stringtranslate.com

Aprendizaje vocal

El aprendizaje vocal es la capacidad de modificar sonidos acústicos y sintácticos, adquirir nuevos sonidos a través de la imitación y producir vocalizaciones. "Vocalizaciones" en este caso se refiere solo a sonidos generados por el órgano vocal ( laringe de mamíferos o siringe de aves ) en lugar de por los labios, dientes y lengua, que requieren un control motor sustancialmente menor. [1] Un rasgo raro, el aprendizaje vocal es un sustrato crítico para el lenguaje hablado y solo se ha detectado en ocho grupos de animales a pesar de la amplia gama de especies vocalizadoras; estos incluyen humanos , murciélagos , cetáceos , pinnípedos ( focas y leones marinos ), elefantes y tres grupos de aves lejanamente relacionados que incluyen pájaros cantores , loros y colibríes . El aprendizaje vocal es distinto del aprendizaje auditivo , o la capacidad de formar recuerdos de sonidos escuchados, un rasgo relativamente común que está presente en todos los vertebrados probados. Por ejemplo, se puede entrenar a los perros para que comprendan la palabra "sentado" aunque la palabra humana no esté en su repertorio auditivo innato (aprendizaje auditivo). Sin embargo, el perro no puede imitar y producir la palabra "sentado" por sí mismo, como lo hacen los aprendices vocales.

Clasificación

Distribuciones hipotéticas de dos fenotipos conductuales: aprendizaje vocal y aprendizaje de secuencias sensoriales (auditivas). Planteamos la hipótesis de que los fenotipos conductuales del aprendizaje vocal y el aprendizaje auditivo se distribuyen en varias categorías. ( A ) Fenotipo de complejidad del aprendizaje vocal y (B) fenotipo de aprendizaje de secuencias auditivas. El eje izquierdo (azul) ilustra la distribución hipotética de las especies a lo largo de las dimensiones del fenotipo conductual. El eje derecho (funciones escalonadas negras) ilustra diferentes tipos de transiciones a lo largo de las dimensiones hipotéticas de complejidad del aprendizaje vocal (A) o del aprendizaje auditivo (B). Será necesario probar si las distribuciones reales son funciones continuas (curvas azules), en relación con las alternativas de que existen varias categorías con transiciones graduales o funciones escalonadas (curvas negras). Aunque el aprendizaje auditivo es un prerrequisito para el aprendizaje vocal y puede haber una correlación entre los dos fenotipos (A–B), no es necesario que ambos sean interdependientes. Se ilustra una máquina de Turing teórica (Turing, 1968) [G∗], que puede superar a los humanos en la memoria de la información auditiva digitalizada, pero no es un aprendiz vocal. De Petkov, CI; Jarvis ED (2012). "Aves, primates y orígenes del lenguaje hablado: fenotipos conductuales y sustratos neurobiológicos". Portada. Evol. Neurosci. 4:12.

Históricamente, las especies han sido clasificadas en categorías binarias de aprendices vocales o no aprendices vocales en función de su capacidad para producir vocalizaciones novedosas o imitar a otras especies, con evidencia del aislamiento social , estudios ensordecedores y experimentos de crianza cruzada . [1] Sin embargo, los aprendices vocales exhiben una gran cantidad de plasticidad o variación entre especies, lo que resulta en un espectro de habilidades. Las vocalizaciones de los pájaros cantores y las ballenas tienen una organización similar a la sintáctica similar a la de los humanos, pero se limitan a las gramáticas de estados finitos (FSG), donde pueden generar cadenas de secuencias con una complejidad estructural limitada. [2] Los humanos, por otro lado, muestran relaciones jerárquicas más profundas, como la anidación de frases dentro de otras, y demuestran una sintaxis compositiva , donde los cambios en la organización sintáctica generan nuevos significados, ambos más allá de las capacidades de otros grupos de aprendizaje vocal [3]

El fenotipo de aprendizaje vocal también difiere dentro de los grupos y las especies estrechamente relacionadas no mostrarán las mismas habilidades. Entre los aprendices vocales aviares, por ejemplo, los cantos del pinzón cebra solo contienen transiciones estrictamente lineales que pasan por diferentes sílabas en un motivo de principio a fin, mientras que los cantos del sinsonte y del ruiseñor muestran repetición de elementos dentro de un rango de repeticiones legales, relaciones no adyacentes entre elementos distantes del canto y ramificaciones hacia adelante y hacia atrás en las transiciones de elementos del canto. [4] Los loros son aún más complejos, ya que pueden imitar el habla de heteroespecíficos como los humanos y sincronizar sus movimientos con un ritmo. [5]

Hipótesis del continuo

Para complicar aún más la clasificación binaria original, existen pruebas de estudios recientes que sugieren que existe una mayor variabilidad en la capacidad de un no aprendiz para modificar las vocalizaciones en función de la experiencia de lo que se pensaba anteriormente. Los hallazgos en aves paseriformes suboscinas , primates no humanos , ratones y cabras han llevado a la propuesta de la hipótesis del continuo de aprendizaje vocal por parte de Erich Jarvis y Gustavo Arriaga. Con base en las variaciones aparentes observadas en varios estudios, la hipótesis del continuo reclasifica a las especies en categorías de no aprendices, aprendices vocales limitados, aprendizaje vocal moderado, aprendices vocales complejos y aprendices vocales altos, donde los niveles más altos tienen menos especies. Bajo este sistema, los aprendices vocales no humanos previamente identificados, como los pájaros cantores, se consideran aprendices complejos, mientras que los humanos caen en la categoría "alta"; los primates no humanos , los ratones y las cabras, que tradicionalmente se clasifican como no aprendices, se consideran aprendices vocales limitados bajo este sistema. [1] Trabajos recientes, si bien reconocen en general la utilidad de esta visión más rica del aprendizaje vocal, han señalado limitaciones conceptuales y empíricas de la hipótesis del continuo del aprendizaje vocal, sugiriendo que se deberían tener en cuenta más especies y factores. [6] [7]

Evidencia de aprendizaje vocal en varias especies

Aprendices vocales conocidos

Pájaros

Los organismos modelo de aprendizaje vocal más estudiados se encuentran en las aves, a saber, los pájaros cantores , los loros y los colibríes . El grado de aprendizaje vocal en cada especie específica varía. Mientras que muchos loros y ciertos pájaros cantores como los canarios pueden imitar y combinar espontáneamente sonidos aprendidos durante todos los períodos de su vida, otros pájaros cantores y colibríes se limitan a ciertas canciones aprendidas durante su período crítico .

Murciélagos

La primera evidencia de aprendizaje audio-vocal en un mamífero no humano fue producida por Karl-Heinz Esser en 1994. Las crías de murciélagos de nariz de lanza menores ( Phyllostomos discolor ) criadas a mano fueron capaces de adaptar sus llamadas de aislamiento a una señal de referencia externa. Las llamadas de aislamiento en un grupo de control que no tenía señal de referencia no mostraron la misma adaptación. [8]

En 1998, Janette Wenrick Boughman descubrió más evidencias de aprendizaje vocal en murciélagos cuando estudió a hembras de murciélagos de nariz de lanza mayor ( Phyllostomus hastatus ). Estos murciélagos viven en grupos no relacionados y utilizan llamadas de contacto grupal que difieren entre los grupos sociales . Cada grupo social tiene una sola llamada, que difiere en frecuencia y características temporales. Cuando se introdujeron murciélagos individuales en un nuevo grupo social, la llamada grupal comenzó a transformarse, adquiriendo una nueva frecuencia y características temporales y, con el tiempo, las llamadas de los murciélagos transferidos y residentes en el mismo grupo se parecían más a su nueva llamada modificada que a sus antiguas llamadas. [9]

Cetáceos

Ballenas

Las ballenas jorobadas macho ( Megaptera novaeangliae ) cantan como una forma de exhibición sexual mientras migran hacia y desde sus zonas de reproducción. Todos los machos de una población producen el mismo canto, que puede cambiar con el tiempo, lo que indica aprendizaje vocal y transmisión cultural , una característica compartida por algunas poblaciones de aves. Los cantos se vuelven cada vez más diferentes con la distancia y las poblaciones en diferentes océanos tienen cantos diferentes.

