El dueño original del aeropuerto fue David Fowler McIntyre, quien también poseía la Scottish Aviation, apoyado por el duque Douglas Douglas-Hamilton.MacIntyre y Hamilton habían sido anteriormente los primeros aviadores en sobrevolar el Everest en 1933.Esta base se cerró en 1966, aunque una parte fue ocupada por el escuadrón 771 aéreo naval, destinado a operaciones de búsqueda y rescate.En la actualidad BAE Systems mantiene una pequeña instalación en Prestwick, que produce componentes para Airbus y Boeing.En 1991 la Autoridad Aeroportuaria Británica, recién privatizada y convertida en BAA Limited, decidió trasladar todos los vuelos trasatlánticos desde Prestwick al Aeropuerto Internacional de Glasgow, cerca de Paisley, y vender Prestwick a otra compañía privada.Aunque se criticó esta imagen por dar una imagen negativa de Escocia a los visitantes exteriores, y humillante para los locales, la dirección del aeropuerto la defendió afirmando que era "divertido y visualmente estimulante".Se ha propuesto un plan multimillonario para doblar el tamaño del hall de salidas, entre otros motivos porque Prestwick afirma estar preparado para recibir al nuevo Airbus A380.Por otra parte, el aparcamiento y la autopista en el exterior del aeropuerto también están siendo remodelados.
