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Técnicas de ingeniería genética

Las técnicas de ingeniería genética permiten modificar genomas animales y vegetales . Se han ideado técnicas para insertar, eliminar y modificar ADN en múltiples niveles, que van desde un par de bases específico en un gen específico hasta genes enteros. Hay una serie de pasos que se siguen antes de crear un organismo genéticamente modificado (OGM). Los ingenieros genéticos primero deben elegir qué gen desean insertar, modificar o eliminar. Luego, el gen debe aislarse e incorporarse, junto con otros elementos genéticos, en un vector adecuado . Luego, este vector se utiliza para insertar el gen en el genoma del huésped, creando un organismo transgénico o editado.

La capacidad de diseñar organismos mediante ingeniería genética se basa en años de investigación y descubrimiento sobre la función y la manipulación de los genes. Entre los avances más importantes se encuentran el descubrimiento de las enzimas de restricción , las ligasas de ADN y el desarrollo de la reacción en cadena de la polimerasa y la secuenciación .

Los genes añadidos suelen ir acompañados de regiones promotoras y terminadoras , así como de un gen marcador seleccionable . El gen añadido puede modificarse para que se exprese de forma más eficiente. A continuación, este vector se inserta en el genoma del organismo huésped. En los animales, el gen se inserta normalmente en células madre embrionarias , mientras que en las plantas se puede insertar en cualquier tejido que pueda cultivarse hasta formar una planta completamente desarrollada.

Se realizan pruebas en el organismo modificado para garantizar una integración, herencia y expresión estables. Los descendientes de la primera generación son heterocigotos , por lo que es necesario cruzarlos entre sí para crear el patrón homocigoto necesario para una herencia estable. La homocigosidad debe confirmarse en los especímenes de la segunda generación.

Las primeras técnicas insertaban genes al azar en el genoma. Los avances permiten apuntar a lugares específicos, lo que reduce los efectos secundarios no deseados. Las primeras técnicas se basaban en meganucleasas y nucleasas de dedos de zinc . Desde 2009 se han desarrollado sistemas más precisos y fáciles de implementar. Las nucleasas efectoras similares a activadores de la transcripción (TALEN) y el sistema Cas9-ARN guía (adaptado de CRISPR ) son los dos más comunes.

Historia

Muchos descubrimientos y avances diferentes condujeron al desarrollo de la ingeniería genética . La manipulación genética dirigida por humanos comenzó con la domesticación de plantas y animales mediante selección artificial alrededor del año 12.000 a. C. [1] : 1  Se desarrollaron varias técnicas para ayudar en la cría y la selección. La hibridación era una forma de introducir cambios rápidos en la composición genética de un organismo. La hibridación de cultivos probablemente ocurrió por primera vez cuando los humanos comenzaron a cultivar individuos genéticamente distintos de especies relacionadas en estrecha proximidad. [2] : 32  Algunas plantas pudieron propagarse mediante clonación vegetativa . [2] : 31 

La herencia genética fue descubierta por primera vez por Gregor Mendel en 1865, tras experimentos en los que cruzó guisantes. [3] En 1928, Frederick Griffith demostró la existencia de un "principio transformador" implicado en la herencia, que fue identificado como ADN en 1944 por Oswald Avery, Colin MacLeod y Maclyn McCarty . Frederick Sanger desarrolló un método para secuenciar el ADN en 1977, aumentando enormemente la información genética disponible para los investigadores.

Después de descubrir la existencia y las propiedades del ADN , se tuvieron que desarrollar herramientas que permitieran manipularlo. En 1970, el laboratorio de Hamilton Smith descubrió las enzimas de restricción , que permitieron a los científicos aislar genes del genoma de un organismo. [4] Las ligasas de ADN , que unen el ADN roto, se descubrieron antes, en 1967. [5] Al combinar las dos enzimas, se hizo posible "cortar y pegar" secuencias de ADN para crear ADN recombinante . Los plásmidos , descubiertos en 1952, [6] se convirtieron en herramientas importantes para transferir información entre células y replicar secuencias de ADN. La reacción en cadena de la polimerasa (PCR), desarrollada por Kary Mullis en 1983, permitió amplificar (replicar) pequeñas secciones de ADN y ayudó a la identificación y aislamiento de material genético.

Además de manipular el ADN, se tuvieron que desarrollar técnicas para su inserción en el genoma de un organismo. El experimento de Griffith ya había demostrado que algunas bacterias tenían la capacidad de absorber y expresar naturalmente ADN extraño . La competencia artificial se indujo en Escherichia coli en 1970 tratándolas con solución de cloruro de calcio (CaCl 2 ). [7] La ​​transformación mediante electroporación se desarrolló a finales de la década de 1980, aumentando la eficiencia y el alcance bacteriano. [8] En 1907 se había descubierto una bacteria que causaba tumores en las plantas, Agrobacterium tumefaciens . A principios de la década de 1970 se descubrió que esta bacteria insertaba su ADN en plantas utilizando un plásmido Ti . [9] Al eliminar los genes del plásmido que causaba el tumor y agregar genes nuevos, los investigadores pudieron infectar plantas con A. tumefaciens y dejar que la bacteria insertara su ADN elegido en los genomas de las plantas. [10]

Elección de genes objetivo

El primer paso es identificar el gen o los genes objetivo que se insertarán en el organismo huésped. Esto depende del objetivo del organismo resultante. En algunos casos, solo se ven afectados uno o dos genes. Para objetivos más complejos, pueden estar involucradas vías biosintéticas completas que involucran múltiples genes. Una vez encontrados, los genes y otra información genética de una amplia gama de organismos se pueden insertar en bacterias para su almacenamiento y modificación, creando bacterias modificadas genéticamente en el proceso. Las bacterias son baratas, fáciles de cultivar, clonales , se multiplican rápidamente, son relativamente fáciles de transformar y se pueden almacenar a -80 °C casi indefinidamente. Una vez que se aísla un gen, se puede almacenar dentro de la bacteria, lo que proporciona un suministro ilimitado para la investigación. [11]

Se pueden realizar pruebas genéticas para determinar genes potenciales, seguidas de otras pruebas que identifiquen a los mejores candidatos. Una prueba simple implica mutar aleatoriamente el ADN con sustancias químicas o radiación y luego seleccionar aquellos que muestren el rasgo deseado. En el caso de los organismos en los que la mutación no es práctica, los científicos buscan individuos entre la población que presenten la característica mediante mutaciones naturales. Los procesos que analizan un fenotipo y luego intentan identificar el gen responsable se denominan genética directa . Luego es necesario mapear el gen comparando la herencia del fenotipo con marcadores genéticos conocidos . Es probable que los genes que están muy juntos se hereden juntos. [12]