Los cantos de ballenas grabados a lo largo de la costa este de Australia en 1996 mostraron la introducción de un nuevo canto por parte de dos ballenas extranjeras que habían migrado de la costa oeste de Australia a la costa este de Australia. En sólo dos años, todos los miembros de la población habían cambiado de canto. Este nuevo canto era casi idéntico a los cantados por las ballenas jorobadas migratorias en la costa oeste de Australia, y se plantea la hipótesis de que los dos nuevos cantantes que introdujeron el canto fueron los que introdujeron el nuevo canto "extranjero" a la población de la costa este de Australia. [10]

También se ha observado aprendizaje vocal en las orcas ( Orcinus orca ). Se observó que dos orcas juveniles, separadas de sus manadas natales, imitaban los gritos de los leones marinos de California ( Zalophus californianus ) que se encontraban cerca de la región en la que vivían. La composición de los llamados de estos dos juveniles también era diferente de la de sus grupos natales, y reflejaba más los llamados de los leones marinos que los de las ballenas. [11]

Delfines

Los delfines mulares cautivos ( Tursiops truncatus ) pueden ser entrenados para emitir sonidos a través de su espiráculo al aire libre. Mediante el entrenamiento, estas emisiones vocales pueden modificarse a partir de patrones naturales para asemejarse a sonidos como la voz humana, medible a través del número de ráfagas de sonido emitidas por el delfín. En el 92% de los intercambios entre humanos y delfines, el número de ráfagas fue igual a ±1 del número de sílabas pronunciadas por un humano. [12] Otro estudio utilizó un teclado submarino para demostrar que los delfines son capaces de aprender varios silbidos para realizar una actividad u obtener un objeto. La imitación completa se produjo en diez intentos para estos delfines entrenados. [13] Otros estudios de delfines han proporcionado aún más evidencia de imitación espontánea de silbidos específicos de la especie y otras señales biológicas y generadas por computadora. [14]

Este aprendizaje vocal también se ha identificado en delfines mulares salvajes. Los delfines mulares desarrollan un silbido característico distintivo en los primeros meses de vida, que se utiliza para identificarse y distinguirse de otros individuos. Esta distinción individual podría haber sido una fuerza impulsora de la evolución al proporcionar una mayor aptitud para la especie, ya que la comunicación compleja está correlacionada en gran medida con una mayor inteligencia. Sin embargo, la identificación vocal también está presente en los no aprendices vocales. Por lo tanto, es poco probable que la identificación individual fuera una fuerza impulsora primaria para la evolución del aprendizaje vocal. Cada silbido característico puede ser aprendido por otros individuos con fines de identificación y se utilizan principalmente cuando el delfín en cuestión está fuera de la vista. Los delfines mulares utilizan sus silbidos aprendidos en interacciones de emparejamiento, que es probable que utilicen al dirigirse entre sí, señalar la pertenencia a una alianza a un tercero o evitar el engaño por parte de un delfín imitador. [15]

La atracción de pareja y la defensa del territorio también se han considerado posibles contribuyentes a la evolución del aprendizaje vocal. Los estudios sobre este tema señalan que, si bien tanto los aprendices vocales como los que no lo hacen utilizan vocalizaciones para atraer parejas o defender territorios, existe una diferencia clave: la variabilidad. Los aprendices vocales pueden producir una disposición más variada de vocalizaciones y frecuencias, que los estudios muestran que pueden ser más preferidas por las hembras. Por ejemplo, Caldwell [16] observó que los delfines mulares del Atlántico machos pueden iniciar un desafío enfrentándose a otro delfín, abriendo la boca, exponiendo así los dientes, o arqueando ligeramente la espalda y manteniendo la cabeza hacia abajo. Este comportamiento está más en línea con la comunicación visual, pero aún puede o no estar acompañado de vocalizaciones como sonidos ráfagas pulsadas. Los sonidos ráfagas pulsadas, que son más complejos y variados que los silbidos, a menudo se utilizan para transmitir emoción, dominio o agresión, como cuando compiten por el mismo trozo de comida. [17] Los delfines también producen estos sonidos enérgicos cuando están en presencia de otros individuos que se mueven hacia la misma presa. En cuanto a la sexualidad, Caldwell observó que los delfines pueden solicitar una respuesta sexual de otro nadando frente a él, mirándolo hacia atrás y rodando sobre su costado para mostrar la región genital. [18] Estas observaciones proporcionan otro ejemplo de comunicación visual en el que los delfines exhiben diferentes posturas y comportamientos no vocales para comunicarse con otros, que también pueden ir acompañados o no de vocalizaciones. La selección sexual para una mayor variabilidad y, por lo tanto, a su vez, el aprendizaje vocal, puede ser una fuerza impulsora importante para la evolución del aprendizaje vocal.

Focas

Se han registrado focas comunes cautivas ( Phoca vitulina ) imitando palabras humanas como "hola", "Hoover" (el nombre de la foca) y produciendo otros sonidos similares al habla. La mayoría de las vocalizaciones se produjeron durante la temporada reproductiva. [19]

Más evidencia de aprendizaje vocal en focas se encuentra en elefantes marinos del sur ( Mirounga leonine ). Los machos jóvenes imitan los gritos vocales de machos mayores exitosos durante su temporada de reproducción . Los elefantes marinos del norte y del sur tienen un sistema de apareamiento altamente poligínico con una gran disparidad en el éxito de apareamiento. En otras palabras, pocos machos protegen enormes harenes de hembras, lo que provoca una intensa competencia macho-macho . Los gritos vocales antagónicos juegan un papel importante en las competencias entre machos y se plantea la hipótesis de que demuestran el potencial de retención de recursos del emisor. En ambas especies, los gritos vocales antagónicos varían geográficamente y son estructuralmente complejos e individualmente distintos. Los machos muestran llamadas únicas, que pueden identificarse por la disposición específica de las sílabas y sus partes.

Los propietarios de harenes vocalizan con frecuencia para mantener a los machos periféricos alejados de las hembras, y estas vocalizaciones son el componente dominante en el hábitat acústico de un joven juvenil. Las vocalizaciones exitosas son escuchadas por los jóvenes, quienes luego imitan estos llamados a medida que crecen en un intento de obtener un harén para ellos mismos. Los nuevos tipos de vocales expresados ​​por los machos dominantes se propagan rápidamente a través de las poblaciones de elefantes marinos reproductores e incluso son imitados por los jóvenes en la misma temporada.

El análisis genético indicó que los patrones vocales exitosos no se transmitían de manera hereditaria, lo que indica que este comportamiento es aprendido. La progenie de los propietarios de harenes exitosos no exhibe los llamados vocales de su padre y el llamado que hace que un macho tenga éxito a menudo desaparece por completo de la población. [20]

Elefantes

Se ha grabado a Mlaika, una elefanta africana adolescente de diez años , imitando sonidos de camiones procedentes de la autopista Nairobi-Mombasa a tres millas de distancia. El análisis de los llamados de Mlaika, similares a los de los camiones, muestra que son diferentes de los llamados normales de los elefantes africanos y que sus llamados son un modelo general de los sonidos de los camiones, no copias de los sonidos de los camiones grabados al mismo tiempo que los llamados. En otras palabras, los llamados de los camiones de Mlaika no son imitaciones de los camiones que oye, sino más bien un modelo generalizado que desarrolló con el tiempo.

