuestas de estrés sinérgicas: estrés oxidativo , estrés de tiol y estrés metálico. [81] [83] [84] [85] [86] [90] La eliminación de bacterias por estos PGRP no implica permeabilización de la membrana celular, hidrólisis de la pared celular o choque osmótico , [19] [80] [81] pero es sinérgica con la lisozima [63] y los péptidos antibacterianos . [80]
Las enzimas PGLYRP2 humanas, [18] [58] de ratón, [57] y porcinas [74] son amidasas de N -acetilmuramoil-L-alanina que hidrolizan el enlace amida entre MurNAc y L-alanina, el primer aminoácido del péptido madre en el peptidoglicano de la pared celular bacteriana. El fragmento mínimo de peptidoglicano hidrolizado por PGLYRP2 es el tripéptido MurNAc. [58] La hidrólisis del peptidoglicano por PGLYRP2 disminuye su actividad proinflamatoria. [72] [91]
A diferencia de los PGRP de invertebrados y vertebrados inferiores, los PGRP de mamíferos solo tienen un papel limitado en la defensa contra infecciones. La aplicación intranasal de PGLYRP3 o PGLYRP4 en ratones protege de la infección pulmonar intranasal con Staphylococcus aureus y Escherichia coli , [19] [92] y la administración intravenosa de PGLYRP1 protege a los ratones de la infección sistémica por Listeria monocytogenes . [93] Además, los ratones deficientes en PGLYRP1 son más sensibles a las infecciones sistémicas con bacterias no patógenas ( Micrococcus luteus y Bacillus subtilis ) [60] y a la queratitis inducida por Pseudomonas aeruginosa , [64] pero no a las infecciones sistémicas con varias bacterias patógenas ( S. aureus y E. coli ). [60] Sin embargo, PGLYRP1 protege a los ratones contra la infección por B. burgdorferi , ya que los ratones que carecen de PGLYRP1 tienen una mayor carga de espiroquetas en el corazón y las articulaciones, pero no en la piel, lo que indica el papel de PGLYRP1 en el control de la diseminación de B. burgdorferi durante la fase sistémica de la infección. [87] Los ratones deficientes en PGLYRP2 son más sensibles a la queratitis inducida por P. aeruginosa [94] y a la neumonía y sepsis inducidas por Streptococcus pneumoniae [95] y los ratones deficientes en PGLYRP4 son más sensibles a la neumonía inducida por S. pneumoniae [96] .
Los PGRP de ratón desempeñan un papel en el mantenimiento de un microbioma saludable, ya que los ratones deficientes en PGLYRP1 , PGLYRP2 , PGLYRP3 y PGLYRP4 tienen cambios significativos en la composición de sus microbiomas intestinales [76] [96] [97] [98] y los ratones deficientes en PGLYRP1 también tienen cambios en su microbioma pulmonar. [98]
Las PGRP de ratón también desempeñan un papel en el mantenimiento de la homeostasis antiinflamatoria y proinflamatoria en el intestino, la piel, los pulmones, las articulaciones y el cerebro. [1] [99] Las cuatro PGLYRP protegen a los ratones de la colitis inducida por sulfato de sodio de dextrano (DSS) y el efecto de PGLYRP2 y PGLYRP3 en el microbioma intestinal es responsable de esta protección. [76] [97] [100] PGLYRP3 es antiinflamatorio en las células epiteliales intestinales. [101] PGLYRP4 tiene un efecto antiinflamatorio en un modelo de ratón de neumonía y sepsis por S. pneumoniae , que también depende del microbioma controlado por PGLYRP4. [96]
PGLYRP3 y PGLYRP4 son antiinflamatorios y protegen a los ratones de la dermatitis atópica [102] y PGLYRP4 también protege a los ratones de la inflamación de las vías respiratorias inducida por Bordetella pertussis . [103] PGLYRP2 es antiinflamatorio y protege a los ratones de la inflamación similar a la psoriasis inducida experimentalmente [104] y la inflamación intestinal inducida por Salmonella enterica . [73] Pero PGLYRP2 también tiene efectos proinflamatorios, ya que promueve el desarrollo de artritis experimental , [105] queratitis inducida por bacterias, [94] e inflamación en la infección pulmonar por S. pneumoniae [95] en ratones. PGLYRP2 también regula la actividad motora y el comportamiento dependiente de la ansiedad en ratones. [77] [106]