Otra opción es la genética inversa . Este enfoque implica apuntar a un gen específico con una mutación y luego observar qué fenotipo se desarrolla. [12] La mutación puede diseñarse para inactivar el gen o solo permitir que se active bajo ciertas condiciones. Las mutaciones condicionales son útiles para identificar genes que normalmente son letales si no son funcionales. [13] Como los genes con funciones similares comparten secuencias similares ( homólogos ), es posible predecir la función probable de un gen comparando su secuencia con la de genes bien estudiados de organismos modelo . [12] El desarrollo de microarrays , transcriptomas y secuenciación del genoma ha hecho que sea mucho más fácil encontrar genes deseables. [14]

La bacteria Bacillus thuringiensis fue descubierta por primera vez en 1901 como el agente causante de la muerte de los gusanos de seda . Debido a sus propiedades insecticidas, la bacteria se utilizó como insecticida biológico , desarrollado comercialmente en 1938. Se descubrió que las proteínas cry proporcionan la actividad insecticida en 1956, y en la década de 1980, los científicos habían clonado con éxito el gen que codifica esta proteína y lo expresaron en plantas. [15] El gen que proporciona resistencia al herbicida glifosato se encontró después de siete años de búsqueda en bacterias que vivían en la tubería de salida de una planta de fabricación de RoundUp de Monsanto . [16] En los animales, la mayoría de los genes utilizados son genes de la hormona del crecimiento . [17]

Manipulación genética

Todos los procesos de ingeniería genética implican la modificación del ADN. Tradicionalmente, el ADN se aislaba de las células de los organismos. Más tarde, los genes se clonaban a partir de un segmento de ADN tras la creación de una biblioteca de ADN o se sintetizaban artificialmente . Una vez aislados, se añaden elementos genéticos adicionales al gen para permitir que se exprese en el organismo huésped y ayudar a la selección.

Extracción de células

Primero se debe abrir la célula con cuidado , exponiendo el ADN sin causarle demasiado daño. Los métodos utilizados varían según el tipo de célula. Una vez abierta, el ADN debe separarse de los demás componentes celulares. Una célula rota contiene proteínas y otros restos celulares. Al mezclar con fenol y/o cloroformo , seguido de centrifugación , los ácidos nucleicos pueden separarse de estos restos en una fase acuosa superior . Esta fase acuosa puede eliminarse y purificarse aún más si es necesario repitiendo los pasos de fenol-cloroformo. Luego, los ácidos nucleicos pueden precipitarse de la solución acuosa utilizando etanol o isopropanol . Cualquier ARN puede eliminarse agregando una ribonucleasa que lo degradará. Muchas empresas ahora venden kits que simplifican el proceso. [18]

Aislamiento de genes

El gen que los investigadores buscan modificar (conocido como el gen de interés) debe separarse del ADN extraído. Si no se conoce la secuencia, un método común es romper el ADN con un método de digestión aleatoria. Esto generalmente se logra utilizando enzimas de restricción (enzimas que cortan el ADN). Una digestión de restricción parcial corta solo algunos de los sitios de restricción, lo que da como resultado segmentos de fragmentos de ADN superpuestos. Los fragmentos de ADN se colocan en vectores plasmídicos individuales y se cultivan dentro de bacterias. Una vez en la bacteria, el plásmido se copia a medida que la bacteria se divide . Para determinar si un gen útil está presente en un fragmento particular, se examina la biblioteca de ADN para el fenotipo deseado . Si se detecta el fenotipo, es posible que la bacteria contenga el gen objetivo.

Si el gen no tiene un fenotipo detectable o una biblioteca de ADN no contiene el gen correcto, se deben utilizar otros métodos para aislarlo. Si la posición del gen se puede determinar utilizando marcadores moleculares , entonces el recorrido cromosómico es una forma de aislar el fragmento de ADN correcto. Si el gen expresa una homología cercana a un gen conocido en otra especie, entonces se podría aislar buscando genes en la biblioteca que coincidan estrechamente con el gen conocido. [19]

Para secuencias de ADN conocidas, se pueden utilizar enzimas de restricción que cortan el ADN en ambos lados del gen. Luego, la electroforesis en gel clasifica los fragmentos según la longitud. [20] Algunos geles pueden separar secuencias que difieren en un solo par de bases . El ADN se puede visualizar tiñéndolo con bromuro de etidio y fotografiándolo bajo luz ultravioleta . Se puede colocar un marcador con fragmentos de longitudes conocidas junto al ADN para estimar el tamaño de cada banda. La banda de ADN del tamaño correcto debe contener el gen, donde se puede escindir del gel. [18] : 40–41  Otra técnica para aislar genes de secuencias conocidas implica la reacción en cadena de la polimerasa (PCR). [21] La PCR es una herramienta poderosa que puede amplificar una secuencia dada, que luego se puede aislar mediante electroforesis en gel. Su efectividad disminuye con genes más grandes y tiene el potencial de introducir errores en la secuencia.

Es posible sintetizar genes artificialmente . [22] Algunas secuencias sintéticas están disponibles comercialmente, lo que permite prescindir de muchos de estos primeros pasos. [23]

Modificación

El gen que se va a insertar debe combinarse con otros elementos genéticos para que funcione correctamente. El gen puede modificarse en esta etapa para una mejor expresión o efectividad. Además del gen que se va a insertar, la mayoría de las construcciones contienen una región promotora y terminadora , así como un gen marcador seleccionable . La región promotora inicia la transcripción del gen y puede usarse para controlar la ubicación y el nivel de expresión génica, mientras que la región terminadora finaliza la transcripción. Un marcador seleccionable, que en la mayoría de los casos confiere resistencia a los antibióticos al organismo en el que se expresa, se utiliza para determinar qué células se transforman con el nuevo gen. Las construcciones se realizan utilizando técnicas de ADN recombinante , como digestos de restricción , ligaduras y clonación molecular . [24]

Inserción de ADN en el genoma del huésped

Una vez que se construye el gen, debe integrarse de manera estable en el genoma del organismo objetivo o existir como ADN extracromosómico . Hay varias técnicas disponibles para insertar el gen en el genoma del huésped y varían según el tipo de organismo objetivo. En eucariotas multicelulares , si el transgén se incorpora a las células de la línea germinal del huésped , la célula huésped resultante puede pasar el transgén a su progenie . Si el transgén se incorpora a las células somáticas , el transgén no puede heredarse. [25]

Transformación

La transformación bacteriana implica trasladar un gen de una bacteria a otra. Se integra en el plásmido del receptor y luego puede ser expresado por el nuevo huésped.