Otra evidencia de aprendizaje vocal en elefantes ocurrió en una situación de crianza cruzada con un elefante africano cautivo. En el Zoológico de Basilea en Suiza , Calimero, un elefante africano macho , se mantuvo con dos elefantes asiáticos hembras . Las grabaciones de sus gritos muestran evidencia de ruidos de chirrido, típicamente producidos solo por elefantes asiáticos . La duración y frecuencia de estos llamados difieren de los casos registrados de chirridos de otros elefantes africanos y se asemejan más a los chirridos de los elefantes asiáticos . [21]

Aprendices vocales controvertidos o limitados

Las siguientes especies no se consideran formalmente aprendices vocales, pero algunas evidencias sugieren que pueden tener capacidades limitadas para modificar sus vocalizaciones. Se necesitan más investigaciones en estas especies para comprender completamente sus capacidades de aprendizaje.

Primates no humanos

Las primeras investigaciones afirmaron que los llamados de los primates se forman completamente a una edad temprana del desarrollo, pero recientemente algunos estudios han sugerido que estos llamados se modifican más tarde en la vida. [22] En 1989, Masataka y Fujita criaron monos japoneses y macacos rhesus en la misma habitación y demostraron que los llamados de búsqueda de alimento se aprendían directamente de sus madres adoptivas, lo que proporcionó evidencia de aprendizaje vocal. [23] Sin embargo, cuando otro grupo independiente no pudo reproducir estos resultados, los hallazgos de Masataka y Fujita fueron cuestionados. [22] A la evidencia contra el aprendizaje vocal en primates no humanos se suma la sugerencia de que las diferencias regionales en los llamados pueden atribuirse a diferencias genéticas entre poblaciones y no al aprendizaje vocal. [24]

Otros estudios sostienen que los primates no humanos tienen cierta capacidad limitada de aprendizaje vocal, demostrando que pueden modificar sus vocalizaciones de manera limitada a través del control laríngeo [24] y los movimientos de los labios. [25] [26] Por ejemplo, se ha registrado que los chimpancés , tanto en cautiverio como en la naturaleza, producen sonidos novedosos para atraer la atención. Al fruncir los labios y emitir sonidos vibratorios, pueden emitir un llamado de "frambuesa", que ha sido imitado tanto por individuos cautivos como salvajes ingenuos. [25] También hay evidencia de un orangután que aprendió a silbar copiando a un humano, una habilidad nunca antes vista en la especie. [26] Un experimento de adopción cruzada con titíes y macacos mostró convergencia en el tono y otras características acústicas en sus llamados supuestamente innatos, [24] demostrando la capacidad, aunque limitada, para el aprendizaje vocal.

Ratones

Los ratones producen largas secuencias de vocalizaciones o "canciones" que se utilizan tanto para llamadas de aislamiento en las crías cuando tienen frío o se las retira del nido como para el cortejo cuando los machos perciben a la hembra o detectan feromonas en su orina. Estas vocalizaciones ultrasónicas consisten en sílabas y patrones discretos, con diferencias específicas de cada especie. Los machos tienden a utilizar tipos de sílabas particulares que pueden utilizarse para diferenciar a los individuos. [27]

Ha habido un intenso debate sobre si estas canciones son innatas o aprendidas. En 2011, Kikusui et al . criaron de forma cruzada dos cepas de ratones con fenotipos de canto distintos y descubrieron que las características específicas de la cepa de cada canción persistían en la descendencia, lo que indica que estas vocalizaciones son innatas. [28] Sin embargo, un año después, el trabajo de Arriaga et al. contradijo estos resultados ya que su estudio encontró una región de la corteza motora activa durante el canto, que se proyecta directamente a las neuronas motoras del tronco encefálico y también es importante para mantener las canciones estereotipadas y en tono . El control vocal por las áreas motoras del prosencéfalo y las proyecciones corticales directas a las neuronas motoras vocales son características del aprendizaje vocal. Además, se demostró que los ratones machos dependen de la retroalimentación auditiva para mantener algunas características ultrasónicas del canto, y las subcepas con diferencias en sus canciones pudieron igualar el tono de cada una cuando se alojaron de forma cruzada en condiciones sociales competitivas. [29] [30]

En 2013, Mahrt et al. demostraron que los ratones sordos genéticamente producen llamadas del mismo tipo, número, duración y frecuencia que los ratones con audición normal. Este hallazgo demuestra que los ratones no necesitan experiencia auditiva para producir vocalizaciones normales, lo que sugiere que los ratones no son aprendices vocales. [31]

Con esta evidencia contradictoria, no queda claro si los ratones no aprenden a hablar o tienen un aprendizaje vocal limitado.

Cabras

Cuando las cabras se colocan en diferentes grupos sociales, modifican sus llamados para mostrar mayor similitud con el del grupo, lo que proporciona evidencia de que pueden ser aprendices vocales limitados según la hipótesis del continuo de Erich Jarvis. [29]

Evolución

Como el aprendizaje vocal es un rasgo tan raro que evolucionó en grupos distantes, existen muchas teorías para explicar las sorprendentes similitudes entre los aprendices vocales, especialmente entre los aprendices vocales aviares.

Ventaja adaptativa

Se han propuesto varias hipótesis que explican la selección para el aprendizaje vocal en función del entorno y la conducta, entre ellas: [32]

Presión depredadora

Con las muchas posibles ventajas descritas anteriormente, aún no está claro por qué el aprendizaje vocal es tan raro. Una explicación propuesta es que la presión depredadora aplica una fuerte fuerza selectiva contra el aprendizaje vocal. [32] Si las parejas prefieren vocalizaciones más variables, los depredadores también pueden sentirse más fuertemente atraídos por vocalizaciones más variables. Como los llamados innatos son típicamente constantes, los depredadores se habitúan rápidamente a estas vocalizaciones y las ignoran como ruido de fondo. Por el contrario, las vocalizaciones variables de los aprendices vocales tienen menos probabilidades de ser ignoradas, posiblemente aumentando la tasa de depredación entre los aprendices vocales. En este caso, primero debe desarrollarse una presión de depredación relajada o algún mecanismo para superar el aumento de la depredación para facilitar la evolución del aprendizaje vocal. Apoyando esta hipótesis está el hecho de que muchos aprendices vocales mamíferos, incluidos los humanos , las ballenas y los elefantes , tienen muy pocos depredadores importantes. De manera similar, varios aprendices vocales aviares tienen comportamientos que son efectivos para evitar a los depredadores, desde el rápido vuelo y el comportamiento de escape de los colibríes hasta el acoso de depredadores en loros y pájaros cantores .

Aunque se han realizado pocas investigaciones en esta área, algunos estudios han apoyado la hipótesis de la depredación. Un estudio mostró que los pinzones bengalíes criados en cautiverio durante 250 años sin depredación ni selección humana para el comportamiento de canto muestran una mayor variabilidad en la sintaxis que sus congéneres en la naturaleza. Un experimento similar con pinzones cebra cautivos demostró el mismo resultado, ya que las aves cautivas tenían una mayor variabilidad en el canto, que luego fue preferida por las hembras. [33] Aunque estos estudios son prometedores, se necesita más investigación en esta área para comparar las tasas de depredación entre los aprendices vocales y los no aprendices.

Filogenia

Pájaros

Árbol filogenético aviar y fenotipo de aprendizaje vocal complejo. Se muestra un árbol filogenético aviar (basado en: Hackett et al., 2008). Se identifican en texto rojo y ∗ tres grupos de aves con aprendizaje vocal complejo. Debajo de la figura se resumen tres hipótesis alternativas sobre los mecanismos evolutivos del aprendizaje vocal complejo en aves. De Petkov, CI; Jarvis ED (2012). "Birds, primates, and speaking language origins: behavioral phenotypes and neurobiological substrates". Portada. Evol. Neurosci. 4:12.

