Tras la activación por el estrógeno, los ER intracelulares experimentan una translocación al núcleo, donde se unen a secuencias específicas de ADN. Como factores de transcripción que se unen al ADN , regulan la actividad de varios genes. Sin embargo, los ER también presentan funciones que son independientes de su capacidad de unión al ADN. [2] Estas acciones no genómicas contribuyen a los diversos efectos de la señalización del estrógeno en las células.
En los humanos, las dos formas del receptor de estrógeno están codificadas por genes diferentes , ESR1 y ESR2 en el sexto y decimocuarto cromosoma (6q25.1 y 14q23.2), respectivamente.
Estructura
Existen dos formas diferentes del receptor de estrógeno, generalmente denominado α y β , cada una codificada por un gen separado ( ESR1 y ESR2 , respectivamente). Los receptores de estrógeno activados por hormonas forman dímeros y, dado que las dos formas se coexpresan en muchos tipos de células, los receptores pueden formar homodímeros ERα (αα) o ERβ (ββ) o heterodímeros ERαβ (αβ). [3]
Los receptores de estrógeno alfa y beta muestran una homología de secuencia general significativa y ambos están compuestos por cinco dominios designados A/B a F (enumerados desde el extremo N al C; los números de secuencia de aminoácidos se refieren al ER humano). [ cita requerida ]
El dominio A/B N-terminal es capaz de transactivar la transcripción génica en ausencia de ligando unido (p. ej., la hormona estrógeno). Si bien esta región es capaz de activar la transcripción génica sin ligando, esta activación es débil y más selectiva en comparación con la activación proporcionada por el dominio E. El dominio C, también conocido como dominio de unión al ADN , se une a los elementos de respuesta al estrógeno en el ADN. El dominio D es una región bisagra que conecta los dominios C y E. El dominio E contiene la cavidad de unión del ligando, así como los sitios de unión para las proteínas coactivadoras y correpresoras . El dominio E en presencia de ligando unido es capaz de activar la transcripción génica. La función del dominio F C-terminal no está completamente clara y es variable en longitud. [ cita requerida ]
Debido al empalme alternativo del ARN, se sabe que existen varias isoformas del ER. Se han identificado al menos tres isoformas ERα y cinco isoformas ERβ. Los subtipos de receptores de las isoformas ERβ pueden transactivar la transcripción solo cuando se forma un heterodímero con el receptor ERß1 funcional de 59 kDa. El receptor ERß3 se detectó en niveles altos en el testículo. Las otras dos isoformas ERα son de 36 y 46 kDa. [4] [5]
Sólo en peces, pero no en humanos, se ha descrito un receptor ERγ. [6]
Distribución de tejidos
Ambos ER se expresan ampliamente en diferentes tipos de tejidos, sin embargo existen algunas diferencias notables en sus patrones de expresión: [7]
Se considera que los ER son receptores citoplasmáticos en su estado no ligado, pero las investigaciones de visualización han demostrado que solo una pequeña fracción de los ER reside en el citoplasma, y la mayoría de ellos se encuentran constitutivamente en el núcleo. [11]
La transcripción primaria "ERα" da lugar a varias variantes empalmadas alternativamente de función desconocida. [12]
Transducción de señales
Dado que el estrógeno es una hormona esteroide , puede difundirse fácilmente a través de las membranas fosfolipídicas de las células debido a su naturaleza lipofílica . Como resultado, los receptores de estrógeno pueden ubicarse intracelularmente y no necesariamente necesitan estar unidos a la membrana para interactuar con el estrógeno. [13] Sin embargo, existen receptores de estrógeno tanto intracelulares como unidos a la membrana, cada uno de los cuales media diferentes respuestas celulares al estrógeno. [14]
Genómica
En ausencia de hormonas, los receptores de estrógenos se localizan predominantemente en el citoplasma. [15] La unión de las hormonas desencadena una serie de eventos, comenzando con la migración del receptor desde el citoplasma hasta el núcleo. A esto le sigue la dimerización del receptor, donde dos moléculas del receptor se unen. Finalmente, el dímero del receptor se une a secuencias específicas de ADN conocidas como elementos de respuesta hormonal , iniciando el proceso de regulación genética .
