La primera temporada está basada en la novela Darkly dreaming Dexter, de Jeff Lindsay.
También es un fiel novio, un divertido padrastro, un hermano confidente y (para algunos) un friki de la sangre.
La trama de esta temporada se basa en la persecución del Asesino del camión de hielo, quien descuartiza a sus víctimas y que resulta ser un hermano que Dexter desconocía tener.
Debido a ello, Dexter no puede matar, pero cuando encuentra la ocasión descubre que la muerte de su hermano le ha dejado secuelas.
A partir de entonces, sus propios compañeros empezaran una búsqueda que él intentará boicotear tras la llegada del agente especial del FBI, Frank Lundy (Keith Carradine), un hombre mayor que mantendrá una breve relación con Debra Morgan.
Óscar era el hermano menor del fiscal del distrito Miguel Prado (Jimmy Smits) (exnovio de la teniente María LaGuerta) y un policía con malas pulgas llamado Ramón (Jason Manuel Olazábal).
Guardando el secreto, entre Miguel y Dexter nace algo parecido a la amistad.
Mientras intentan responder a esta pregunta, Dexter se ha convertido en un padre de familia casado y con su primer hijo biológico: Harrison.
Además, su compañero Batista y su jefa LaGuerta han iniciado una relación a escondidas.
Y otro que parece haber encontrado una pareja estable es Quinn, quien sale con una periodista llamada Christine Hill (Courtney Ford).
Frank Lundy, ahora jubilado, parece saber quién está detrás de los tres asesinatos: alguien a quien llama Trinity (John Lithgow).
Dexter logra matar al asesino, pero, al llegar a su casa, encuentra a su esposa (Rita) muerta en la bañera y su pequeño hijo Harrinson sentado en un charco de sangre, tal como lo hacía Trinity con sus víctimas.
Después del asesinato de Rita, Dexter tiene que adaptarse a su nueva vida.
Aunque el principal sospechoso es Trinity, el agente decide investigarlo en secreto con la ayuda del agente Liddy (Peter Weller) y decide contactar con Jonah Mitchell (hijo de Arthur, alias Trinity, que ahora es testigo protegido) para enseñarle la foto de Dexter: si lo reconoce como Kyle Butler, significa que Dexter está ocultando algo.
Debra Morgan será la encargada del caso que la llevará hasta los temidos hermanos Fuentes.
Por su parte, Dexter encuentra a su nueva víctima: Boyd Fowler, un trabajador del Departamento de Sanidad que parece no ser trigo limpio y es el asesino de varias mujeres.
Por su parte, Dexter conoce al hermano Sam (Mos Def), un pastor que antaño fue delincuente drogadicto y entablan una amistad.
Además, unos mafiosos ucranianos serán los antagonistas de esta temporada tras el asesinato del detective Mike Anderson (Billy Brown).
Mientras, Dexter se enamora de una asesina en serie llamada Hannah (Yvonne Strahovski), algo que no le gusta a Debra.
Tras matar a LaGuerta, Debra deja el cuerpo y se distancia de Dexter.
Al mismo tiempo, aparece un asesino en serie: el Neurocirujano, que quita a sus víctimas partes del cerebro.
Sin embargo, logra huir y disparar a Debra, causándole una herida de bala en el estómago.
Temiendo destruir también las vidas de Hannah y Harrison, decide navegar con su yate contra una tormenta.
Al día siguiente, la Guardia Costera encuentra el barco destrozado de Dexter, dándole por muerto.
La serie se ambienta en 1991, quince años antes de los eventos del programa original.
[19]En enero de 2025, David Zayas, James Remar y Jack Alcott fueron confirmados como personajes regulares de la serie, repitiendo sus papeles como el detective Angel Batista, Harry Morgan y Harrison Morgan, respectivamente.
[20] También se están desarrollando series derivadas adicionales que representan los orígenes de varios otros personajes del programa original, incluido Trinity Killer.