Las aves modernas supuestamente evolucionaron a partir de un ancestro común alrededor del límite Cretácico -Paleógeno en el momento de la extinción de los dinosaurios, hace unos 66 millones de años. De los treinta órdenes de aves , solo tres desarrollaron el aprendizaje vocal y todos tienen estructuras del prosencéfalo increíblemente similares a pesar del hecho de que están distantemente relacionados (por ejemplo, los loros y los pájaros cantores están tan distantemente relacionados como los humanos y los delfines ). Las comparaciones filogenéticas han sugerido que el aprendizaje vocal evolucionó entre las aves al menos dos o tres veces independientes, en los pájaros cantores , los loros y los colibríes . Dependiendo de la interpretación de los árboles, hubo tres ganancias en los tres linajes o dos ganancias, en los colibríes y el ancestro común de los loros y los pájaros cantores , con una pérdida en los pájaros cantores suboscinos . Hay varias hipótesis para explicar este fenómeno: [1]

Actualmente, no está claro cuál de estas hipótesis es la más correcta.

Primates

Árbol filogenético de los primates y aprendizaje vocal complejo vs. aprendizaje de secuencias auditivas. Se muestra un árbol filogenético de los primates basado en una combinación de datos de secuencias de ADN y edad fósil (Goodman et al., 1998; Page et al., 1999). Los humanos (Homo) son los únicos primates clasificados como "aprendices vocales". Sin embargo, los primates no humanos podrían ser mejores en el aprendizaje de secuencias auditivas de lo que sugerirían sus limitadas capacidades de aprendizaje de producción vocal. En texto azul y (#) resaltamos las especies para las que existe alguna evidencia de capacidades de aprendizaje de gramática artificial para al menos relaciones adyacentes entre los elementos de una secuencia (tamarinos: Fitch y Hauser, 2004), (macacos: Wilson et al., 2011). Suponiendo que las capacidades auditivas de los cercopitecos y gibones (o el aprendizaje simbólico de signos por parte de los simios) significarían que estos animales son capaces de aprender al menos relaciones adyacentes en gramáticas artificiales, podemos marcar tentativamente estas especies también en azul #. Sin embargo, cabe señalar que, en el caso de las especies marcadas en texto negro, los estudios futuros podrían demostrar que son capaces de un aprendizaje vocal limitado o de varios niveles de complejidad en el aprendizaje de la estructura de las secuencias auditivas. Se ilustran tres hipótesis no mutuamente excluyentes tanto para el aprendizaje vocal complejo como para el aprendizaje de secuencias auditivas. De Petkov, CI; Jarvis ED (2012). "Birds, primates, and speaking language origins: behavioral phenotypes and neurobiological substrates" (Aves, primates y orígenes del lenguaje hablado: fenotipos conductuales y sustratos neurobiológicos). Front. Evol. Neurosci. 4:12.

En los primates , sólo los humanos son capaces de un aprendizaje vocal complejo. De manera similar a la primera hipótesis relacionada con las aves, una explicación es que el aprendizaje vocal evolucionó de manera independiente en los humanos. Una hipótesis alternativa sugiere la evolución a partir de un ancestro común de los primates capaz de aprender vocalmente, y que posteriormente el rasgo se perdió al menos otras ocho veces. Considerando el análisis más parsimonioso, parece improbable que el número de ganancias independientes (una en los humanos) sea superado en gran medida por el número de pérdidas independientes (al menos ocho), lo que apoya la hipótesis de la evolución independiente. [1]

Neurobiología

Vías neuronales en aves que aprenden a hablar

Como los aprendices vocales aviares son los más susceptibles a las manipulaciones experimentales, la gran mayoría del trabajo para dilucidar los mecanismos neurobiológicos del aprendizaje vocal se ha llevado a cabo con pinzones cebra, con unos pocos estudios centrados en periquitos y otras especies. A pesar de la variación en el fenotipo de aprendizaje vocal, el circuito neuronal necesario para producir el canto aprendido se conserva en pájaros cantores , loros y colibríes . A diferencia de sus contrapartes aviares no aprendices, como las codornices , las palomas y las tórtolas , estos aprendices vocales aviares contienen siete núcleos cerebrales de canto distintos, o áreas cerebrales distintas asociadas con el aprendizaje auditivo y la producción de canto definidas por sus patrones de expresión genética. Como la evidencia actual sugiere una evolución independiente de estas estructuras, los nombres de cada núcleo vocal equivalente son diferentes por grupo de aves, como se muestra en la siguiente tabla.

Los núcleos vocales se encuentran en dos vías cerebrales separadas, que se describirán en los pájaros cantores , ya que la mayoría de las investigaciones se han realizado en este grupo, aunque las conexiones son similares en los loros [35] y los colibríes . [36] Las proyecciones de la vía vocal anterior en el colibrí siguen sin estar claras y, por lo tanto, no se enumeran en la tabla anterior.

La vía vocal posterior (también conocida como vía motora vocal), involucrada en la producción de vocalizaciones aprendidas, comienza con proyecciones de un núcleo nidopalial, el HVC en los pájaros cantores . El HVC luego se proyecta al núcleo robusto del arcopalio (RA). El RA se conecta al centro vocal del mesencéfalo DM (núcleo medial dorsal del mesencéfalo ) y las neuronas motoras vocales del tronco encefálico (nXIIts) que controlan los músculos de la siringe , una proyección directa similar a la proyección de LMC al núcleo ambiguo en humanos [1] [37] El HVC se considera el generador de sintaxis mientras que el RA modula la estructura acústica de las sílabas. Los no aprendices vocales poseen el DM y las neuronas motoras duodécimas (nXIIts), pero carecen de las conexiones con el arcopalio . Como resultado, pueden producir vocalizaciones, pero no vocalizaciones aprendidas.

La vía vocal anterior (también conocida como vía de aprendizaje vocal) está asociada con el aprendizaje, la sintaxis y los contextos sociales, comenzando con proyecciones desde el núcleo magnocelular del nidopalio anterior (MAN) hasta el núcleo estriatal Área X. El Área X luego se proyecta al núcleo medial del tálamo dorsolateral (DLM), que finalmente se proyecta de regreso a MAN en un bucle [38] La parte lateral de MAN (LMAN) genera variabilidad en el canto, mientras que el Área X es responsable de la estereotipia, o la generación de baja variabilidad en la producción y orden de sílabas después de la cristalización del canto. [32]

A pesar de las similitudes en los circuitos neuronales de aprendizaje vocal, existen algunas diferencias de conectividad importantes entre las vías posterior y anterior entre los aprendices vocales aviares. En los pájaros cantores , la vía posterior se comunica con la vía anterior a través de proyecciones del HVC al Área X; la vía anterior envía salida a la vía posterior a través de conexiones de LMAN a RA y MAN medial (MMAN) a HVC . Los loros , por otro lado, tienen proyecciones de la parte ventral del AAC (AACv), el paralelo del RA del pájaro cantor, al NAOc, paralelo al MAN del pájaro cantor, y al núcleo oval del mesopallium (MO). La vía anterior en los loros se conecta a la vía posterior a través de proyecciones NAOc al NLC, paralelo al HVC del pájaro cantor , y AAC. Por lo tanto, los loros no envían proyecciones al núcleo estriatal de la vía anterior desde su vía posterior como lo hacen los pájaros cantores . Otra diferencia crucial es la ubicación de los núcleos vocales posteriores entre las especies. Los núcleos posteriores se encuentran en las regiones auditivas de los pájaros cantores, adyacentes lateralmente a las regiones auditivas de los colibríes y están separados físicamente de las regiones auditivas de los loros. Por lo tanto, los axones deben tomar diferentes rutas para conectar los núcleos en diferentes especies de aprendizaje vocal. Aún no está claro exactamente cómo estas diferencias de conectividad afectan la producción de canciones y/o la capacidad de aprendizaje vocal. [32] [39]

