Debe su origen y su nombre al vizconde Fitzwilliam of Merrion, quien en 1816 legó a la Universidad su colección de arte, su biblioteca así como dinero para construir la sede del museo.El legado también incluyó una considerable suma de dinero: 100.000 libras esterlinas, «para hacer que se erija una buena sede para un museo sustancial».Una ampliación de dos pisos, pagada en parte por la familia Courtauld, se completó en 1931.Su patrocinador, el vizconde Fitzwilliam, era un noble típico del siglo XVIII que efectuó el tradicional Grand Tour, por lo que sus colecciones reflejaban la admiración por el Renacimiento del siglo XVI.La colección más relevante, al menos por su actual estimación y renombre, es la de pinturas, aunque las restantes cuentan también con piezas muy importantes.Hay que mencionar un libro de oraciones bizantino, del siglo IX, manuscritos del músico Haendel y de Virginia Woolf, dibujos de Leonardo da Vinci, Miguel Ángel, Rembrandt, Rubens y Ribera (Ninfa dormida con cupidos y un sátiro), sarcófagos egipcios...Esta obra, valorada en catorce millones de libras, pudo obtenerse por cuatro y gracias a diversas donaciones.
