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Trastorno de colapso de colonias

Abejas en la entrada de una colmena: una está a punto de aterrizar y otra está abanicando

El trastorno de colapso de colonias ( CCD ) es un fenómeno anormal que ocurre cuando la mayoría de las abejas obreras en una colonia de abejas melíferas desaparecen, dejando atrás una reina , abundante comida y unas cuantas abejas nodrizas para cuidar de las abejas inmaduras restantes. [1] Si bien estas desapariciones han ocurrido esporádicamente a lo largo de la historia de la apicultura y se las ha conocido por varios nombres (incluyendo enfermedad de la desaparición , disminución de primavera , enfermedad de mayo , colapso de otoño y enfermedad de disminución de otoño ), [2] el síndrome pasó a llamarse trastorno de colapso de colonias a principios de 2007 [3] junto con un aumento drástico en los informes de desapariciones de colonias de abejas melíferas occidentales ( Apis mellifera ) en América del Norte. [4] Los apicultores de la mayoría de los países europeos habían observado un fenómeno similar desde 1998, especialmente en el sur y el oeste de Europa; [5] [6] la Asamblea de Irlanda del Norte recibió informes de una disminución superior al 50%. [7] El fenómeno se volvió más global cuando afectó también a algunos países asiáticos y africanos. [8] [9] De 1990 a 2021, la FAO de las Naciones Unidas calculó que el número mundial de colonias de abejas aumentó un 47%, alcanzando los 102 millones. [10]

El síndrome de colapso de colonias puede causar pérdidas económicas significativas porque muchos cultivos agrícolas en todo el mundo dependen de la polinización por abejas occidentales. Según la FAO, el valor total de los cultivos mundiales polinizados por abejas melíferas se estimó en casi 200 mil millones de dólares estadounidenses en 2005. [11] En los Estados Unidos, la escasez de abejas ha aumentado el costo para los agricultores que las alquilan para servicios de polinización hasta en un 20%. [12] Sin embargo, la disminución del número de abejas es anterior al CCD en varias décadas: la industria de colmenas gestionadas en los Estados Unidos ha estado disminuyendo a un ritmo constante desde 1961. [13]

En contraste, la población de abejas en todo el mundo ha aumentado de manera constante desde 1975, en función de la producción de miel, siendo China responsable de la mayor parte del crecimiento. [14] El período de tiempo con el menor crecimiento en la producción mundial de miel fue entre 1991 y 1999, debido al colapso económico después de la disolución del comunismo en la antigua esfera de influencia soviética. [13] A partir de 2020 , la producción ha aumentado aún más en un 50% en comparación con 2000, el doble de la tasa de crecimiento en décadas anteriores, a pesar del CCD. [15] Los expertos estiman que actualmente hay más abejas vivas en todo el mundo que en cualquier otro momento de la historia de la humanidad. [16]

Se han propuesto varias causas posibles para el CCD, pero ninguna propuesta única ha ganado una aceptación generalizada entre la comunidad científica. Las causas sugeridas incluyen pesticidas , [17] infecciones con varios patógenos , especialmente aquellos transmitidos por ácaros Varroa y Acarapis , desnutrición , factores genéticos , inmunodeficiencias , pérdida de hábitat o cambios en las prácticas apícolas , incluida una combinación de estos factores. [18] [19] Una gran cantidad de especulación ha rodeado las contribuciones de la familia de pesticidas neonicotinoides al CCD, pero muchos apiarios colapsados ​​​​no muestran rastros de neonicotinoides. [19]

Historia

El síndrome de colapso de colonias es un síndrome definido por un conjunto específico de síntomas que anteriormente recibió muchos nombres diferentes (entre ellos, "enfermedad de desaparición", "disminución de primavera", "enfermedad de mayo", "colapso de otoño" y "enfermedad de disminución de otoño"). [2] La causa de estos colapsos históricos nunca se ha determinado, pero el CCD se ha descrito como " muerte por mil cortes, siendo el más obvio el de Varroa ". [20] Después de que se reconoció que el síndrome no parece estar restringido estacionalmente y que puede no ser una "enfermedad" en el sentido estándar (puede que no haya un agente causal o patogénesis específicos ), el síndrome fue renombrado en 2007. [3]

Ya en 1869 se documentaron casos limitados similares a la CCD. [21] [22] Los colapsos de colonias se denominaron "enfermedad de mayo" en Colorado en 1891 y 1896. [23]