Una vía auditiva que se utiliza para el aprendizaje auditivo lleva información auditiva a la vía vocal, pero la vía auditiva no es exclusiva de los aprendices vocales. Las células ciliadas del oído se proyectan a las neuronas de los ganglios cocleares, a los núcleos auditivos pontinos, al mesencéfalo y a los núcleos talámicos y a las áreas paleales primarias y secundarias . Existe una vía de retroalimentación auditiva descendente que se proyecta desde el nidopalio dorsal al arcopalio intermedio y a las regiones de la concha alrededor de los núcleos auditivos talámicos y del mesencéfalo . No está claro cuál es la fuente de la entrada auditiva en las vías vocales descritas anteriormente. Se plantea la hipótesis de que las canciones se procesan en estas áreas de manera jerárquica, siendo el área paleal primaria responsable de las características acústicas (campo L2), el área paleal secundaria (campos L1 y L3, así como el nidopalio medial caudal o NCM) la que determina la secuenciación y la discriminación, y la estación más alta, el mesopalio caudal (CM), la que modula la discriminación fina de los sonidos. También se cree que las áreas paliales secundarias , incluidas la NCM y la CM, están involucradas en la formación de la memoria auditiva de las canciones utilizadas para el aprendizaje vocal, pero se necesita más evidencia para corroborar esta hipótesis. [32]

Periodo crítico

El desarrollo de las modalidades sensoriales necesarias para el aprendizaje del canto se produce en un “ período crítico ” del desarrollo que varía entre los aprendices vocales aviares. Los aprendices de final cerrado, como el pinzón cebra y el colibrí afantocroa , solo pueden aprender durante un período de tiempo limitado y, posteriormente, producen vocalizaciones altamente estereotipadas o no variables que consisten en una única canción fija que repiten durante toda su vida. En cambio, los aprendices de final abierto, como los canarios y varias especies de loros , muestran una plasticidad significativa y continúan aprendiendo nuevas canciones a lo largo de sus vidas. [40]

En el pinzón cebra macho, el aprendizaje vocal comienza con un período de adquisición sensorial o aprendizaje auditivo en el que los jóvenes están expuestos al canto de un “tutor” macho adulto aproximadamente entre el día 30 y 60 después de la eclosión. [41] Durante esta etapa, los jóvenes escuchan y memorizan el patrón de canto de su tutor y producen subcantos, caracterizados por la producción de sílabas y secuencias de sílabas altamente variables. Se cree que los subcantos son análogos al balbuceo en los bebés humanos. Posteriormente, durante la fase de aprendizaje sensoriomotor entre el día 35 y 90 después de la eclosión, los jóvenes practican los comandos motores necesarios para la producción de canciones y usan la retroalimentación auditiva para alterar las vocalizaciones para que coincidan con la plantilla de la canción. Las canciones durante este período son plásticas a medida que comienzan a surgir sílabas específicas, pero con frecuencia están en la secuencia incorrecta, errores que son similares a los errores fonológicos que cometen los niños pequeños cuando aprenden un idioma. A medida que el ave envejece, su canto se vuelve más estereotipado hasta que en el día 120 después de la eclosión las sílabas y la secuencia de la canción se cristalizan o fijan. En este punto, el pinzón cebra ya no puede aprender nuevas canciones y, por lo tanto, canta esta única canción durante toda su vida. [42]

Los mecanismos neuronales detrás del cierre del período crítico siguen sin estar claros, pero se ha demostrado que la privación temprana de los juveniles de sus tutores adultos extiende el período crítico de adquisición del canto [43] Las teorías de "selección de sinapsis" plantean la hipótesis de que la plasticidad sináptica durante el período crítico se reduce gradualmente a medida que las espinas dendríticas se podan a través de un reordenamiento sináptico dependiente de la actividad [44] La poda de las espinas dendríticas en el núcleo del canto LMAN se retrasó en los pinzones cebra aislados con períodos críticos extendidos , lo que sugiere que esta forma de reorganización sináptica puede ser importante para cerrar el período crítico . [45] Sin embargo, otros estudios han demostrado que las aves criadas normalmente, así como los juveniles aislados, tienen niveles similares de poda dendrítica a pesar de un período crítico extendido en el último grupo, [46] lo que demuestra que esta teoría no explica completamente la modulación del período crítico .

Investigaciones anteriores han sugerido que la duración del período crítico puede estar vinculada a la expresión genética diferencial dentro de los núcleos del canto, que se cree que es causada por la unión de neurotransmisores a los receptores durante la activación neuronal. [47] Un área clave es el núcleo del canto LMAN, parte del circuito especializado cortical-basal-ganglio-tálamo-cortical en la vía del prosencéfalo anterior, que es esencial para la plasticidad vocal. [38] Si bien la inducción de sordera en pájaros cantores generalmente interrumpe la fase sensorial del aprendizaje y conduce a la producción de estructuras de canto altamente anormales, la lesión de LMAN en los pinzones cebra previene este deterioro del canto, [48] lo que lleva al desarrollo temprano del canto estable. Uno de los receptores de neurotransmisores que se ha demostrado que afecta a LMAN es el receptor de glutamato N-metil-D-aspartato (NMDAR), que es necesario para el aprendizaje y la regulación genética dependiente de la actividad en la neurona postsináptica. Las infusiones del antagonista NMDAR APV (R-2-amino-5-fosfonopentanoato) en el núcleo del canto de LMAN interrumpen el período crítico en el pinzón cebra. [49] La densidad de NMDAR y los niveles de ARNm de la subunidad NR1 también disminuyen en LMAN durante el desarrollo temprano del canto. [50] Cuando el canto se cristaliza, la expresión de la subunidad NR2B disminuye en LMAN y las corrientes sinápticas mediadas por NMDAR se acortan. [51] Se ha planteado la hipótesis de que LMAN mantiene activamente el microcircuito de RA en un estado permisivo para la plasticidad del canto y en un proceso de desarrollo normal regula las sinapsis HVC -RA.

En los humanos

Subsistemas de vocalización en aprendices vocales complejos y en aprendices vocales limitados o no aprendices vocales: vías directas e indirectas. Los diferentes subsistemas para la vocalización y su interconectividad se ilustran utilizando diferentes colores. (A) Esquema del cerebro de un pájaro cantor que muestra cierta conectividad de los cuatro núcleos principales del canto (HVC, RA, AreaX y LMAN). (B) Esquema del cerebro humano que muestra los diferentes subsistemas vocales propuestos. El subsistema de vocalización aprendida consiste en una vía de corteza motora primaria (flecha azul) y un circuito corticoestriatal-talámico para aprender vocalizaciones (blanco). También se muestra el subsistema vocal límbico que está ampliamente conservado en primates para producir vocalizaciones innatas (negro) y las neuronas motoras que controlan los músculos laríngeos (rojo). (C) Conectividad conocida de un sistema vocal del tronco encefálico (no se muestran todas las conexiones) que muestra la ausencia de núcleos de canto del prosencéfalo en aves que no aprenden a hablar. (D) Conectividad conocida de monos con aprendizaje vocal limitado (basada en datos en monos ardilla y macacos) que muestra la presencia de regiones del prosencéfalo para la vocalización innata (ACC, OFC y amígdala) y también de un área premotora ventral (Área 6vr) de función actualmente poco comprendida que está conectada indirectamente con el núcleo ambiguo. El LMC en humanos está conectado directamente con las neuronas motoras en el núcleo ambiguo, que orquestan la producción de vocalizaciones aprendidas. Solo se muestra la vía directa a través de los ganglios basales de los mamíferos (ASt, estriado anterior; GPi, globo pálido, interno) ya que es la más similar a la conectividad AreaX en los pájaros cantores. Figura modificada basada en (Jarvis, 2004; Jarvis et al., 2005). Abreviaturas: ACC, corteza cingulada anterior; Am, núcleo ambiguo; Amyg, amígdala; AT, tálamo anterior; Av, núcleo de avalancha; DLM, núcleo dorsolateral del tálamo medial; DM, núcleo dorsal medial del mesencéfalo; HVC, centro vocal superior; LMAN, núcleo magnocelular lateral del nidopalio anterior; LMC, corteza motora laríngea; OFC, corteza orbitofrontal; PAG, sustancia gris periacueductal; RA, núcleo robusto del arcopalio; RF, formación reticular; vPFC, corteza prefrontal ventral; VLT, división ventrolateral del tálamo; XIIts, núcleo del duodécimo nervio de las aves. De Petkov, CI; Jarvis ED (2012). "Aves, primates y orígenes del lenguaje hablado: fenotipos conductuales y sustratos neurobiológicos". Portada. Evol. Neurosci. 4:12.

