La inversión sexual es un proceso biológico por el cual la vía dirigida hacia el destino sexual ya determinado se invierte hacia el sexo opuesto, creando una discordancia entre el destino sexual primario y el fenotipo sexual expresado. [1] [2] El proceso de inversión sexual ocurre durante el desarrollo embrionario o antes de la diferenciación de las gónadas. En las especies GSD , la inversión sexual significa que el fenotipo sexual es discordante con el sexo genético/cromosómico. En las especies TSD , la inversión sexual significa que la temperatura/condiciones que generalmente desencadenan la diferenciación hacia un fenotipo sexual están produciendo el fenotipo sexual opuesto. [1]
La inversión sexual puede ocurrir de forma natural, por mutaciones, o puede ser inducida artificialmente. La inversión sexual puede ser inducida genéticamente u hormonalmente en el laboratorio. También puede ocurrir artificialmente por exposición a disruptores endocrinos como contaminantes , incluidos herbicidas , que pueden actuar como promotores o inhibidores de estrógenos, por ejemplo alterando la expresión de la aromatasa . [3] [4] [5] [6]
Peces gonocóricos
En los peces gonocóricos, el sexo puede determinarse genéticamente, ambientalmente o por una combinación de ambos. En los peces, el destino sexual primario puede ser susceptible a alteración por la exposición a hormonas y múltiples factores ambientales, como la densidad de población, el pH del agua o la temperatura. Esas condiciones pueden afectar el desarrollo y la diferenciación de las gónadas, lo que puede conducir a la inversión sexual. [7] [8] En los peces medaka, donde se ha documentado la inversión sexual, se muestra un gen compartido relacionado con el desarrollo normal de los machos, el gen dmy . En poblaciones silvestres, el destino genético femenino puede revertirse fenotípicamente a machos si son portadores del gen dmy o un gen dmy mutado y los machos genéticos pueden revertirse a hembras si carecen del gen dmy . [9]
Peces hermafroditas
En siete familias de peces teleósteos se pueden observar dos modos de hermafrodismo : el hermafrodismo simultáneo y el hermafrodismo secuencial. Estos casos suelen surgir debido a factores sociales, como una disminución de la población o cambios en la dominancia. [10] Se supone que los peces hermafroditas que cambian de sexo tienen una mayor plasticidad dentro de sus gónadas en comparación con los peces gonocorísticos típicos, lo que permite la diferenciación gonadal. Aunque no es una inversión de sexo, el hermafrodismo simultáneo es beneficioso para las poblaciones de baja densidad, ya que permite un aumento de las oportunidades de apareamiento conespecífico en general. El hermafrodismo simultáneo ocurre cuando los peces pueden producir tanto espermatozoides maduros como óvulos dentro de sus gónadas; aunque la autofecundación es rara, se ha visto que ocurre en pocas poblaciones de baja densidad, como Kryptolebias marmoratus. [11] El hermafrodismo secuencial se produce cuando se produce una rediferenciación sexual gonadal, a menudo debido a una disminución de la población de un sexo específico. Esta forma de hermafrodismo ha adoptado tres modalidades: protoginia, protandria y cambio de sexo bidireccional. [12]
El cambio de sexo protógino es la rediferenciación gonadal de hembra a macho, y se encuentra a menudo en especies que practican la poligamia harémica, o un macho que se reproduce con muchas hembras. Cuando los machos socialmente dominantes desaparecen, los peces hembra más grandes de la fase inicial experimentarán un cambio de sexo para convertirse en machos de la fase terminal. En este, los ovarios se construyen para madurar testículos funcionales. El cambio de sexo protógino se ha encontrado en especies de peces como el lábrido de tres manchas ( Halichoreres trimaculatas ) y el lábrido de espaldas ( Thalassoma duperrey ) con una disminución de estrógeno plasmático que contribuye al desarrollo de los testículos. [12]
Por el contrario, el cambio de sexo protándrico es la rediferenciación gonadal de macho a hembra, pero también se desencadena por la desaparición del dominante conespecífico, en este caso la hembra. Mientras que los peces protóginos se encuentran dentro de especies dominadas por machos de mayor tamaño, los peces protándrico se encuentran dentro de especies dominantes de hembras grandes, como el pez payaso ( Amphiprion ). [12] [13] Dentro de las poblaciones de peces payaso, los machos desarrollan gónadas bisexuales (testículos maduros y ovarios inmaduros), mientras que las hembras dominantes solo poseen ovarios. En los casos de cambio de sexo protándrico, se desarrollan los tejidos ováricos inmaduros y los tejidos testiculares se deterioran debido a cambios en la actividad de las hormonas esteroides gonadales como el estrógeno. [12]