La transformación es la alteración directa de los componentes genéticos de una célula al pasar el material genético a través de la membrana celular . Alrededor del 1% de las bacterias son naturalmente capaces de absorber ADN extraño , pero esta capacidad puede ser inducida en otras bacterias. [26] Estresar a las bacterias con un choque térmico o electroporación puede hacer que la membrana celular sea permeable al ADN que luego puede incorporarse al genoma o existir como ADN extracromosómico. Normalmente, las células se incuban en una solución que contiene cationes divalentes (a menudo cloruro de calcio ) en condiciones de frío, antes de exponerlas a un pulso de calor (choque térmico). El cloruro de calcio altera parcialmente la membrana celular, lo que permite que el ADN recombinante entre en la célula huésped. Se sugiere que exponer las células a cationes divalentes en condiciones de frío puede cambiar o debilitar la estructura de la superficie celular, haciéndola más permeable al ADN. Se cree que el pulso de calor crea un desequilibrio térmico a través de la membrana celular, lo que obliga al ADN a entrar en las células a través de los poros celulares o la pared celular dañada. La electroporación es otro método para promover la competencia. En este método, las células reciben una descarga eléctrica breve de 10-20 kV /cm, que se cree que crea agujeros en la membrana celular a través de los cuales puede entrar el ADN plasmídico. Después de la descarga eléctrica, los agujeros se cierran rápidamente mediante los mecanismos de reparación de la membrana de la célula. El ADN absorbido puede integrarse con el genoma bacteriano o, más comúnmente, existir como ADN extracromosómico .

Una pistola genética utiliza la biolística para insertar ADN en el tejido vegetal.
A. tumefaciens adhiriéndose a una célula de zanahoria

En las plantas, el ADN se inserta a menudo utilizando la recombinación mediada por Agrobacterium , [27] aprovechando la secuencia de ADN-T de Agrobacterium que permite la inserción natural de material genético en las células vegetales. [28] El tejido vegetal se corta en trozos pequeños y se sumerge en un líquido que contiene Agrobacterium suspendido . Las bacterias se unirán a muchas de las células vegetales expuestas por los cortes. La bacteria utiliza la conjugación para transferir un segmento de ADN llamado ADN-T desde su plásmido a la planta. El ADN transferido se dirige al núcleo de la célula vegetal y se integra en el ADN genómico de la planta huésped. El ADN-T del plásmido se integra de forma semialeatoria en el genoma de la célula huésped. [29]

Al modificar el plásmido para que exprese el gen de interés, los investigadores pueden insertar el gen elegido de forma estable en el genoma de la planta. Las únicas partes esenciales del ADN-T son sus dos repeticiones pequeñas (de 25 pares de bases) en el borde, de las cuales al menos una es necesaria para la transformación de la planta. [30] [31] Los genes que se van a introducir en la planta se clonan en un vector de transformación vegetal que contiene la región del ADN-T del plásmido . Un método alternativo es la agroinfiltración . [32] [33]

Otro método utilizado para transformar células vegetales es la biolística , en la que partículas de oro o tungsteno se recubren con ADN y luego se inyectan en células vegetales jóvenes o embriones vegetales. [34] Parte del material genético ingresa a las células y las transforma. Este método se puede utilizar en plantas que no son susceptibles a la infección por Agrobacterium y también permite la transformación de plástidos vegetales . Las células vegetales también se pueden transformar mediante electroporación, que utiliza una descarga eléctrica para hacer que la membrana celular sea permeable al ADN plasmídico. Debido al daño causado a las células y al ADN, la eficiencia de transformación de la biolística y la electroporación es menor que la transformación agrobacteriana. [ cita requerida ]

Transfección

La transformación tiene un significado diferente en relación con los animales, indicando la progresión a un estado canceroso, por lo que el proceso utilizado para insertar ADN extraño en células animales generalmente se llama transfección. [35] Hay muchas formas de introducir ADN directamente en células animales in vitro . A menudo, estas células son células madre que se utilizan para la terapia génica . Los métodos basados ​​en productos químicos utilizan compuestos naturales o sintéticos para formar partículas que facilitan la transferencia de genes a las células. [36] Estos vectores sintéticos tienen la capacidad de unirse al ADN y dar cabida a grandes transferencias genéticas. [37] Uno de los métodos más simples implica el uso de fosfato de calcio para unir el ADN y luego exponerlo a células cultivadas. La solución, junto con el ADN, es encapsulada por las células. [38] Los liposomas y polímeros se pueden utilizar como vectores para administrar ADN a células animales cultivadas. Los liposomas cargados positivamente se unen al ADN, mientras que los polímeros pueden diseñarse para interactuar con el ADN. [36] Forman lipoplexos y poliplexos respectivamente, que luego son absorbidos por las células. Otras técnicas incluyen el uso de electroporación y biolística. [39] En algunos casos, las células transfectadas pueden integrar de forma estable ADN externo en su propio genoma; este proceso se conoce como transfección estable . [40]

Para crear animales transgénicos , el ADN debe insertarse en embriones u óvulos viables. Esto se logra generalmente mediante microinyección , donde el ADN se inyecta a través de la envoltura nuclear de la célula directamente en el núcleo . [26] Los óvulos fertilizados superovulados se recogen en la etapa de célula única y se cultivan in vitro . Cuando los pronúcleos de la cabeza del espermatozoide y el óvulo son visibles a través del protoplasma, el material genético se inyecta en uno de ellos. El ovocito se implanta luego en el oviducto de un animal pseudopreñado . [41] Otro método es la transferencia genética mediada por células madre embrionarias. El gen se transfecta en células madre embrionarias y luego se insertan en blastocistos de ratón que luego se implantan en madres adoptivas. La descendencia resultante es quimérica , y el apareamiento posterior puede producir ratones completamente transgénicos con el gen de interés. [42]

Transducción

La transducción es el proceso por el cual un virus o un vector viral introduce ADN extraño en una célula . [43] Los virus modificados genéticamente se pueden utilizar como vectores virales para transferir genes diana a otro organismo en la terapia génica . [44] Primero se eliminan los genes virulentos del virus y se insertan los genes diana en su lugar. Las secuencias que permiten al virus insertar los genes en el organismo huésped deben dejarse intactas. Los vectores virales populares se desarrollan a partir de retrovirus o adenovirus . Otros virus utilizados como vectores incluyen lentivirus , virus de la viruela y virus del herpes . El tipo de virus utilizado dependerá de las células objetivo y de si el ADN se va a alterar de forma permanente o temporal.