Un brote bien documentado de pérdidas de colonias se extendió desde la Isla de Wight al resto del Reino Unido en 1906. Estas pérdidas se atribuyeron más tarde a una combinación de factores, incluido el clima adverso, la apicultura intensiva que condujo a un forraje inadecuado, los ácaros acarinos (traqueales) y una nueva infección, el virus de la parálisis crónica de las abejas, [24] pero durante el brote, se desconocía la causa de este problema de apicultura agrícola. [25]

Los informes muestran un comportamiento similar en colmenas en los EE. UU. en 1918 [26] y 1919. [27] Conocida por algunos como "enfermedad misteriosa", [28] con el tiempo se la conoció más ampliamente como "enfermedad de la desaparición". [29] Oertel, en 1965, [30] informó que las colmenas afectadas por la enfermedad de la desaparición en Luisiana tenían abundante miel en los panales, aunque había pocas o ninguna abeja presente, desacreditando los informes que atribuían las desapariciones a la falta de alimentos. [ cita requerida ]

En los EE. UU., el número de colonias mantenidas por apicultores había estado en declive desde la década de 1960, por varias razones, entre ellas la urbanización, el uso de pesticidas , los ácaros traqueales y Varroa , y los apicultores comerciales que se jubilaban y cerraban el negocio. [13] Sin embargo, a fines de 2006 y principios de 2007, se alegó que la tasa de desgaste había alcanzado nuevas proporciones, [31] y la gente comenzó a usar el término trastorno de colapso de colonias para describir la repentina oleada de desapariciones (o, a veces, colapso espontáneo de la colmena o el síndrome de Mary Celeste en el Reino Unido). [32]

Las pérdidas se habían mantenido estables desde los años 1990 en un 17-20% anual, atribuible a una variedad de factores, como ácaros, enfermedades y estrés de manejo. [33] En el invierno de 2004-2005, se produjo un colapso espontáneo y se atribuyó a los ácaros varroa (el susto del "ácaro vampiro"), aunque esto finalmente nunca se confirmó. El primer informe clasificado como CCD fue a mediados de noviembre de 2006 por un apicultor de Pensilvania que hibernaba en Florida. [3] Para febrero de 2007, los grandes apicultores migratorios comerciales que hibernaban en California, Florida, Oklahoma y Texas habían informado de grandes pérdidas asociadas con CCD. [33] Sus informes de pérdidas variaron ampliamente, desde el 30% al 90% de sus colonias de abejas; en algunos casos, los apicultores informaron de pérdidas de casi todas sus colonias, con colonias supervivientes tan debilitadas que ya no podrían polinizar o producir miel. [17] A fines de febrero de 2007, algunos apicultores no migratorios más grandes en las regiones del Atlántico medio y el noroeste del Pacífico también informaron pérdidas significativas de más del 50%. [33] También se informaron pérdidas de colonias en cinco provincias canadienses, varios países europeos y países de América del Sur y Central y Asia. En 2010, el Departamento de Agricultura de los Estados Unidos informó que los datos sobre las pérdidas generales de abejas melíferas para 2010 indicaban una pérdida estimada del 34%, que es estadísticamente similar a las pérdidas informadas en 2007, 2008 y 2009. [17] Se produjeron menos pérdidas de colonias en los EE. UU. durante el invierno de 2013-2014 que en los últimos años. Las pérdidas totales de colonias de abejas melíferas gestionadas por todas las causas fueron del 23,2% en todo el país, una mejora notable con respecto a la pérdida del 30,5% informada para el invierno de 2012-2013 y la pérdida promedio de ocho años del 29,6%. [34]

Después de que las poblaciones de abejas cayeran un 23% en el invierno de 2013, la Agencia de Protección Ambiental y el Departamento de Agricultura formaron un grupo de trabajo para abordar el problema. [ 35] Desde 2014, el Congreso ha subsidiado sustancialmente la industria de los polinizadores a través de la Ley Agrícola de 2014. [36] La Ley Agrícola de 2014 ha permitido que hasta 20 millones de dólares en subsidios cada año fiscal se destinen a la conservación de las abejas, el ganado y los peces criados en granjas que sufren pérdidas debido a enfermedades, eventos climáticos o condiciones adversas. [37] En 2017, el Congreso implementó fondos adicionales para proteger a las abejas de las aplicaciones de pesticidas agrícolas en aerosol y polvo mientras están bajo contrato para proporcionar servicios de polinización. [38] La Ley de Mejora de la Agricultura de 2018 , también conocida como la Ley Agrícola de 2018, aumentó el límite monetario para la ayuda financiera anual para asistencia de emergencia de $ 20 millones a $ 34 millones. [36]

