A los 13 años, se convirtió en interna en Queen Anne's School, Caversham, una escuela independiente en Inglaterra.
Esto incluyó estar en el escenario junto a la reconocida actriz de teatro Ellen Terry.
Terry y su familia, incluida su hija Edith Craig, eran buenos amigos de los Webster.
[3] Regresó a los Estados Unidos en 1937 y comenzó esta etapa dirigiendo la obra de Shakespeare, Ricardo II, con Maurice Evans en el papel principal.
[5] También se creyó que Webster había tenido una breve relación intermitente con la actriz Mady Christians.
Cuando Evans se unió al ejército, Webster continuó dirigiendo obras clásicas en Broadway, como El jardín de los cerezos (1944), protagonizada por Le Gallienne y, su mayor triunfo, Otelo (1943), protagonizada por Paul Robeson en el papel principal y José Ferrer como Yago, que estuvo en cartel 296 funciones, con diferencia la duración más larga de una producción de Shakespeare en Broadway, un récord que no se ha vuelto a dar.
Webster interpretó a Emilia en el año inicial de la producción siendo reemplazada por Edith King en 1944.
En 1948 terminó su romance con Le Gallienne y se fue de gira con su compañía, la Margaret Webster Shakespeare Company.
La gira duró hasta 1951, pero Webster la abandonó en 1950 para convertirse en la primera mujer en dirigir una producción en el Metropolitan Opera.