De conformidad con estas medidas, el territorio del ducado llegaba hasta el océano Pacífico.
Por esta circunstancia, el territorio hasta entonces perteneciente a Castilla de Oro quedó dividido en dos secciones sin continuidad terrestre, por lo cual la parte occidental —desde el golfo de Nicoya hasta la frontera del ducado— fue segregada de Castilla del Oro en 1537 y unida al territorio de la Veragua Real para crear la provincia de Nueva Cartago y Costa Rica.
El primer duque de Veragua envió varias expediciones para tratar de hacer efectiva su autoridad en el territorio, pero todas terminaron de manera desafortunada debido a la resistencia indígena y a las dificultades topográficas y climáticas.
En 1556, el duque decidió devolver el señorío del territorio a la Corona, a cambio de una renta anual de 17 000 ducados —que se pagó a sus herederos hasta 1898— y de la conservación del título ducal, que aun conserva en España el heredero de los Colón.
En 1787, tras un largo pleito, el título pasó a un descendiente de un hermano del primer duque de Veragua, ya que tras el fallecimiento de la segunda duquesa, había heredado el título el nieto de una hermana del primer titular, cuando había una línea masculina con mejor derecho.