Una encuesta de la Universidad de Maryland y la Universidad de Auburn publicada en 2023 concluyó que el número de colonias de abejas melíferas en Estados Unidos "se mantuvo relativamente estable", aunque el 48% de las colonias se perdieron en el año que terminó el 1 de abril de 2023, con una tasa de mortalidad anual promedio de 12 años del 39,6%. El año anterior (2021-2022) la pérdida fue del 39% y la pérdida de 2020-2021 fue del 50,8%. Los apicultores dijeron a los científicos encuestadores que una pérdida del 21% durante el invierno es aceptable y más de tres quintas partes de los apicultores encuestados dijeron que sus pérdidas fueron mayores que en 2022-2023. [39]

En 2024, el Censo de Agricultura de los Estados Unidos informó un máximo histórico en colmenas comerciales de abejas (principalmente en Texas), lo que las convierte en el segmento ganadero de más rápido crecimiento en el país. [40]

Signos y síntomas

Visita a una colonia de abejas en Virginia Occidental

La CCD no es lo mismo que el declive de la colonia, que puede ser causado por varios problemas, como la salud de la reina, la infestación de ácaros varroa, la nutrición y varias enfermedades. [41] En colonias colapsadas, se sospecha de CCD cuando se observa que pocas abejas adultas están físicamente presentes en la colonia. A diferencia de otras causas agudas de muerte, como la exposición a pesticidas, se encuentran pocas abejas muertas, si es que hay alguna, dentro o cerca de la colmena, como si la colmena simplemente hubiera sido abandonada. [42] Una colonia que ha colapsado debido a la CCD generalmente se caracteriza por todas estas condiciones que ocurren simultáneamente: [43] [44]

Los síntomas precursores que pueden surgir antes del colapso final de la colonia incluyen:

Predicciones genéticas y fisiopatológicas

Antes de cualquier manifestación sintomática del trastorno de colapso de colonias, varios rasgos fisiopatológicos pueden servir como biomarcadores de la salud de la colonia, así como predecir el estado de CCD. Las abejas de colonias colapsadas tienden a tener una materia fecal blanda, rectos medio llenos , enterolitos rectales (cálculos rectales) e iridiscencia de túbulos de Malpighi . El recto defectuoso indica una alteración nutricional o un desequilibrio hídrico, mientras que los enterolitos rectales sugieren un mal funcionamiento de la fisiología excretora que podría conducir además al estreñimiento y a una osmorregulación deficiente en las abejas CCD. Estos rasgos se expresan en diversos grados en cuatro grupos de edad de abejas (abejas recién emergidas, abejas nodrizas, abejas que no buscan polen y abejas que buscan polen) y se confirmó que no están asociados con la edad. [49]

Además, existen indicios genéticos en el intestino que sugieren la susceptibilidad de las abejas melíferas a la CCD. Se han determinado sesenta y cinco transcripciones de ARN diferentes como posibles signos del estado de CCD. La expresión genética de estas transcripciones se reguló positiva o negativamente según los genes al compararlas con abejas sanas. La abundancia de fragmentos inusuales de ARN ribosómico (ARNr) que contienen colas 3′ ricas en poli(A) se detectó mediante análisis de microarrays y qPCR en los intestinos de las abejas CCD. [50] Esta evidencia sugiere que estas secuencias de poli(A)-ARNr desempeñan el papel de intermediarios de degradación para ayudar en el plegamiento de proteínas y la actividad enzimática del ARNr. [51] Además, la presencia del virus de las alas deformadas y el virus israelí de la parálisis aguda , así como la expresión de poli(A)-ARNr, son indicios genéticos de la aparición de CCD. [50]

Alcance y distribución

Estados Unidos

Colmenas de abejas melíferas en Estados Unidos, 1982-2015

El Servicio Nacional de Estadísticas Agrícolas (NASS) informó que en febrero de 2008 había en Estados Unidos 2,44 millones de colmenas productoras de miel, cifra inferior a los 4,5 millones de 1980 y los 5,9 millones de 1947, aunque estas cifras subestiman el número total de colmenas gestionadas, ya que excluyen varios miles de colmenas gestionadas únicamente para contratos de polinización y tampoco incluyen las colmenas gestionadas por apicultores que poseen menos de 5 colmenas. Esta subrepresentación puede compensarse con la práctica de contar algunas colmenas más de una vez; las colmenas que se trasladan a diferentes estados para producir miel se cuentan en el total de cada estado y se suman en los recuentos totales. [52]