Los humanos parecen tener vías vocales anteriores y posteriores análogas que están implicadas en la producción y el aprendizaje del habla. Paralela a la vía vocal posterior aviar mencionada anteriormente se encuentra la vía motora corticotroncal. Dentro de esta vía, la corteza motora facial se proyecta al núcleo ambiguo del bulbo raquídeo, que luego se proyecta a los músculos de la laringe . Los humanos también tienen una vía vocal que es análoga a la vía anterior aviar. Esta vía es un bucle cortico-ganglios basales-tálamo-cortico que comienza en una franja de la corteza premotora , llamada franja cortical, que es responsable del aprendizaje del habla y la producción de sintaxis. La franja cortical incluye tramos a lo largo de cinco regiones cerebrales: la ínsula anterior , el área de Broca , la corteza prefrontal dorsal lateral anterior, el área motora presuplementaria anterior y la corteza cingulada anterior . Esta franja cortical tiene proyecciones hacia el cuerpo estriado anterior , que se proyecta hacia el globo pálido , hacia el tálamo dorsal anterior y de regreso a la franja cortical. Todas estas regiones también están involucradas en la sintaxis y el aprendizaje del habla. [52]

Aplicaciones genéticas en humanos

Además de las similitudes en los circuitos neurobiológicos necesarios para las vocalizaciones entre los aprendices vocales animales y los humanos, también hay algunas similitudes genéticas. Los más destacados de estos vínculos genéticos son los genes FOXP1 y FOXP2 , que codifican las proteínas forkhead box (FOX) P1 y P2, respectivamente. FOXP1 y FOXP2 son factores de transcripción que desempeñan un papel en el desarrollo y la maduración de los pulmones, el corazón y el cerebro, [53] [54] y también se expresan en gran medida en las regiones cerebrales de la vía de aprendizaje vocal, incluidos los ganglios basales y la corteza frontal . En estas regiones (es decir, los ganglios basales y la corteza frontal), se cree que FOXP1 y FOXP2 son esenciales para la maduración cerebral y el desarrollo del habla y el lenguaje. [54]

Los ortólogos de FOXP2 se encuentran en varios vertebrados, incluidos ratones y pájaros cantores , y se los ha implicado en la modulación de la plasticidad de los circuitos neuronales. De hecho, aunque los mamíferos y las aves son parientes muy lejanos y divergieron hace más de 300 millones de años, el gen FOXP2 en los pinzones cebra y los ratones difiere solo en cinco posiciones de aminoácidos , y difiere entre los pinzones cebra y los humanos en solo ocho posiciones de aminoácidos . Además, los investigadores han descubierto que los patrones de expresión de FOXP1 y FOXP2 son sorprendentemente similares en el cerebro fetal humano y el pájaro cantor . [54]

Estas similitudes son especialmente interesantes en el contexto del circuito de canto aviar mencionado anteriormente. FOXP2 se expresa en el Área X aviar, y se expresa especialmente en el cuerpo estriado durante el período crítico de plasticidad del canto en los pájaros cantores . En los humanos, FOXP2 se expresa en gran medida en los ganglios basales , la corteza frontal y la corteza insular , todos ellos considerados nodos importantes en la vía vocal humana. Por lo tanto, se propone que las mutaciones en el gen FOXP2 tengan efectos perjudiciales en el habla y el lenguaje humanos, como la gramática, el procesamiento del lenguaje y el movimiento deteriorado de la boca, los labios y la lengua, [55] así como posibles efectos perjudiciales en el aprendizaje del canto en los pájaros cantores . De hecho, FOXP2 fue el primer gen implicado en la cognición del habla y el lenguaje en una familia de individuos con un trastorno grave del habla y el lenguaje.

Además, se ha sugerido que debido a la superposición de la expresión de FOXP1 y FOXP2 en pájaros cantores y humanos, las mutaciones en FOXP1 también pueden provocar anomalías del habla y del lenguaje observadas en individuos con mutaciones en FOXP2. [53]

Estos vínculos genéticos tienen implicaciones importantes para estudiar el origen del lenguaje debido a que FOXP2 es muy similar entre los estudiantes vocales y los humanos, así como implicaciones importantes para comprender la etiología de ciertos trastornos del habla y del lenguaje en los humanos.

Hasta el momento no se ha relacionado ningún otro gen de forma tan convincente con el aprendizaje vocal en animales o humanos.

