Las primeras referencias escritas a esta localidad, y al despoblado de San Pelayo (despoblado desde el siglo XVI), son del siglo XII y se encuentran en el Tumbo del monasterio de San Martín de Castañeda.
En esta época San Juan de la Cuesta quedó integrado en el Reino de León, cuyos monarcas habrían acometido la repoblación de la localidad dentro del proceso repoblador llevado a cabo en Sanabria.
Tras la independencia de Portugal del reino leonés en 1143 habría sufrido por su situación geográfica los conflictos entre los reinos leonés y portugués por el control de la frontera, quedando estabilizada la situación a inicios del siglo XIII.
Esta última perteneció al despoblado de San Pelayo, que debió quedar deshabitado hacia el siglo XVI.
[9] Tradicionalmente, la economía de la localidad se ha basado en la ganadería y la agricultura, siendo especialmente conocidas en Sanabria la calidad de sus frutas.