Regeneración

Como a menudo sólo se transforma una única célula con material genético, el organismo debe regenerarse a partir de esa única célula. En las plantas, esto se logra mediante el uso de cultivo de tejidos . [45] [46] Cada especie de planta tiene diferentes requisitos para una regeneración exitosa. Si tiene éxito, la técnica produce una planta adulta que contiene el transgén en cada célula. [47] En los animales, es necesario asegurarse de que el ADN insertado esté presente en las células madre embrionarias . [27] La ​​descendencia puede ser examinada para el gen. Toda la descendencia de la primera generación es heterocigota para el gen insertado y debe ser endogámica para producir un espécimen homocigoto . [ cita requerida ] Las bacterias constan de una sola célula y se reproducen clonalmente, por lo que la regeneración no es necesaria. Se utilizan marcadores seleccionables para diferenciar fácilmente las células transformadas de las no transformadas.

Las células que han sido transformadas con éxito con el ADN contienen el gen marcador, mientras que las que no han sido transformadas no lo contienen. Al cultivar las células en presencia de un antibiótico o una sustancia química que selecciona o marca las células que expresan ese gen, es posible separar las células modificadas de las no modificadas. Otro método de detección implica una sonda de ADN que se adhiere únicamente al gen insertado. Estos marcadores suelen estar presentes en el organismo transgénico, aunque se han desarrollado varias estrategias que pueden eliminar el marcador seleccionable de la planta transgénica madura. [48]

Confirmación

Encontrar que un organismo recombinante contiene los genes insertados no suele ser suficiente para garantizar que se expresarán adecuadamente en los tejidos previstos. Se realizan pruebas adicionales mediante PCR, hibridación Southern y secuenciación de ADN para confirmar que un organismo contiene el nuevo gen. [49] Estas pruebas también pueden confirmar la ubicación cromosómica y el número de copias del gen insertado. Una vez confirmados, también se utilizan métodos que buscan y miden los productos genéticos (ARN y proteína) para evaluar la expresión genética, la transcripción, los patrones de procesamiento del ARN y la expresión y localización de los productos proteicos. Estos incluyen la hibridación Northern , la RT-PCR cuantitativa , la transferencia Western , la inmunofluorescencia , el ELISA y el análisis fenotípico. [50] Cuando es apropiado, se estudia la descendencia del organismo para confirmar que el transgén y el fenotipo asociado se heredan de forma estable.

Orientación de inserción de genes

Los métodos tradicionales de ingeniería genética generalmente insertan el nuevo material genético de manera aleatoria dentro del genoma del huésped. Esto puede dañar o alterar otros genes dentro del organismo. Se desarrollaron métodos que insertaban el nuevo material genético en sitios específicos dentro del genoma de un organismo. Los primeros métodos que apuntaban genes a ciertos sitios dentro de un genoma se basaban en la recombinación homóloga (HR). [51] Al crear construcciones de ADN que contienen una plantilla que coincide con la secuencia genómica objetivo, es posible que los procesos de HR dentro de la célula inserten la construcción en la ubicación deseada. El uso de este método en células madre embrionarias condujo al desarrollo de ratones transgénicos con genes eliminados de manera específica . También ha sido posible introducir genes o alterar los patrones de expresión genética . [52]

Si se elimina un gen vital, puede resultar letal para el organismo. Para estudiar la función de estos genes, se utilizaron recombinasas de sitio específico (SSR). Los dos tipos más comunes son los sistemas Cre-LoxP y Flp-FRT . La recombinasa Cre es una enzima que elimina el ADN mediante recombinación homóloga entre secuencias de unión conocidas como sitios Lox-P. El sistema Flip-FRT funciona de manera similar, con la recombinasa Flip reconociendo secuencias FRT. Al cruzar un organismo que contiene los sitios de recombinasa que flanquean el gen de interés con un organismo que expresa la SSR bajo el control de promotores específicos de tejido , es posible eliminar o activar genes solo en ciertas células. Esto también se ha utilizado para eliminar genes marcadores de animales transgénicos. Otras modificaciones de estos sistemas permitieron a los investigadores inducir la recombinación solo bajo ciertas condiciones, lo que permite eliminar genes o expresarlos en momentos o etapas de desarrollo deseados . [52]

La edición genómica utiliza nucleasas diseñadas artificialmente que crean roturas específicas de doble cadena en los lugares deseados del genoma. Las roturas están sujetas a procesos de reparación del ADN celular que pueden aprovecharse para la eliminación, corrección o inserción de genes específicos a altas frecuencias. Si hay ADN donante que contiene la secuencia apropiada (homologías), entonces el nuevo material genético que contiene el transgén se integrará en el sitio objetivo con alta eficiencia mediante recombinación homóloga . [53] Hay cuatro familias de nucleasas diseñadas: meganucleasas , [54] [55] ZFN , [56] [57] nucleasas efectoras similares a activadores de transcripción (TALEN), [58] [59] la CRISPR/Cas (proteína asociada a CRISPR/repetición palindrómica corta agrupada y regularmente interespaciada (por ejemplo, CRISPR/Cas9) . [60] [61] Entre los cuatro tipos, TALEN y CRISPR/Cas son los dos más utilizados. [62] Los avances recientes han buscado combinar múltiples sistemas para explotar las mejores características de ambos (por ejemplo, megaTAL que son una fusión de un dominio de unión de ADN TALE y una meganucleasa). [63] La investigación reciente también se ha centrado en el desarrollo de estrategias para crear knock-out de genes o correcciones sin crear rupturas de doble cadena (editores de base). [62]

