En su corta pero prolífica carrera desde 1964 hasta su muerte, asombró, chocó y escandalizó a las audiencias con sus comedias negras.
Solicitó entrar a la Royal Academy of Dramatic Art (RADA) en noviembre de 1950.
En junio de 1951 se mudó a un apartamento con él y otros dos estudiantes, en West Hampstead.
El periódico Daily Mirror informó del incidente utilizando la expresión «Gorila en las rosas».
Entertaining Mr Sloane perdió dinero en su primeras tres semanas, pero la crítica favorable del dramaturgo Terence Rattigan (que había invertido 3000 £) aseguraron su sobrevivencia.
Orton ofreció la obra al director Codron en octubre de 1964 y tuvo que reescribirla varias veces hasta que fue considerada adecuada para un teatro del West End (por ejemplo, el personaje del Inspector Truscott tenía sólo ocho renglones en el primer acto).
Codron había hecho que Orton se encontrara con su colega Kenneth Williams en agosto de 1964.
Orton reescribió Loot con Williams, apuntando a hacer crecer al personaje Truscott.
La obra siguió recibiendo malas críticas en Oxford, Brighton Bournemouth, Mánchester y finalmente en Wimbledon a mediados de marzo.
Desalentados, Orton y Halliwell se fueron de vacaciones ochenta días a Tánger, Marruecos.
Orton siguió con su hábito de chocar con los directores, pero los cortes adicionales que aceptó realizar mejoraron la obra.
En marzo de 1967 Orton y Halliwell intentaron hacer otras vacaciones extensas en Libia, pero su relación estaba tan deteriorada que retornaron a Londres en apenas un día.
La controvertida farsa de Orton What the Butler Saw se estrenó en West End en 1969, con sir Ralph Richardson, Coral Browne, Stanley Baxter y Hayward Morse.
La última persona que habló con Halliwell fue su médico, quien le arregló una cita con un psiquiatra la mañana siguiente.
La última llamada fue a las 22:00 h, en que Halliwell tomó la dirección del psiquiatra y le dijo al médico: «No se preocupe, ahora me siento mejor.
Halliwell dejó una nota suicida, informando a la policía que todo se entendería si leían el diario de Orton, «especialmente la última parte».
(protagonizada por Michael Sheen como Kenneth Williams) Joe Orton fue representado por el actor Kenny Doughty.