El cambio de sexo bidireccional o serial ocurre cuando los hermafroditas son capaces de cambiar su sexo en cualquier dirección, posiblemente varias veces. Algunas especies de peces son capaces de este cambio de sexo debido a la presencia de ovarios y testículos, con solo una gónada produciendo activamente células gaméticas a la vez. La activación de una gónada es posible a través de cambios en la expresión de los receptores de gonadotropina. Esto ocurre principalmente en casos de parejas de apareamiento macho-macho y hembra-hembra, con el macho más pequeño cambiando a hembra o la hembra más grande cambiando a macho debido a la desaparición del sexo respectivo. [10] Esto se puede encontrar en el pez gobio de escombros de Okinawa ( Trimma okinawae ) cuyo sistema de apareamiento consiste en un harén poligínico. Cuando se elimina el macho dominante, la hembra más grande cambia su sexo a macho; si se reintroduce el macho dominante, el sexo puede revertirse nuevamente a femenino. [12]
En la acuicultura, el control del sexo es importante debido al papel que desempeña el sexo en el crecimiento y la reproducción. En los peces, las tasas de crecimiento pueden ser diferentes entre sexos. Estas diferencias pueden afectar su valor económico. La producción de una población de peces monosexuales puede mejorar la calidad del producto y, por lo tanto, generar mayores ganancias financieras. [14]
La reversión sexual inducida por hormonas es el método más frecuentemente utilizado en acuicultura. Consiste en exponer a peces sexualmente indiferenciados a esteroides sexuales . [15] [16] Existen otros métodos para inducir la reversión sexual en peces, como la manipulación cromosómica/genética, la hibridación o los tratamientos que influyen en la determinación sexual o la diferenciación de las gónadas (por ejemplo, temperatura, densidad de población, pH, factores sociales). [14]
El sexo está determinado genéticamente en los anfibios . [17] [18] La inversión sexual inducida por la temperatura se ha documentado en algunas especies de anfibios anuros y caudados. La temperatura solo puede tener un efecto en la diferenciación sexual durante un período ventana llamado período termosensible (TSP), que varía entre especies. [19] [20] [21] Los renacuajos o larvas expuestos a temperaturas específicas más altas o más bajas, dependiendo de los umbrales de temperatura de la especie, pueden diferenciar gónadas que no se alinean con su destino sexual primario. [22]
La inversión sexual en anfibios también puede ser inducida por la exposición a esteroides sexuales y contaminantes. Los disruptores endocrinos pueden afectar la diferenciación de las gónadas y, por lo tanto, inducir la inversión sexual. La exposición al etilenglicol (EE 2 ) y al bisfenol A (BPA) induce efectos feminizantes. [23] Los efectos masculinizantes pueden ser inducidos por la exposición al fármaco trembolona, utilizado en el ganado. [24]
Las investigaciones [25] en poblaciones silvestres de la rana verde norteamericana han demostrado que la inversión sexual es común. Este trabajo muestra que las hembras genéticas se invierten sexualmente para convertirse en machos fenotípicos y que los machos genéticos se invierten sexualmente para convertirse en hembras fenotípicas, lo que proporciona evidencia de que la inversión sexual puede ser bidireccional en los anfibios. Si bien se sabe a partir de experimentos de laboratorio que la contaminación química que altera el sistema endocrino causa inversión sexual en los anfibios, [26] la inversión sexual en las ranas verdes ocurre independientemente de la contaminación, lo que sugiere que la inversión sexual es un proceso natural en los anfibios [27].
El sexo en los reptiles puede determinarse genéticamente (GSD), ambientalmente (ESD) o por una interacción de ambos. [28] La inversión sexual se ha documentado en detalle en poblaciones silvestres del dragón barbudo central Pogona vitticeps y en el eslizón tricolor oriental Bassiana duperreyi . En estas especies, su sexo determinado genéticamente se ve anulado por la influencia de la temperatura. [29] [28] [30]
Además, hay ciertos reptiles primitivos (algunos quelonios, algunos cocodrilos y una especie de lagarto) que experimentan una determinación sexual dependiente de la temperatura ( TSD ) durante la incubación de sus huevos (una forma de ESD). [31] [32] La TSD funciona dentro de un rango de transición de temperatura (TRT) que influye en el sexo del huevo y una temperatura fundamental que daría lugar a una probabilidad de 50:50 de hembras:machos. [32] Para estos reptiles que presentan TSD , el huevo es sensible a la temperatura en el tercio medio de la incubación. [33] El sexo de los huevos podría revertirse o "corregirse" (cambiando de un sexo a otro y de nuevo al original) durante las etapas posteriores del tercio medio de la incubación si se cambia la temperatura. [32]
La inversión sexual en reptiles puede ser inducida por manipulación hormonal, tratamientos que influyen en la determinación sexual (por ejemplo, la temperatura) o por inhibición del gen de la aromatasa (CYP19A1) que provoca la inversión sexual del fenotipo femenino al masculino. [30] Además, se ha demostrado que el estradiol-17β invierte el sexo de las especies de tortugas cuando se inyecta en huevos en incubación. Estos huevos se colocaron originalmente en temperaturas que producían machos, pero con el tratamiento con estradiol-17β, generarían hembras. [34] Sin embargo, la inversión sexual basada en hormonas dependería de las etapas de desarrollo gonadal del embrión (el tercio medio de la incubación). [35]