En 2007, en los EE. UU., al menos 24 estados diferentes [53] habían informado al menos un caso de CCD. [54] En una encuesta de 2007 de 384 apicultores de 13 estados, el 23,8% cumplió con el criterio especificado para CCD (que el 50% o más de sus colonias muertas se encontraron sin abejas y/o con muy pocas abejas muertas en la colmena o colmenar). [54] En 2006-2007, las operaciones que sufrieron CCD tuvieron una pérdida total del 45% en comparación con la pérdida total del 25% de todas las colonias experimentadas por los apicultores que no sufrieron CCD. [52] [54]

Una encuesta realizada entre 2007 y 2008 en más del 19% de las colonias de Estados Unidos reveló una pérdida total del 35,8%. Las explotaciones que polinizaban almendras perdieron, en promedio, la misma cantidad de colonias que las que no lo hacían. El 37,9% de las explotaciones que informaron haber tenido al menos algunas de sus colonias muertas con una falta total de abejas tuvieron una pérdida total del 40,8% de las colonias en comparación con la pérdida del 17,1% informada por los apicultores sin este síntoma. Las explotaciones grandes tenían más probabilidades de tener este síntoma, lo que sugiere que una afección contagiosa puede ser un factor causal. Alrededor del 60% de todas las colonias que se informaron muertas en esta encuesta murieron sin la presencia de abejas muertas en la colmena, por lo que posiblemente sufrieron CCD. [52]

Entre 2007 y 2013, después de que se describiera la CCD en los EE. UU., las pérdidas anuales de colonias de abejas en invierno se duplicaron del 15 % antes de la CCD al 30 %. Dichas tasas de pérdida cayeron al 24 % entre 2014 y 2017 y los síntomas de la CCD no se asociaron tan comúnmente con las pérdidas de colmenas. [55] Si bien la CCD ha aumentado las pérdidas de colmenas, la cantidad de colonias de abejas melíferas en los EE. UU. se ha mantenido estable o ha aumentado desde la identificación de la CCD. [56]

A lo largo del año 2017, NASS informó que el total de colmenas en EE. UU. varió entre 2,63 y 2,99 millones en operaciones con más de cinco colonias, y entre 35.000 y 43.000 colmenas en aquellas con menos de cinco colonias. En el mismo año, las operaciones con más de cinco colonias perdieron 77.800 colmenas (2,6-3,0 %) con síntomas de CCD y aquellas con menos de cinco colonias perdieron 6.000 colmenas (14-17 %) con síntomas de CCD. [57]

En 2022, el número de colonias había alcanzado un máximo histórico de 3,8 millones, aumentando un 31% desde 2007, según el Servicio Nacional de Estadísticas Agrícolas , en gran parte debido al crecimiento de los pequeños productores en Texas. [58]

Europa

Según la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (AESA), en 2007, el Reino Unido tenía 274.000 colmenas, Italia 1.091.630 y Francia 1.283.810. En 2008, la Asociación Británica de Apicultores informó de que la población de abejas en el Reino Unido se redujo en torno a un 30% entre 2007 y 2008, y un estudio de la AESA reveló que en Italia la tasa de mortalidad era del 40-50%. Sin embargo, los funcionarios de la AESA señalan que las cifras no son muy fiables porque antes de que las abejas empezaran a morir, no se había armonizado la forma en que los distintos países recogían las estadísticas sobre sus poblaciones de abejas. En aquel momento (2008), los informes achacaban la elevada tasa de mortalidad al ácaro varroa, a dos temporadas de veranos europeos inusualmente húmedos y a algunos pesticidas. [59]

En 2009, Tim Lovett, presidente de la Asociación Británica de Apicultores, dijo: "Anecdóticamente, es enormemente variable. Hay informes de algunos apicultores que pierden casi un tercio de sus colmenas y otros que no pierden ninguna". John Chapple, presidente de la Asociación de Apicultores de Londres, estimó que las pérdidas entre sus 150 miembros oscilan entre una quinta parte y una cuarta parte. "Todavía hay muchas desapariciones misteriosas; no estamos más cerca de saber qué las está causando". La Unidad Nacional de Abejas del gobierno siguió negando la existencia del CCD en Gran Bretaña; atribuye las grandes pérdidas al ácaro varroa y a los veranos lluviosos que impiden a las abejas buscar alimento. [60]

En 2010, David Aston, de la Asociación Británica de Apicultores, afirmó: "Aún no creemos que la CCD (que ahora está mejor definida) sea una causa de pérdidas de colonias en el Reino Unido, sin embargo, seguimos experimentando pérdidas de colonias, muchas de las cuales, si no la mayoría, se pueden explicar". Considera que estudios recientes sugieren "más evidencia de la imagen en evolución de que hay interacciones complejas que tienen lugar entre una serie de factores, patógenos, ambientales, prácticas apícolas y otros factores estresantes, que están causando pérdidas de abejas melíferas descritas como CCD en los EE. UU." [61]