Meganucleasas y nucleasas de dedos de zinc

Las meganucleasas se utilizaron por primera vez en 1988 en células de mamíferos. [64] Las meganucleasas son endodesoxirribonucleasas que funcionan como enzimas de restricción con sitios de reconocimiento largos, lo que las hace más específicas para su sitio objetivo que otras enzimas de restricción . Esto aumenta su especificidad y reduce su toxicidad, ya que no se dirigirán a tantos sitios dentro de un genoma. Las meganucleasas más estudiadas son la familia LAGLIDADG . Si bien las meganucleasas aún son bastante susceptibles a la unión fuera del objetivo, lo que las hace menos atractivas que otras herramientas de edición genética, su tamaño más pequeño aún las hace atractivas particularmente para las perspectivas de vectorización viral. [65] [53]

Las nucleasas de dedos de zinc (ZFN), utilizadas por primera vez en 1996, se crean típicamente a través de la fusión de dominios de dedos de zinc y el dominio de nucleasa Fok I. Las ZFN tienen, por lo tanto, la capacidad de escindir el ADN en sitios diana. [53] Al diseñar el dominio de dedos de zinc para que se dirija a un sitio específico dentro del genoma, es posible editar la secuencia genómica en la ubicación deseada . [65] [66] [53] Las ZFN tienen una mayor especificidad, pero aún tienen el potencial de unirse a secuencias no específicas. Si bien una cierta cantidad de escisión fuera del objetivo es aceptable para crear organismos modelo transgénicos, es posible que no sean óptimas para todos los tratamientos de terapia génica humana. [65]

TALEN y CRISPR

El acceso al código que rige el reconocimiento del ADN por los efectores de tipo activador de la transcripción (TALE) en 2009 abrió el camino al desarrollo de una nueva clase de herramientas de edición genética basadas en TAL eficientes. TALE, proteínas secretadas por el patógeno vegetal Xanthomonas, se unen con gran especificidad a los genes dentro de la planta huésped e inician la transcripción de los genes que ayudan a la infección. La ingeniería de TALE mediante la fusión del núcleo de unión del ADN con el dominio catalítico de la nucleasa Fok I permitió la creación de una nueva herramienta de nucleasas de diseño, la nucleasa TALE (TALEN). [67] Tienen una de las mayores especificidades de todas las nucleasas de ingeniería actuales. Debido a la presencia de secuencias repetidas, son difíciles de construir a través del procedimiento estándar de biología molecular y dependen de un método más complicado como la clonación Golden Gate . [62]

En 2011, se desarrolló otra tecnología revolucionaria basada en los sistemas CRISPR/Cas (repeticiones palindrómicas cortas agrupadas y regularmente interespaciadas / proteína asociada a CRISPR) que funcionan como un sistema inmunológico adaptativo en bacterias y arqueas . El sistema CRISPR/Cas permite a las bacterias y arqueas luchar contra los virus invasores cortando el ADN viral e insertando fragmentos de ese ADN en su propio genoma. Luego, el organismo transcribe este ADN en ARN y combina este ARN con proteínas Cas9 para hacer roturas de doble cadena en el ADN viral invasor. El ARN sirve como ARN guía para dirigir la enzima Cas9 al lugar correcto en el ADN del virus. Al emparejar las proteínas Cas con un ARN guía diseñado, se puede utilizar CRISPR/Cas9 para inducir roturas de doble cadena en puntos específicos dentro de las secuencias de ADN. La rotura se repara mediante enzimas de reparación del ADN celular, creando una pequeña mutación de tipo inserción/deleción en la mayoría de los casos. La reparación dirigida del ADN es posible si se proporciona una plantilla de ADN donante que represente el cambio deseado y que se utiliza (a veces) para la reparación de roturas de doble cadena mediante recombinación homóloga. Más tarde se demostró que CRISPR/Cas9 puede editar células humanas en una placa. Aunque la generación temprana carece de la especificidad de TALEN, la principal ventaja de esta tecnología es la simplicidad del diseño. También permite que se dirijan múltiples sitios simultáneamente, lo que permite la edición de múltiples genes a la vez. CRISPR/Cpf1 es un sistema descubierto más recientemente que requiere un ARN guía diferente para crear roturas de doble cadena particulares (deja salientes al cortar el ADN) en comparación con CRISPR/Cas9. [62]

El método CRISPR/Cas9 es eficaz en la disrupción de genes. La creación de bebés resistentes al VIH por parte del investigador chino He Jiankui es quizás el ejemplo más famoso de disrupción de genes mediante este método. [68] Es mucho menos eficaz en la corrección de genes. Se están desarrollando métodos de edición de bases en los que se utiliza una endonucleasa Cas 9 “muerta en nucleasa” o una enzima relacionada para la selección de genes, mientras que una enzima desaminasa vinculada realiza un cambio de base específico en el ADN. [69] El refinamiento más reciente de CRISPR-Cas9 se llama Edición Primaria. Este método vincula una transcriptasa inversa a una nucleasa diseñada guiada por ARN que solo realiza cortes de cadena simple pero no de cadena doble. Reemplaza la porción de ADN próxima al corte mediante la acción sucesiva de la nucleasa y la transcriptasa inversa, introduciendo el cambio deseado a partir de una plantilla de ARN. [70]