El complejo ADN/receptor luego recluta otras proteínas responsables de la transcripción del ADN corriente abajo en ARNm y, en última instancia, proteína, lo que produce cambios en la función celular. [15] Los receptores de estrógeno también están presentes dentro del núcleo celular , y ambos subtipos de receptores de estrógeno (ERα y ERβ) contienen un dominio de unión al ADN , lo que les permite funcionar como factores de transcripción que regulan la producción de proteínas . [16]
El receptor también interactúa con factores de transcripción como la proteína activadora 1 y Sp-1 para promover la transcripción, a través de varios coactivadores, incluido PELP-1 . [15] La quinasa supresora de tumores LKB1 coactiva ERα en el núcleo celular a través de la unión directa, reclutándolo al promotor de genes sensibles a ERα. La actividad catalítica de LKB1 mejora la transactivación de ERα en comparación con mutantes LKB1 catalíticamente deficientes. [17] La acetilación directa del receptor de estrógeno alfa en residuos de lisina en la región bisagra por p300 regula la transactivación y la sensibilidad hormonal. [18]
No genómico
Los receptores nucleares de estrógeno también pueden asociarse con la membrana de la superficie celular y experimentar una rápida activación tras la exposición celular al estrógeno. [19] [20]
Algunos ER interactúan con las membranas celulares uniéndose a caveolina-1 y formando complejos con proteínas G , estriatina , tirosina quinasas receptoras (p. ej., EGFR e IGF-1 ) y tirosina quinasas no receptoras (p. ej., Src ). [2] [19] Los ER unidos a la membrana asociados con la estriatina pueden aumentar los niveles de Ca 2+ y óxido nítrico (NO). [21] Las interacciones con las tirosina quinasas receptoras desencadenan la señalización al núcleo a través de las vías de la proteína quinasa activada por mitógeno (MAPK/ERK) y la fosfoinosítido 3-quinasa (Pl3K/ AKT ). [22]
La glucógeno sintasa quinasa-3 (GSK)-3β inhibe la transcripción del ER nuclear al impedir la fosforilación de la serina 118 en el ERα nuclear. Las vías PI3K/AKT y MAPK/ERK pueden fosforilar la GSK-3β, eliminando así su efecto inhibidor, y esta última vía actúa a través de rsk .
Se ha demostrado que el 17β-estradiol activa el receptor acoplado a proteína G GPR30 . [23] Sin embargo, la localización subcelular y el papel preciso de este receptor siguen siendo controvertidos. [24]
Importancia clínica
Cáncer
Los receptores de estrógeno están sobreexpresados en alrededor del 70% de los casos de cáncer de mama , denominados " ER-positivos ", y se pueden demostrar en dichos tejidos mediante inmunohistoquímica . Se han propuesto dos hipótesis para explicar por qué esto causa tumorogénesis , y la evidencia disponible sugiere que ambos mecanismos contribuyen:
En segundo lugar, el metabolismo del estrógeno produce desechos genotóxicos .
El resultado de ambos procesos es la interrupción del ciclo celular , la apoptosis y la reparación del ADN , lo que aumenta la posibilidad de formación de tumores. El ERα está ciertamente asociado con tumores más diferenciados, mientras que la evidencia de que el ERβ está involucrado es controvertida. Se han identificado diferentes versiones del gen ESR1 (con polimorfismos de un solo nucleótido ) y están asociadas con diferentes riesgos de desarrollar cáncer de mama. [25]
La terapia endocrina para el cáncer de mama implica moduladores selectivos del receptor de estrógeno (SERMS), como el tamoxifeno , que se comportan como antagonistas del ER en el tejido mamario, o inhibidores de la aromatasa , como el anastrozol . El estado del ER se utiliza para determinar la sensibilidad de las lesiones de cáncer de mama al tamoxifeno y los inhibidores de la aromatasa. [27] Otro SERM, el raloxifeno , se ha utilizado como quimioterapia preventiva para mujeres que se considera que tienen un alto riesgo de desarrollar cáncer de mama. [28] Otro antiestrógeno quimioterapéutico, ICI 182,780 (Faslodex), que actúa como un antagonista completo, también promueve la degradación del receptor de estrógeno.