Véase también

Referencias

  1. ^ abcdefg Petkov CI, Jarvis ED (2012). "Aves, primates y orígenes del lenguaje hablado: fenotipos conductuales y sustratos neurobiológicos". Frontiers in Evolutionary Neuroscience . 4 : 12. doi : 10.3389/fnevo.2012.00012 . PMC  3419981 . PMID  22912615.
  2. ^ Okanoya K (junio de 2004). "El pinzón bengalí: una ventana a la neurobiología conductual de la sintaxis del canto de los pájaros". Anales de la Academia de Ciencias de Nueva York . 1016 (1): 724–35. Bibcode :2004NYASA1016..724O. doi :10.1196/annals.1298.026. PMID  15313802. S2CID  21327383.
  3. ^ Hurford JR (2012). Los orígenes de la gramática: el lenguaje a la luz de la evolución . Oxford: Oxford University Press.
  4. ^ Honda E, Okanoya K (1999). "Comparaciones acústicas y sintácticas entre los cantos del munia de espalda blanca (Lonchura striata) y su cepa domesticada, el pinzón bengalí (Lonchura striata var. domestica)". Zool. Sci . 16 (2): 319–326. doi : 10.2108/zsj.16.319 . S2CID  85306560.
  5. ^ Schachner A, Brady TF, Pepperberg IM, Hauser MD (mayo de 2009). "Entrenamiento motor espontáneo con música en múltiples especies que imitan la voz". Current Biology . 19 (10): 831–6. Bibcode :2009CBio...19..831S. doi :10.1016/j.cub.2009.03.061. hdl : 1721.1/96194 . PMID  19409786. S2CID  6150861.
  6. ^ Lattenkamp, ​​Ella Z.; Vernes, Sonja C. (1 de junio de 2018). "Aprendizaje vocal: un rasgo relevante para el lenguaje que necesita un enfoque amplio entre especies". Current Opinion in Behavioral Sciences . 21 : 209–215. doi : 10.1016/j.cobeha.2018.04.007 . hdl : 21.11116/0000-0001-237D-C . ISSN  2352-1546. S2CID  13809803.
  7. ^ Martins PT, Boeckx C (marzo de 2020). "Aprendizaje vocal: más allá del continuo". PLOS Biology . 18 (3): e3000672. doi : 10.1371/journal.pbio.3000672 . PMC 7145199 . PMID  32226012. 
  8. ^ Esser KH (septiembre de 1994). "Aprendizaje audio-vocal en un mamífero no humano: el murciélago de nariz de lanza menor Phyllostomus discolor". NeuroReport . 5 (14): 1718–20. doi :10.1097/00001756-199409080-00007. PMID  7827315.
  9. ^ Boughman JW (febrero de 1998). "Aprendizaje vocal de los murciélagos de nariz de lanza mayor". Actas. Ciencias biológicas . 265 (1392): 227–33. doi :10.1098/rspb.1998.0286. PMC 1688873. PMID  9493408 . 
  10. ^ Noad MJ, Cato DH, Bryden MM, Jenner MN, Jenner KC (noviembre de 2000). "Revolución cultural en los cantos de las ballenas". Nature . 408 (6812): 537. Bibcode :2000Natur.408..537N. doi : 10.1038/35046199 . PMID  11117730. S2CID  4398582.
  11. ^ Foote AD, Griffin RM, Howitt D, Larsson L, Miller PJ, Hoelzel AR (diciembre de 2006). "Las orcas son capaces de aprender vocalmente". Biology Letters . 2 (4): 509–12. doi :10.1098/rsbl.2006.0525. PMC 1834009 . PMID  17148275. 
  12. ^ Lilly JC (enero de 1965). "Mimetismo vocal en Tursiops: capacidad de igualar el número y la duración de las ráfagas vocales humanas". Science . 147 (3655): 300–1. Bibcode :1965Sci...147..300L. doi :10.1126/science.147.3655.300. PMID  17788214. S2CID  2038221.
  13. ^ Reiss D, McCowan B (septiembre de 1993). "Mímica vocal espontánea y producción por delfines nariz de botella (Tursiops truncatus): evidencia de aprendizaje vocal". Revista de Psicología Comparada . 107 (3): 301–12. doi :10.1037/0735-7036.107.3.301. PMID  8375147.
  14. ^ Herman LM, Richards DG, Wolz JP (marzo de 1984). "Comprensión de oraciones por delfines mulares". Cognición . 16 (2): 129–219. doi :10.1016/0010-0277(84)90003-9. PMID  6540652. S2CID  43237011.
  15. ^ Janik VM (agosto de 2000). "Correspondencia de silbidos en delfines nariz de botella salvajes (Tursiops truncatus)". Science . 289 (5483): 1355–7. Bibcode :2000Sci...289.1355J. doi :10.1126/science.289.5483.1355. PMID  10958783. Estudios comparativos indican que los silbidos varían en estructura entre poblaciones y especies (Steiner 1981; Ding et al. 1995; Rendell et al. 1999), y que la divergencia de silbidos quizás facilite el reconocimiento y la especiación de especies (Podos et al. 2002).
  16. ^ Caldwell DK (1977). Cómo se comunican los animales .
  17. ^ Janik VM, Sayigh LS (junio de 2013). "Comunicación en delfines nariz de botella: 50 años de investigación sobre silbidos característicos". Journal of Comparative Physiology A: Neuroethology, Sensory, Neural & Behavioral Physiology . 199 (6): 479–89. doi :10.1007/s00359-013-0817-7. PMID  23649908. S2CID  15378374.
  18. ^ Caldwell DK. Cómo se comunican los animales . pág. 794.
  19. ^ Ralls K, Fiorelli P, Gish S (1985). "Vocalizaciones y mimetismo vocal en focas comunes cautivas, Phoca vitulina". Revista Canadiense de Zoología . 63 (5): 1050–1056. doi :10.1139/z85-157.
  20. ^ Sanvito S, Galimberti F, Miller EH (2007). "Evidencias observacionales de aprendizaje vocal en elefantes marinos del sur: un estudio longitudinal". Etología . 113 (2): 137–146. Bibcode :2007Ethol.113..137S. doi :10.1111/j.1439-0310.2006.01306.x.
  21. ^ Poole JH, Tyack PL, Stoeger-Horwath AS, Watwood S (marzo de 2005). "Comportamiento animal: los elefantes son capaces de aprender vocalmente". Nature . 434 (7032): 455–6. Bibcode :2005Natur.434..455P. doi :10.1038/434455a. PMID  15791244. S2CID  4369863.
  22. ^ ab Cheney DL, Owren MJ, Dieter JA, Seyfarth RM (enero de 1992). "Llamadas de "comida" producidas por hembras adultas de macacos rhesus (Macaca mulatta) y japoneses (M. fuscata), sus crías criadas normalmente y crías criadas por cruces entre especies". Behaviour . 120 (3–4): 218–31. doi :10.1163/156853992X00615.
  23. ^ Masataka N, Fujita K (enero de 1989). "Aprendizaje vocal de monos japoneses y rhesus". Behaviour . 109 (3–4): 191–9. doi :10.1163/156853989X00222.
  24. ^ abc Snowdon, CT. (2009). "Plasticidad de la comunicación en primates no humanos", en Advances in the Study of Behavior , eds. M. Naguib y VM Janik (Burlington, NJ: Academic Press), 239–276.
  25. ^ ab Hopkins WD, Taglialatela J, Leavens DA (febrero de 2007). "Los chimpancés producen vocalizaciones novedosas de forma diferencial para captar la atención de un humano". Animal Behaviour . 73 (2): 281–286. doi :10.1016/j.anbehav.2006.08.004. PMC 1832264 . PMID  17389908. 
  26. ^ ab Wich SA, Swartz KB, Hardus ME, Lameira AR, Stromberg E, Shumaker RW (enero de 2009). "Un caso de adquisición espontánea de un sonido humano por parte de un orangután". Primates; Journal of Primatology . 50 (1): 56–64. doi :10.1007/s10329-008-0117-y. PMID  19052691. S2CID  708682.
  27. ^ Holy TE, Guo Z (diciembre de 2005). "Canciones ultrasónicas de ratones machos". PLOS Biology . 3 (12): e386. doi : 10.1371/journal.pbio.0030386 . PMC 1275525 . PMID  16248680. 
  28. ^ Kikusui T, Nakanishi K, Nakagawa R, Nagasawa M, Mogi K, Okanoya K (marzo de 2011). "Experimentos de crianza cruzada sugieren que las canciones de los ratones son innatas". PLOS ONE . ​​6 (3): e17721. Bibcode :2011PLoSO...617721K. doi : 10.1371/journal.pone.0017721 . PMC 3052373 . PMID  21408017. 
  29. ^ ab Arriaga G, Zhou EP, Jarvis ED (2012). "De ratones, pájaros y hombres: el sistema de canto ultrasónico del ratón tiene algunas características similares a las de los humanos y las aves que aprenden a cantar". PLOS ONE . ​​7 (10): e46610. Bibcode :2012PLoSO...746610A. doi : 10.1371/journal.pone.0046610 . PMC 346858 . PMID  23071596. 