Véase también

Referencias

  1. ^ Root C (2007). Domesticación. Greenwood Publishing Groups. ISBN 9780313339875.
  2. ^ ab Kingsbury N (15 de octubre de 2009). Híbrido: la historia y la ciencia del fitomejoramiento. University of Chicago Press. ISBN 978-0-226-43705-7.
  3. ^ Hartl DL, Orel V (junio de 1992). "¿Qué creía Gregor Mendel haber descubierto?". Genética . 131 (2): 245–53. doi :10.1093/genetics/131.2.245. PMC 1205000 . PMID  1644269. 
  4. ^ Roberts RJ (abril de 2005). "Cómo las enzimas de restricción se convirtieron en los caballos de batalla de la biología molecular". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 102 (17): 5905–8. Bibcode :2005PNAS..102.5905R. doi : 10.1073/pnas.0500923102 . PMC 1087929 . PMID  15840723. 
  5. ^ Weiss B, Richardson CC (abril de 1967). "Rotura enzimática y unión del ácido desoxirribonucleico, I. Reparación de roturas de cadena sencilla en el ADN mediante un sistema enzimático de Escherichia coli infectada con el bacteriófago T4". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 57 (4): 1021–8. Bibcode :1967PNAS...57.1021W. doi : 10.1073/pnas.57.4.1021 . PMC 224649 . PMID  5340583. 
  6. ^ Lederberg J (octubre de 1952). "Genética celular y simbiosis hereditaria". Physiological Reviews . 32 (4): 403–30. CiteSeerX 10.1.1.458.985 . doi :10.1152/physrev.1952.32.4.403. PMID  13003535. 
  7. ^ Mandel M, Higa A (octubre de 1970). "Infección por ADN de bacteriófagos dependiente de calcio". Journal of Molecular Biology . 53 (1): 159–62. doi :10.1016/0022-2836(70)90051-3. PMID  4922220.
  8. ^ Wirth R, Friesenegger A, Fiedler S (marzo de 1989). "Transformación de varias especies de bacterias gramnegativas pertenecientes a 11 géneros diferentes mediante electroporación". Genética molecular y general . 216 (1): 175–7. doi :10.1007/BF00332248. PMID  2659971. S2CID  25214157.
  9. ^ Nester, Eugene. «Agrobacterium: el ingeniero genético natural (100 años después)». Archivado desde el original el 19 de octubre de 2012. Consultado el 14 de enero de 2011 .
  10. ^ Zambryski P, Joos H, Genetello C, Leemans J, Montagu MV, Schell J (1983). "Vector de plásmido Ti para la introducción de ADN en células vegetales sin alterar su capacidad normal de regeneración". The EMBO Journal . 2 (12): 2143–50. doi :10.1002/j.1460-2075.1983.tb01715.x. PMC 555426 . PMID  16453482. 
  11. ^ "Redescubriendo la biología - Libro de texto en línea: Unidad 13 Organismos modificados genéticamente". www.learner.org . Archivado desde el original el 2019-12-03 . Consultado el 2017-08-18 .
  12. ^ abc Alberts B, Johnson A, Lewis J, Raff M, Roberts K, Walter P (2002). "Estudio de la expresión y función de los genes". Biología molecular de la célula . Nueva York: Garland Science.
  13. ^ Griffiths AJ, Miller JH, Suzuki DT, Lewontin RC, Gelbart WM (2000). "Tipos mutantes". Introducción al análisis genético (7.ª ed.).
  14. ^ Koh HJ, Kwon SY, Thomson M (26 de agosto de 2015). Tecnologías actuales en el mejoramiento molecular de plantas: una guía de mejoramiento molecular de plantas para investigadores. Springer. pág. 242. ISBN 9789401799966.
  15. ^ Roh JY, Choi JY, Li MS, Jin BR, Je YH (abril de 2007). "Bacillus thuringiensis como herramienta específica, segura y eficaz para el control de plagas de insectos". Revista de microbiología y biotecnología . 17 (4): 547–59. PMID  18051264.
  16. ^ Adler J (mayo de 2011). "La creciente amenaza de las supermalezas". Scientific American . 304 (5): 74–9. Bibcode :2011SciAm.304e..74A. doi :10.1038/scientificamerican0511-74. PMID  21595408.
  17. ^ Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura. "El proceso de modificación genética".
  18. ^ ab Nicholl ST (29 de mayo de 2008). Introducción a la ingeniería genética. Cambridge University Press. ISBN 978-1-139-47178-7.
  19. ^ Michels CA (10 de junio de 2002). Técnicas genéticas para la investigación biológica: un enfoque de estudio de caso. John Wiley & Sons. pp. 85–88. ISBN 978-0-471-89919-8.
  20. ^ Alberts B, et al. (2002). "8". Aislamiento, clonación y secuenciación de ADN (4.ª ed.). Nueva York: Garland Science.
  21. ^ Kaufman RI, Nixon BT (julio de 1996). "Uso de PCR para aislar genes que codifican activadores dependientes de sigma54 de diversas bacterias". Journal of Bacteriology . 178 (13): 3967–70. doi :10.1128/jb.178.13.3967-3970.1996. PMC 232662 . PMID  8682806. 
  22. ^ Liang J, Luo Y, Zhao H (2011). "Biología sintética: incorporando la síntesis a la biología". Wiley Interdisciplinary Reviews: Biología de sistemas y medicina . 3 (1): 7–20. doi :10.1002/wsbm.104. PMC 3057768 . PMID  21064036. 
  23. ^ "Síntesis de genes GeneArt". www.thermofisher.com . Consultado el 9 de noviembre de 2017 .
  24. ^ Berg P, Mertz JE (enero de 2010). "Reflexiones personales sobre los orígenes y el surgimiento de la tecnología del ADN recombinante". Genética . 184 (1): 9–17. doi :10.1534/genetics.109.112144. PMC 2815933 . PMID  20061565. 
  25. ^ Nayerossadat N, Maedeh T, Ali PA (6 de julio de 2012). "Sistemas de administración viral y no viral para la administración de genes". Investigación biomédica avanzada . 1 : 27. doi : 10.4103/2277-9175.98152 . PMC 3507026. PMID  23210086 . 
  26. ^ ab Chen I, Dubnau D (marzo de 2004). "Absorción de ADN durante la transformación bacteriana". Nature Reviews. Microbiology . 2 (3): 241–9. doi :10.1038/nrmicro844. PMID  15083159. S2CID  205499369.