PGLYRP1 es proinflamatorio y promueve el asma inducido experimentalmente , [65] [66] inflamación de la piel, [102] [104] y encefalomielitis autoinmune experimental (EAE) [107] en ratones. El efecto proinflamatorio en el asma depende del microbioma intestinal regulado por PGLYRP1, [98] mientras que en la EAE, depende de la expresión de PGLYRP1 en monocitos, macrófagos y neutrófilos. [107] PGLYRP1 también tiene efectos antiinflamatorios, ya que inhibe la activación de las células T CD8 + antitumorales citotóxicas y su eliminación conduce a una disminución del crecimiento tumoral en ratones. [107] Los ratones que carecen de PGLYRP1 infectados con B. burgdorferi muestran signos de desregulación inmunológica, lo que resulta en una respuesta de citocinas Th1 y un deterioro de la respuesta de anticuerpos a B. burgdorferi . [87] PGLYRP1 también promueve la cicatrización de heridas en queratitis inducida experimentalmente en ratones. [64]
Algunas PGRP de mamíferos también pueden funcionar como agonistas o antagonistas de los receptores del huésped. La PGLYRP1 humana complejada con peptidoglicano o multimerizada se une y estimula el TREM-1 (receptor desencadenante expresado en células mieloides-1), un receptor presente en neutrófilos, monocitos y macrófagos que induce la producción de citocinas proinflamatorias. [108]
La PGLYRP1 humana y de ratón (Tag7) se une a la proteína de choque térmico 70 ( Hsp70 ) en solución y los complejos PGLYRP1-Hsp70 también son secretados por linfocitos citotóxicos, y estos complejos son citotóxicos para las células tumorales. [109] [110] Esta citotoxicidad es antagonizada por la metastasina ( S100A4 ) [111] y la proteína de unión al choque térmico HspBP1 . [112] Los complejos PGLYRP1-Hsp70 se unen al TNFR1 ( receptor del factor de necrosis tumoral-1 , que es un receptor de muerte ) e inducen un efecto citotóxico a través de la apoptosis y la necroptosis . [113] Esta citotoxicidad está asociada con la permeabilización de los lisosomas y las mitocondrias . [114] Por el contrario, la PGLYRP1 libre actúa como antagonista de TNFR1 al unirse a TNFR1 e inhibir su activación por los complejos PGLYRP1-Hsp70. [113] Los péptidos de la PGLYRP1 humana también inhiben los efectos citotóxicos de los complejos TNF-α y PGLYRP1-Hsp70 [115] y la producción de citocinas en células mononucleares de sangre periférica humana. [116] También disminuyen las respuestas inflamatorias en un modelo de ratón de lesión pulmonar aguda [116] y en la artritis inducida por adyuvante de Freund completa en ratones. [117]
Relevancia médica
Las variantes genéticas de PGLYRP o la expresión alterada de PGRP se asocian con varias enfermedades. Los pacientes con enfermedad inflamatoria intestinal (EII), que incluye la enfermedad de Crohn y la colitis ulcerosa , tienen variantes sin sentido significativamente más frecuentes en los cuatro genes PGLYRP que los controles sanos. [118] Estos resultados sugieren que los PGRP protegen a los humanos de estas enfermedades inflamatorias y que las mutaciones en los genes PGLYRP se encuentran entre los factores genéticos que predisponen a estas enfermedades. Las variantes de PGLYRP1 también se asocian con un aumento de la hemoglobina fetal en la enfermedad de células falciformes , [119] Las variantes de PGLYRP2 se asocian con el carcinoma de células escamosas esofágico , [120] Las variantes de PGLYRP2 , PGLYRP3 y PGLYRP4 se asocian con la enfermedad de Parkinson , [121] [122] [123] Las variantes de PGLYRP3 y PGLYRP4 se asocian con la psoriasis [124] [125] y la composición del microbioma de las vías respiratorias, [126] y las variantes de PGLYRP4 se asocian con el cáncer de ovario . [127]
Los niveles elevados de PGLYRP2 en suero están presentes en pacientes con lupus eritematoso sistémico y se correlacionan con el índice de actividad de la enfermedad, el daño renal y el perfil lipídico anormal. [155] Los autoanticuerpos contra PGLYRP2 aumentan significativamente en pacientes con artritis reumatoide. [156] Se encuentra una expresión reducida de PGLYRP2 en la tuberculosis asociada al VIH [157] y sensible a fármacos [158] , la enfermedad de Lyme [159] , el carcinoma hepatocelular [160] y el infarto de miocardio . [161]
Aplicaciones
Se encuentra disponible una prueba de plasma de larvas de gusano de seda (SLP) para detectar peptidoglicano, basada en la activación de la cascada de profenoloxidasa por PGRP en la hemolinfa del gusano de seda, Bombyx mori . [162] [163]
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Lectura adicional
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