Sin embargo, la resistencia de novo a la terapia endocrina socava la eficacia del uso de inhibidores competitivos como el tamoxifeno. La privación hormonal mediante el uso de inhibidores de la aromatasa también se vuelve inútil. [29] La secuenciación masiva paralela del genoma ha revelado la presencia común de mutaciones puntuales en ESR1 que son impulsoras de la resistencia y promueven la conformación agonista de ERα sin el ligando unido . Esta actividad constitutiva, independiente de los estrógenos, es impulsada por mutaciones específicas, como las mutaciones D538G o Y537S/C/N, en el dominio de unión del ligando de ESR1 y promueve la proliferación celular y la progresión tumoral sin estimulación hormonal. [30]
Menopausia
Los efectos metabólicos del estrógeno en mujeres posmenopáusicas se han relacionado con el polimorfismo genético del receptor de estrógeno beta (ER-β) . [31]
Envejecimiento
Los estudios realizados en ratones hembra han demostrado que el receptor de estrógeno alfa disminuye en el hipotálamo preóptico a medida que envejecen. Los ratones hembra que recibieron una dieta restringida calóricamente durante la mayor parte de sus vidas mantuvieron niveles más altos de ERα en el hipotálamo preóptico que sus contrapartes sin restricción calórica. [8]
Obesidad
Una demostración espectacular de la importancia de los estrógenos en la regulación de la deposición de grasa proviene de ratones transgénicos que fueron modificados genéticamente para carecer de un gen funcional de la aromatasa . Estos ratones tienen niveles muy bajos de estrógeno y son obesos. [32] También se observó obesidad en ratones hembra deficientes en estrógenos que carecían del receptor de la hormona folículo estimulante . [33] El efecto de los bajos niveles de estrógenos en el aumento de la obesidad se ha relacionado con el receptor de estrógeno alfa. [34]
SERM para otros fines de tratamiento
Los SERM también se están estudiando para el tratamiento de los fibromas uterinos [35] y la endometriosis . [36] La evidencia que respalda el uso de SERM para el tratamiento de los fibromas uterinos (reducción del tamaño de los fibromas y mejora de otros resultados clínicos) no es concluyente y se necesita más investigación. [35] Tampoco está claro si los SERM son efectivos para tratar la endometriosis. [36]
El dominio de hélice 12 del RE desempeña un papel crucial en la determinación de las interacciones con coactivadores y correpresores y, por lo tanto, el respectivo efecto agonista o antagonista del ligando. [39] [40]
Diferentes ligandos pueden diferir en su afinidad por las isoformas alfa y beta del receptor de estrógeno:
El estradiol se une igualmente bien a ambos receptores [41]
Los moduladores selectivos del receptor de estrógenos por subtipo se unen preferentemente al subtipo α o al β del receptor. Además, las diferentes combinaciones de receptores de estrógenos pueden responder de manera diferente a varios ligandos, lo que puede traducirse en efectos agonistas y antagonistas selectivos de los tejidos. [42] Se ha propuesto que la relación entre la concentración del subtipo α y β desempeña un papel en ciertas enfermedades. [43]
El concepto de moduladores selectivos del receptor de estrógeno se basa en la capacidad de promover interacciones del ER con diferentes proteínas como coactivadores transcripcionales o correpresores . Además, la proporción de proteína coactivadora a correpresora varía en diferentes tejidos. [44] Como consecuencia, el mismo ligando puede ser un agonista en algunos tejidos (donde predominan los coactivadores) mientras que antagonista en otros tejidos (donde dominan los correpresores). El tamoxifeno, por ejemplo, es un antagonista en la mama y, por lo tanto, se utiliza como tratamiento del cáncer de mama [25] pero un agonista del ER en el hueso (previniendo así la osteoporosis ) y un agonista parcial en el endometrio (aumentando el riesgo de cáncer uterino ).
Descubrimiento
Los receptores de estrógeno fueron identificados por primera vez por Elwood V. Jensen en la Universidad de Chicago en 1958, [45] [46] por lo que Jensen recibió el Premio Lasker . [47] El gen para un segundo receptor de estrógeno (ERβ) fue identificado en 1996 por Kuiper et al. en próstata y ovario de rata utilizando cebadores ERalpha degenerados. [48]
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