Cuenta con una orquesta y coro propios, seleccionado de entre los mejores músicos del mundo especializados en Wagner.

Los orígenes del Festival se remontan al interés que el propio Richard Wagner tenía en contar con independencia financiera.

Por último, la ciudad no tenía una vida cultural que pudiese competir con el talento artístico de Wagner.

El debut planeado para 1875 tuvo que posponerse un año debido a la construcción del teatro y otros retrasos.

Una nueva aportación del rey Luis II le ayudó a sobrellevar la situación, pero las deudas y dificultades financieras hicieron que el festival no pudiera repetirse hasta 1882.

La producción original, con decorados diseñados por Paul von Joukowsky se mantuvo en escena en el Festival hasta 1933, llegando a un total de 205 representaciones.

El festival, debido a los problemas económicos no consiguió alcanzar la deseada estabilidad, y tuvo que interrumpir su periodicidad anual en varias ocasiones.

Hasta hoy se sigue manteniendo este conjunto (conocido como "canon de Bayreuth"), que excluye las tres primeras óperas del compositor, por las que el propio Wagner no mostró especial interés en incluir en el repertorio del Festival.

Cosima, en cualquier caso, siguió "en la sombra" a la cabeza del festival durante casi 20 años.

En esta etapa destacaron en el Festspilelhaus cantantes como Anna Bahr-Mildenburg, Lilly Hafgren-Waag o Alfred von Bary.

Siegfried contrató en su lugar a Karl Elmendorff y Franz von Hoesslin, más acordes con el espíritu de Bayreuth, aunque en 1930, finalmente, consintió en romper la tradición que imponía exclusivamente a directores alemanes, e invitó al más famoso director de la época, el italiano Arturo Toscanini.

En el aspecto musical también se produjo una cierta renovación, con la presencia, ya en 1930, de Toscanini, que dirigió Tannhäuser y Tristan e Isolda con gran éxito.

En cuanto a los cantantes, los grandes nombres wagnerianos de esta etapa fueron Kirsten Flagstad, María Müller, Frida Leider, Martha Fuchs, Max Lorenz, Jaro Prohaska, Rudolf Bockelmann o Franz Völker.

Mientras tanto, se produjeron algunos movimientos para volver a poner en pie el festival wagneriano.

Por otro lado, Franz Wilhelm Beidler, que reclamaba, como hijo de Isolde Wagner (hija "natural" de Richard y Cosima) el derecho a ser el principal heredero del compositor, propuso una fundación, presidida por Thomas Mann, que se hiciera cargo del festival, dejando fuera a la familia Wagner "oficial".

En ese primer festival ya aparecieron varios de los que se convirtieron en los pilares de la nueva etapa del Festival: Astrid Varnay, Martha Mödl, Wolfgang Windgassen, Paul Kuën, Hermann Uhde, Ludwig Weber o George London.

Al año siguiente, Wolfgang Wagner debutó como director escénico con Lohengrin, cosechando críticas que lo comparaban desfavorablemente con los montajes de su hermano.

[6]​ En los años sucesivos, Wolfgang montó El holandés, mientras que Wieland ponía en escena Tannhäuser y Meistersinger.

Fue así como fueron llegando a Bayreuth directores como Joseph Keilberth, Eugen Jochum, André Cluytens, Wolfgang Sawallisch, Erich Leinsdorf o Rudolf Kempe.

En cuanto a los cantantes, a la base del primer festival se fueron añadiendo los nombres que hicieron merecer a esta época el apelativo de "edad de oro" del festival: Hans Hotter, Jon Vickers, Hans Beirer, Ramón Vinay, Sandor Konya, Birgit Nilsson, Leonie Rysanek, Régine Crespin, Anja Silja, Jerome Hines, Gustav Neidlinger, Josef Greindl...

Causó también bastante polémica la intervención de Wieland Wagner en las partituras, recortando algunos fragmentos para adaptar la música a su concepto escénico.

En 1965 Wieland Wagner presentó su segunda producción del Anillo, dirigida por Böhm, con lo que esperaba continuar su renovación musical.

Wolfgang Wagner conservó la presidencia de la administración; su idoneidad para el cargo nunca fue cuestionada.

Ingmar Bergman, que produjo una versión sueca del clásico de Mozart, Die Zauberflöte (La flauta mágica), rechazó una invitación para dirigir el festival.

Georg Solti hizo su única aparición en Bayreuth en el "fallido" Anillo de Peter Hall en 1983.

Ya en 2001, los 21 miembros del Consejo de directores votaron para que su hija primogénita Eva Wagner-Pasquier le sucediera.

Ellas asumieron la tarea inmediatamente, dado que su padre había anunciado su retirada a la finalización del festival de ese mismo año.

Ya en los años treinta del siglo XX se pensó en crear este puesto y ofrecérselo a Wilhelm Furtwängler, desechándose finalmente la idea.

Ha sido la primera vez, desde la reapertura del Festival en 1951, que se ha dejado de celebrar una edición.

Destaca la presencia en el reparto de Herbert Janssen, Maria Müller y Sigismund Pilinszky.