Posteriormente actuó como repetidor en el National Opera Studio y la Schola Cantorum de Oxford.
Posteriormente, entre 1992 y 1997 fue director musical de la Glyndebourne Touring Opera, compañía itinerante del Festival.
En el Festival de Salzburgo ha aparecido regularmente con la orquesta desde 2000, cuando se presentó con Iphigénie en Tauride.
En España, Bolton ha dirigido Die Entführung aus dem Serail en el Liceo de Barcelona, y Jenůfa, Leonore, Alceste y Le nozze di Figaro en el Teatro Real de Madrid, donde desempeña el puesto de director musical desde la temporada 2015/2016 por un periodo de cinco años.
[3] En 2023, fue nombrado Comandante de la Excelentísima Orden del Imperio Británico por el rey Carlos III, a propuesta del Consejo de Ministros del Reino Unido, «por sus servicios a la música».