En las aves, la inversión sexual se ha documentado en condiciones naturales y experimentales. La manipulación de esteroides sexuales (como hormonas como andrógenos, estrógenos y progestágenos [36] ) puede inducir la inversión sexual en las aves al interactuar con las vértebras y los receptores hormonales. Los inhibidores de la aromatasa inyectados en huevos de gallina antes de la etapa de diferenciación gonadal inducen el desarrollo de los testículos en embriones ZW. [37]
La inversión sexual en los pollos forma fenotipos casi idénticos, cuyas características son la expresión del genotipo individual con el medio ambiente y el genotipo es la presentación o su composición. La inversión sexual de las aves también se relaciona con los mamíferos. Sin embargo, los cromosomas sexuales son diferentes: los machos tienen cromosomas sexuales ZZ mientras que las hembras tienen cromosomas sexuales ZW. La orientación sexual en las aves es una mezcla de mecanismos genéticos y hormonales directos. Las aves muestran el dimorfismo sexual más sorprendente que se observa en los vertebrados. Estas aves pueden provenir de la misma especie con dos formas diferentes. El pájaro macho es de colores brillantes mientras que la hembra es monótona o "apagada" en color sin ningún color radiante o vibrante.
La inversión sexual en mamíferos se ha documentado en especies domésticas como ganado , búfalos de agua , caballos , perros , gatos , cerdos , cabras , etc. La inversión sexual en estas especies generalmente se relaciona con cambios genéticos y el fenotipo resultante a menudo se asocia con malformación gonadal. [38] La inversión sexual natural sin efectos disruptivos en la fertilidad se ha documentado en varios roedores, incluidos Myopus schisticolor , Dicrostonyx torquatus , Akodon , Mus minutoides y Microtus cabrerae . En estas especies, algunos individuos determinados genéticamente como machos desarrollan una estructura ovárica típica. [39] En estas especies de roedores, la inversión sexual ocurre principalmente después de eventos mutacionales. [38]
En los mamíferos, la inversión sexual se produce cuando el fenotipo gonadal o sexual no se alinea con el sexo genético determinado por el sistema cromosómico XX/XY o ZZ/ZW. El desarrollo de un fenotipo ovárico y femenino en un individuo con cromosomas XY representa el ejemplo de inversión sexual en mamíferos. La investigación ha identificado varios genes involucrados en la determinación y diferenciación sexual de los mamíferos. SRY (región determinante sexual Y) en humanos y ratones es uno de los genes de determinación sexual que desempeña una función importante en el inicio del desarrollo masculino. Las mutaciones o anomalías pueden afectar a estos genes determinantes del sexo y dar lugar a fenotipos de inversión sexual. [40]
Además, los factores hormonales desempeñan un papel importante en la inversión sexual en los mamíferos. El estrógeno y las hormonas ováricas facilitan el desarrollo femenino, mientras que la testosterona y la hormona antimülleriana (AMH) producida por los testículos promueven el desarrollo masculino. [41] Sin embargo, las alteraciones en las vías de señalización hormonal pueden provocar la inversión sexual. Por ejemplo, la exposición al estrógeno durante períodos críticos del desarrollo puede interferir con los niveles hormonales normales y puede causar fenotipos de inversión sexual. [42]
La inversión sexual en los mamíferos puede verse afectada por factores ecológicos como la destrucción del hábitat y la disponibilidad de recursos. Los cambios en las condiciones ambientales pueden influir en la frecuencia de la inversión sexual en las poblaciones de mamíferos, lo que en última instancia afecta la dinámica de la población y el funcionamiento del ecosistema. Comprender la inversión sexual en los mamíferos es crucial para los esfuerzos de conservación de la vida silvestre, en particular en las especies que enfrentan amenazas como la pérdida del hábitat y la contaminación. La inversión sexual puede influir potencialmente en la viabilidad a largo plazo de las poblaciones al alterar la demografía de la población, el éxito reproductivo y la diversidad genética. [43]
Además, la inversión sexual puede conducir a adaptaciones conductuales dentro de las poblaciones de mamíferos a medida que los individuos navegan por sus roles reproductivos y dinámicas sociales alterados. Los hallazgos de la investigación han demostrado cambios en los comportamientos de apareamiento, jerarquías de dominancia e interacciones sociales entre individuos con fenotipos de inversión sexual. La importancia evolutiva de la inversión sexual y su impacto en la dinámica de la población y la estructura social se pueden estudiar mediante la comprensión del mecanismo de las adaptaciones conductuales. [44]