  27. ^ ab Comité del Consejo Nacional de Investigación (EE.UU.) para la identificación y evaluación de los efectos no deseados de los alimentos modificados genéticamente en la salud humana (1 de enero de 2004). Métodos y mecanismos para la manipulación genética de plantas, animales y microorganismos. National Academies Press (EE.UU.).
  28. ^ Gelvin SB (marzo de 2003). "Transformación de plantas mediada por Agrobacterium: la biología detrás de la herramienta de "manipulación genética". Microbiology and Molecular Biology Reviews . 67 (1): 16–37, tabla de contenidos. doi :10.1128/MMBR.67.1.16-37.2003. PMC 150518 . PMID  12626681. 
  29. ^ Francis KE, Spiker S (febrero de 2005). "La identificación de transformantes de Arabidopsis thaliana sin selección revela una alta incidencia de integraciones de T-ADN silenciadas". The Plant Journal . 41 (3): 464–77. doi : 10.1111/j.1365-313x.2004.02312.x . PMID  15659104.
  30. ^ Schell J, Van Montagu M (1977). "El plásmido Ti de Agrobacterium tumefaciens, ¿un vector natural para la introducción de genes NIF en plantas?". En Hollaender A, Burris RH, Day PR, Hardy RW, Helinski DR, Lamborg MR, Owens L, Valentine RC (eds.). Ingeniería genética para la fijación del nitrógeno . Ciencias básicas de la vida. Vol. 9. págs. 159–79. doi :10.1007/978-1-4684-0880-5_12. ISBN . 978-1-4684-0882-9.PMID  336023 .
  31. ^ Joos H, Timmerman B, Montagu MV, Schell J (1983). "Análisis genético de la transferencia y estabilización del ADN de Agrobacterium en células vegetales". The EMBO Journal . 2 (12): 2151–60. doi :10.1002/j.1460-2075.1983.tb01716.x. PMC 555427 . PMID  16453483. 
  32. ^ Thomson JA. "Ingeniería genética de plantas" (PDF) . Biotecnología . 3 . Consultado el 17 de julio de 2016 .
  33. ^ Leuzinger K, Dent M, Hurtado J, Stahnke J, Lai H, Zhou X, Chen Q (julio de 2013). "Agroinfiltración eficiente de plantas para expresión transitoria de alto nivel de proteínas recombinantes". Journal of Visualized Experiments . 77 (77). doi :10.3791/50521. PMC 3846102 . PMID  23913006. 
  34. ^ Head G, Hull RH, Tzotzos GT (2009). Plantas modificadas genéticamente: evaluación de la seguridad y gestión del riesgo . Londres: Academic Pr. p. 244. ISBN 978-0-12-374106-6.
  35. ^ Alberts B , Johnson A, Lewis J, Raff M, Roberts K, Walter P (2002). Biología molecular de la célula. Nueva York: Garland Science. pág. G:35. ISBN 978-0-8153-4072-0.
  36. ^ ab Kamimura K, Suda T, Zhang G, Liu D (octubre de 2011). "Avances en sistemas de administración de genes". Medicina farmacéutica . 25 (5): 293–306. doi :10.1007/bf03256872. PMC 3245684 . PMID  22200988. 
  37. ^ Pack DW, Hoffman AS, Pun S, Stayton PS (julio de 2005). "Diseño y desarrollo de polímeros para la administración de genes". Nature Reviews. Drug Discovery . 4 (7): 581–93. doi :10.1038/nrd1775. PMID  16052241. S2CID  20972049.
  38. ^ "Lección 8 Ingeniería genética de células animales". www.slideshare.net . 2012-01-25 . Consultado el 2018-07-18 .
  39. ^ Biocyclopedia.com. «Métodos de transferencia de genes (transfección) en animales | Ingeniería genética y biotecnología Métodos de transferencia de genes y organismos transgénicos | Genética, biotecnología, biología molecular, botánica | Biocyclopedia.com». biocyclopedia.com . Consultado el 18 de julio de 2018 .
  40. ^ Kim, Tae Kyung; Eberwine, James H. (agosto de 2010). "Transfección de células de mamíferos: el presente y el futuro". Química analítica y bioanalítica . 397 (8): 3173–3178. doi :10.1007/s00216-010-3821-6. ISSN  1618-2642. PMC 2911531 . PMID  20549496. 
  41. ^ Mullin A. "Pronuclear Injection". Universidad de Tulane. Archivado desde el original el 9 de agosto de 2016. Consultado el 19 de julio de 2018 .
  42. ^ "Transferencia génica mediada por células madre embrionarias - transgenicanimals". sites.google.com . Consultado el 19 de julio de 2018 .
  43. ^ Transducción genética en los encabezados de materias médicas (MeSH) de la Biblioteca Nacional de Medicina de EE. UU.
  44. ^ "Redireccionamiento de células madre". stemcells.nih.gov . Archivado desde el original el 20 de enero de 2017 . Consultado el 6 de julio de 2016 .
  45. ^ Tuomela M, Stanescu I, Krohn K (octubre de 2005). "Resumen de la validación de métodos bioanalíticos". Terapia génica . 12 Suppl 1 (S1): S131–8. doi :10.1038/sj.gt.3302627. PMID  16231045.
  46. ^ Narayanaswamy S (1994). Cultivo de células y tejidos vegetales. Tata McGraw-Hill Education. pp. vi. ISBN 9780074602775.
  47. ^ Walter, Peter; Roberts, Keith; Raff, Martin; Lewis, Julian; Johnson, Alexander; Alberts, Bruce (2002). "Estudio de la expresión y función de los genes". Biología molecular de la célula. Cuarta edición .
  48. ^ Hohn B, Levy AA, Puchta H (abril de 2001). "Eliminación de marcadores de selección de plantas transgénicas". Current Opinion in Biotechnology . 12 (2): 139–43. doi :10.1016/S0958-1669(00)00188-9. PMID  11287227.
  49. ^ Setlow JK (31 de octubre de 2002). Ingeniería genética: principios y métodos. Springer Science & Business Media. pág. 109. ISBN 9780306472800.
  50. ^ Deepak S, Kottapalli K, Rakwal R, Oros G, Rangappa K, Iwahashi H, Masuo Y, Agrawal G (junio de 2007). "PCR en tiempo real: revolucionando la detección y el análisis de expresión de genes". Current Genomics . 8 (4): 234–51. doi :10.2174/138920207781386960. PMC 2430684 . PMID  18645596. 
  51. ^ Lodish H, Berk A, Zipursky SL, Matsudaira P, Baltimore D, Darnell J (2000). "Capítulo 8.5: Reemplazo de genes y animales transgénicos: el ADN se transfiere a células eucariotas de diversas maneras". Biología celular molecular (4.ª ed.). WH Freeman and Company. ISBN 978-0-7167-3136-8.