  30. ^ Arriaga G, Jarvis ED (enero de 2013). "Sistema de comunicación vocal del ratón: ¿los ultrasonidos son aprendidos o innatos?". Cerebro y lenguaje . 124 (1): 96–116. doi :10.1016/j.bandl.2012.10.002. PMC 3886250 . PMID  23295209. 
  31. ^ Mahrt EJ, Perkel DJ, Tong L, Rubel EW, Portfors CV (marzo de 2013). "La sordera artificial revela que las vocalizaciones de cortejo de los ratones no requieren experiencia auditiva". The Journal of Neuroscience . 33 (13): 5573–83. doi :10.1523/jneurosci.5054-12.2013. PMC 3691057 . PMID  23536072. 
  32. ^ abcde Jarvis ED (2009). "Sistemas de canto de aves: evolución". Enciclopedia de neurociencia . 2 : 217–225. doi :10.1016/b978-008045046-9.00935-9. hdl : 10161/11242 . ISBN 9780080450469.
  33. ^ Zann RA (1996). El pinzón cebra: una síntesis de estudios de campo y de laboratorio . Nueva York: Oxford University Press.
  34. ^ Feenders G, Liedvogel M, Rivas M, Zapka M, Horita H, Hara E, et al. (marzo de 2008). "Mapeo molecular de áreas asociadas al movimiento en el cerebro aviar: una teoría motora para el origen del aprendizaje vocal". PLOS ONE . ​​3 (3): e1768. Bibcode :2008PLoSO...3.1768F. doi : 10.1371/journal.pone.0001768 . PMC 2258151 . PMID  18335043. 
  35. ^ Jarvis ED, Mello CV (marzo de 2000). "Mapeo molecular de las áreas cerebrales implicadas en la comunicación vocal de los loros". The Journal of Comparative Neurology . 419 (1): 1–31. doi :10.1002/(sici)1096-9861(20000327)419:1<1::aid-cne1>3.0.co;2-m. PMC 2538445 . PMID  10717637. 
  36. ^ Jarvis ED, Ribeiro S, da Silva ML, Ventura D, Vielliard J, Mello CV (agosto de 2000). "La expresión génica impulsada por el comportamiento revela núcleos de canto en el cerebro del colibrí". Nature . 406 (6796): 628–32. Bibcode :2000Natur.406..628J. doi :10.1038/35020570. PMC 2531203 . PMID  10949303. 
  37. ^ Jarvis ED (junio de 2004). "El canto de los pájaros aprendido y la neurobiología del lenguaje humano". Anales de la Academia de Ciencias de Nueva York . 1016 (1): 749–77. Bibcode :2004NYASA1016..749J. doi :10.1196/annals.1298.038. PMC 2485240 . PMID  15313804. 
  38. ^ ab Schraff C, Nottebohm F (1991). "Un estudio comparativo de los déficits conductuales posteriores a lesiones en varias partes del sistema de canto del pinzón cebra: implicaciones para el aprendizaje vocal". J Neurosci . 11 (9): 2896–2913. doi : 10.1523/JNEUROSCI.11-09-02896.1991 . PMC 6575264 . PMID  1880555. 
  39. ^ Wild JM (1997). "Vías neuronales para el control de la producción del canto de las aves". Journal of Neurobiology . 33 (5): 653–670. doi :10.1002/(sici)1097-4695(19971105)33:5<653::aid-neu11>3.0.co;2-a. PMID  9369465.
  40. ^ Brenowitz EA, Beecher MD (marzo de 2005). "Aprendizaje del canto en las aves: diversidad y plasticidad, oportunidades y desafíos". Tendencias en neurociencias . 28 (3): 127–32. doi :10.1016/j.tins.2005.01.004. PMID  15749165. S2CID  14586913.
  41. ^ Eales LA (1985). "Aprendizaje del canto en los pinzones cebra: algunos efectos de la disponibilidad del modelo de canto sobre lo que se aprende y cuándo". Anim Behav . 33 (4): 1293–1300. doi :10.1016/s0003-3472(85)80189-5. S2CID  54229759.
  42. ^ Jones AE, Ten Cate C, Slater PJ (diciembre de 1996). "Experiencia temprana y plasticidad del canto en pinzones cebra machos adultos (Taeniopygia guttata)". Revista de Psicología Comparada . 110 (4): 354–69. doi :10.1037/0735-7036.110.4.354.
  43. ^ Aamodt SM, Nordeen EJ, Nordeen KW (mayo de 1995). "El aislamiento temprano del canto de un conespecífico no afecta la disminución normal del desarrollo de la unión del receptor N-metil-D-aspartato en un núcleo de canto aviar". Journal of Neurobiology . 27 (1): 76–84. doi :10.1002/neu.480270108. PMID  7643077.
  44. ^ Bischof HJ, Geissler E, Rollenhagen A (2002). "Limitaciones del período sensible para la impronta sexual: experimentos neuroanatómicos y conductuales en el pinzón cebra (Taeniopygia guttata)". Behavioural Brain Research . 133 (2): 317–322. doi :10.1016/s0166-4328(02)00016-5. PMID  12110465. S2CID  28662586.
  45. ^ Wallhäusser-Franke E, Nixdorf-Bergweiler BE, DeVoogd TJ (julio de 1995). "El aislamiento del canto se asocia con el mantenimiento de frecuencias altas de las espinas en las neuronas 1MAN del pinzón cebra". Neurobiología del aprendizaje y la memoria . 64 (1): 25–35. doi : 10.1006/nlme.1995.1041 . PMID  7582809. S2CID  19096150.
  46. ^ Heinrich JE, Nordeen KW, Nordeen EJ (marzo de 2005). "Disociación entre la extensión del período sensible para el aprendizaje vocal aviar y la pérdida de espinas dendríticas en el núcleo del canto lMAN". Neurobiología del aprendizaje y la memoria . 83 (2): 143–50. doi :10.1016/j.nlm.2004.11.002. PMID  15721798. S2CID  8953614.
  47. ^ Wada K, Sakaguchi H, Jarvis ED, Hagiwara M (agosto de 2004). "Expresión diferencial de los receptores de glutamato en las vías neuronales aviares para la vocalización aprendida". The Journal of Comparative Neurology . 476 (1): 44–64. doi :10.1002/cne.20201. PMC 2517240 . PMID  15236466. 
  48. ^ Brainard MS, Doupe AJ (2001). "Consolidación del canto de los pájaros después del aprendizaje: efectos estabilizadores de la edad y lesiones en el prosencéfalo anterior". J Neurosci . 21 (7): 2501–2517. doi : 10.1523/JNEUROSCI.21-07-02501.2001 . PMC 6762407 . PMID  11264324. 
  49. ^ Basham ME, Nordeen EJ, Nordeen KW (noviembre de 1996). "El bloqueo de los receptores NMDA en el prosencéfalo anterior afecta la adquisición sensorial en el pinzón cebra (Poephila guttata)". Neurobiología del aprendizaje y la memoria . 66 (3): 295–304. doi : 10.1006/nlme.1996.0071 . PMID  8946423. S2CID  9592089.
  50. ^ Heinrich JE, Singh TD, Sohrabji F, Nordeen KW, Nordeen EJ (mayo de 2002). "Regulación hormonal y del desarrollo del ARNm de NR2A en las regiones del prosencéfalo que controlan el aprendizaje vocal de las aves". Journal of Neurobiology . 51 (2): 149–59. doi :10.1002/neu.10046. PMID  11932956.
  51. ^ Livingston FS, Mooney R (1997). "Desarrollo de propiedades intrínsecas y sinápticas en un núcleo del prosencéfalo esencial para el aprendizaje del canto aviar". J Neurosci . 17 (23): 8997–9009. doi : 10.1523/JNEUROSCI.17-23-08997.1997 . PMC 6573603 . PMID  9364047. 
  52. ^ Jarvis ED (diciembre de 2007). "Sistemas neuronales para el aprendizaje vocal en aves y humanos: una sinopsis". Revista de ornitología . 148 (1): 35–44. doi :10.1007/s10336-007-0243-0. PMC 2726745 . PMID  19684872. 
  53. ^ ab Pariani MJ, Spencer A, Graham JM, Rimoin DL (2009). "Una deleción de 785 kb de 3p14.1p13, incluido el gen FOXP1, asociada con retraso del habla, contracturas, hipertonía y blefarofimosis". Revista Europea de Genética Médica . 52 (2–3): 123–7. doi :10.1016/j.ejmg.2009.03.012. PMC 2853231 . PMID  19332160. 
  54. ^ abc Vargha-Khadem F, Gadian DG, Copp A, Mishkin M (febrero de 2005). "FOXP2 y la neuroanatomía del habla y el lenguaje". Nature Reviews. Neuroscience . 6 (2): 131–8. doi :10.1038/nrn1605. PMID  15685218. S2CID  2504002.
  55. ^ Takahashi K, Liu FC, Hirokawa K, Takahashi H (julio de 2003). "Expresión de Foxp2, un gen implicado en el habla y el lenguaje, en el cuerpo estriado en desarrollo y en adultos". Journal of Neuroscience Research . 73 (1): 61–72. doi :10.1002/jnr.10638. PMID  12815709. S2CID  31971989.