Entre sus interpretaciones más destacadas se cuentan la de Padre Mulcahy en la película MASH, posteriormente convertida en serie televisiva, y personajes recurrentes como Clayton Endicott III en Benson, Odo en Star Trek: Deep Space Nine, y el abogado Paul Lewiston en Boston Legal.
John Houseman tuvo especial influencia sobre el joven, y le dio trabajo en el teatro como aprendiz, cuando contaba apenas con 16 años.
Luego de la universidad, Auberjonois trabajó con varias compañías teatrales, comenzando en la prestigiosa Arena Stage en Washington D.C..
[3] Posteriormente Auberjonois obtuvo roles en Broadway durante 1968, y apareció en tres obras en simultáneo: como el bufón en la versión del El rey Lear adaptada por Lee J. Cobb (la producción más representada en continuo en la historia de Broadway), como Ned en A Cry of Players (el rol antagónico al de Frank Langella), y como Marco en Fire!.
Al año siguiente, obtuvo un Premio Tony por su actuación como Sebastian Baye acompañando a Katharine Hepburn en el musical Coco.
Como miembro de la compañía Second Drama Quartet, ha realizado giras con Ed Asner, Dianne Wiest, y Harris Yulin.
Ha tenido algunos cameos tirando a exóticos en una serie de películas, entre ellos el Dr. Burton, un médico psiquiátrico modelado según Tim Burton, en Batman Forever, y un experto en aves que poco a poco se transforma en pájaro en la película de Robert Altman Brewster McCloud (1970).