  52. ^ ab Rocha-Martins, Mauricio; Cavalheiro, Gabriel R.; Matos-Rodrigues, Gabriel E.; Martíns, Rodrigo A. PAG.; Rocha-Martins, Mauricio; Cavalheiro, Gabriel R.; Matos-Rodrigues, Gabriel E.; Martíns, Rodrigo A. P. (agosto de 2015). "De la orientación genética a la edición del genoma: aplicaciones de animales transgénicos y más". Anais da Academia Brasileira de Ciências . 87 (2): 1323-1348. doi : 10.1590/0001-3765201520140710 . ISSN  0001-3765. PMID  26397828.
  53. ^ abcd Carroll D (agosto de 2011). "Ingeniería genómica con nucleasas de dedos de zinc". Genética . 188 (4): 773–82. doi :10.1534/genetics.111.131433. PMC 3176093 . PMID  21828278. 
  54. ^ Grizot S, Smith J, Daboussi F, Prieto J, Redondo P, Merino N, Villate M, Thomas S, Lemaire L, Montoya G, Blanco FJ, Pâques F, Duchateau P (septiembre de 2009). "Orientación eficiente de un gen SCID mediante una endonucleasa de localización de cadena única diseñada". Nucleic Acids Research . 37 (16): 5405–19. doi :10.1093/nar/gkp548. PMC 2760784 . PMID  19584299. 
  55. ^ Gao H, Smith J, Yang M, Jones S, Djukanovic V, Nicholson MG, West A, Bidney D, Falco SC, Jantz D, Lyznik LA (enero de 2010). "Mutagénesis dirigida hereditaria en maíz utilizando una endonucleasa diseñada". The Plant Journal . 61 (1): 176–87. doi :10.1111/j.1365-313X.2009.04041.x. PMID  19811621.
  56. ^ Townsend JA, Wright DA, Winfrey RJ, Fu F, Maeder ML, Joung JK, Voytas DF (mayo de 2009). "Modificación de alta frecuencia de genes de plantas utilizando nucleasas de dedos de zinc diseñadas". Nature . 459 (7245): 442–5. Bibcode :2009Natur.459..442T. doi :10.1038/nature07845. PMC 2743854 . PMID  19404258. 
  57. ^ Shukla VK, Doyon Y, Miller JC, DeKelver RC, Moehle EA, Worden SE, Mitchell JC, Arnold NL, Gopalan S, Meng X, Choi VM, Rock JM, Wu YY, Katibah GE, Zhifang G, McCaskill D, Simpson MA, Blakeslee B, Greenwalt SA, Butler HJ, Hinkley SJ, Zhang L, Rebar EJ, Gregory PD, Urnov FD (mayo de 2009). "Modificación precisa del genoma en la especie de cultivo Zea mays utilizando nucleasas de dedos de zinc". Nature . 459 (7245): 437–41. Bibcode :2009Natur.459..437S. doi :10.1038/nature07992. PMID  19404259. S2CID  4323298.
  58. ^ Christian M, Cermak T, Doyle EL, Schmidt C, Zhang F, Hummel A, Bogdanove AJ, Voytas DF (octubre de 2010). "Ataque a roturas de doble cadena de ADN con nucleasas efectoras TAL". Genética . 186 (2): 757–61. doi :10.1534/genetics.110.120717. PMC 2942870 . PMID  20660643. 
  59. ^ Li T, Huang S, Jiang WZ, Wright D, Spalding MH, Weeks DP, Yang B (enero de 2011). "Nucleasas TAL (TALN): proteínas híbridas compuestas por efectores TAL y dominio de escisión de ADN FokI". Nucleic Acids Research . 39 (1): 359–72. doi :10.1093/nar/gkq704. PMC 3017587 . PMID  20699274. 
  60. ^ Esvelt KM, Wang HH (2013). "Ingeniería a escala genómica para sistemas y biología sintética". Biología de sistemas moleculares . 9 : 641. doi :10.1038/msb.2012.66. PMC 3564264 . PMID  23340847. 
  61. ^ Tan WS, Carlson DF, Walton MW, Fahrenkrug SC, Hackett PB (2012). "Edición de precisión de genomas de animales grandes". Advances in Genetics Volumen 80. Vol. 80. págs. 37–97. doi :10.1016/B978-0-12-404742-6.00002-8. ISBN 9780124047426. PMC  3683964 . PMID  23084873.
  62. ^ abcd Malzahn, Aimee; Lowder, Levi; Qi, Yiping (2017). "Edición del genoma de plantas con TALEN y CRISPR". Cell & Bioscience . 7 : 21. doi : 10.1186/s13578-017-0148-4 . PMC 5404292 . PMID  28451378. 
  63. ^ Boissel S, Jarjour J, Astrakhan A, Adey A, Gouble A, Duchateau P, Shendure J, Stoddard BL, Certo MT, Baker D, Scharenberg AM (febrero de 2014). "megaTALs: una arquitectura de nucleasa de escisión rara para la ingeniería genómica terapéutica". Nucleic Acids Research . 42 (4): 2591–601. doi :10.1093/nar/gkt1224. PMC 3936731 . PMID  24285304. 
  64. ^ Choulika, A.; Perrin, A.; Dujon, B.; Nicolas, JF (1994). "La meganucleasa I-Sce I de levadura induce recombinación cromosómica dirigida al sitio en células de mamíferos". Comptes Rendus de l'Académie des Sciences, Série III . 317 (11): 1013–9. PMID  7882137.
  65. ^ abc Silva G, Poirot L, Galetto R, Smith J, Montoya G, Duchateau P, Pâques F (febrero de 2011). "Meganucleasas y otras herramientas para la ingeniería genómica dirigida: perspectivas y desafíos para la terapia génica". Current Gene Therapy . 11 (1): 11–27. doi :10.2174/156652311794520111. PMC 3267165 . PMID  21182466. 
  66. ^ Silva GH, Belfort M, Wende W, Pingoud A (agosto de 2006). "De endonucleasas monoméricas a homodímeras y viceversa: ingeniería de una nueva especificidad de las enzimas LAGLIDADG". Journal of Molecular Biology . 361 (4): 744–54. doi :10.1016/j.jmb.2006.06.063. PMID  16872628.
  67. ^ Christian, M.; Cermak, T.; Doyle, EL; Schmidt, C.; Zhang, F.; Hummel, A.; Bogdanove, AJ; Voytas, DF (2010). "Dirigir las roturas de doble cadena del ADN con nucleasas efectoras TAL". Genética . 186 (2): 757–761. doi :10.1534/genetics.110.120717. PMC 2942870 . PMID  20660643. 
  68. ^ Cyranoski, D. (2019). "¿Qué será lo próximo para los bebés CRISPR?". Nature . 566 (7745): 440–442. doi : 10.1038/d41586-019-00673-1 . PMID  30809070.
  69. ^ Rees, H.; Liu, DR (2018). "Edición de bases: química de precisión en el genoma y transcriptoma de células vivas". Nature Reviews Genetics . 19 (12): 770–788. doi :10.1038/s41576-018-0059-1. PMC 6535181 . PMID  30323312. 
  70. ^ Anzalone, AV; Randolph, PB; Davis, JR (2019). "Edición genómica de búsqueda y reemplazo sin roturas de doble cadena o ADN donante". Nature . 576 (7785): 149–157. Bibcode :2019Natur.576..149A. doi :10.1038/s41586-019-1711-4. PMC 6907074 . PMID  31634902.