Howard comenzó su carrera como actor infantil antes de pasar a dirigir películas.
Durante este tiempo, también apareció en la película musical The Music Man (1962), un éxito crítico y comercial.
Howard ha ganado reconocimiento por dirigir numerosos documentales como The Beatles: Eight Days a Week (2016), Pavarotti (2019) y We Feed People (2022).
Al mismo tiempo participó en la película de George Lucas, American Graffiti, interpretando a Steve Bollander.
Ha dirigido muchos filmes de renombre, como Splash, Willow, Cocoon, Llamaradas (Backdraft), Apolo 13 (nominada a varios Premios de la Academia), A Beautiful Mind, por la cual ganó el Óscar por Mejor Director, y Cinderella Man.
Howard junto con Brian Grazer fueron clasificados n.º 23 en la lista, ganando un estimado $21 millones por sus películas.
Según ha declarado Bryce Dallas Howard, tanto su segundo nombre como el de sus hermanas corresponden a las ciudades en las que fueron concebidas.
A partir del año 1999, es además productor de casi todas sus películas.