Fue inaugurado en el año 1953, pertenece desde 1997 a la empresa International Speedway Corporation, y se publicita como "el alma del automovilismo estadounidense en autódromos" (en inglés: "the Soul of American Road Racing").
En Watkins Glen se reinició la competición rutera estadounidense en 1948 con un circuito de 10,6 km formado por carreteras que iban desde el cemento a la tierra.
Vestido con un traje lila, apretando un gran puro en la boca y dando todo lo que tenía, Hopkins fue el más reconocido del Grand Prix.
Una vez que los coches ocuparon sus puestos, Hopkins cruzaba la línea de la parrilla de espaldas, se volvía y saltaba en el aire, agitando la bandera nacional para iniciar la carrera.
El nuevo diseño partió de la recta principal, cerca del extremo sur en una cuesta abajo que se encrespa a mano izquierda por el sector del bosque.
Por es emotivo, es habitual que en ambas carreras se inscriban pilotos que compiten habitualmente en automóviles deportivos y gran turismos, a veces reemplazando pilotos titulares menos habilidosos en circuitos mixtos.
La NASCAR Truck Series disputó una carrera de 150 millas desde 1996 hasta 2000 en distintas épocas del año.
Desde 1968 hasta 1981, se disputó en julio como parte del Campeonato Mundial de Resistencia.
Para 1985, la carrera pasó a denomominarse Glen Continental y tener una manga de 3 horas para sport prototipos y otra de idéntica duración para gran turismos.