Los apicultores de Escocia también informaron de pérdidas entre 2007 y 2009. [60] Andrew Scarlett, un apicultor y envasador de miel de Perthshire, perdió el 80% de sus 1.200 colmenas durante el invierno de 2009-2010. Atribuyó las pérdidas a una infección bacteriana virulenta que se propagó rápidamente debido a la falta de inspectores de abejas, junto con un mal tiempo constante que impidió que las abejas melíferas acumularan suficientes reservas de polen y néctar. [60]

En Alemania, donde aparecieron algunos de los primeros informes de CCD en Europa y donde, según la asociación nacional alemana de apicultores, murió el 40% de las colonias de abejas melíferas, [62] no hubo confirmación científica. A principios de mayo de 2007, los medios alemanes informaron que no parecía haberse producido ningún caso confirmado de CCD en Alemania. [63] [60]

Un estudio de caso publicado en 2012 examinó e identificó un incidente de pérdida de colonias en Suiza, investigado por el Centro Suizo de Investigación de Abejas en octubre de 2009, como el primer caso de CCD fuera de los Estados Unidos. [48] Si bien el incidente coincidió con los criterios sugeridos por encuestas anteriores de colmenas en EE. UU., [47] el análisis de pruebas de laboratorio para patógenos encontró una falta de diferenciación en las cargas de patógenos o niveles de coinfección entre colmenas CCD y no CCD. [48] El estudio de caso señala además que las colonias no tenían niveles dañinos de Varroa destructor o Nosema spp en el momento del colapso, pero enfatizó que no se podía descartar que los patógenos desempeñaran un papel.

A finales de mayo de 2012, el gobierno suizo informó que aproximadamente la mitad de la población de abejas no había sobrevivido al invierno. Se cree que la principal causa de la disminución es el parásito Varroa destructor . [64]

Asia

En China, un estudio de tres años de duración (entre 2010 y 2013) (utilizando cuestionarios COLOSS) mostró pérdidas de colonias de un 10,1% en promedio. La renovación de panales y los problemas con las reinas se identificaron como factores de riesgo importantes. [65]

Posibles causas

Los mecanismos de la CCD aún son desconocidos, pero actualmente se están considerando muchas causas, como pesticidas , ácaros , hongos, prácticas apícolas (como el uso de antibióticos o el transporte de colmenas a larga distancia), desnutrición, reinas de mala calidad, inanición, otros patógenos e inmunodeficiencias . El consenso científico actual es que ningún factor por sí solo causa la CCD, pero que algunos de estos factores en combinación pueden conducir a la CCD de forma aditiva o sinérgica. [52] [66] [67] [68] [69] [70] [71] [72] [73] [74]

En 2006, se creó el Grupo de Trabajo sobre Trastorno de Colapso de Colonias (CCDWG), con sede principalmente en la Universidad Estatal de Pensilvania . Su informe preliminar señaló algunos patrones, pero no sacó conclusiones sólidas. [3] Una encuesta realizada a apicultores a principios de 2007 indicó que la mayoría de los apicultores aficionados creían que el hambre era la principal causa de muerte en sus colonias, mientras que los apicultores comerciales creían abrumadoramente que las plagas de invertebrados ( ácaros Varroa , ácaros traqueales de las abejas melíferas y/o pequeños escarabajos de las colmenas) eran la principal causa de mortalidad de las colonias. [54] Una revisión académica en junio de 2007 abordó de manera similar numerosas teorías y posibles factores contribuyentes, pero dejó el problema sin resolver. [2]

En julio de 2007, el Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA) publicó un Plan de Acción para el CCD , que esbozaba una estrategia para abordar el CCD que constaba de cuatro componentes principales: [75] encuesta y recopilación de datos; análisis de muestras; investigación basada en hipótesis; acción de mitigación y prevención. El primer informe anual del Comité Directivo del Trastorno de Colapso de Colonias de los Estados Unidos se publicó en 2009. [76] Sugería que el CCD puede ser causado por la interacción de muchos agentes en combinación. [77] El mismo año, el Grupo de Trabajo del CCD publicó un estudio descriptivo integral que concluyó: "De las 61 variables cuantificadas (incluida la fisiología de las abejas adultas, las cargas de patógenos y los niveles de pesticidas), no se encontró ningún factor único con suficiente consistencia para sugerir un agente causal. Las abejas en colonias de CCD tenían cargas de patógenos más altas y estaban coinfectadas con más patógenos que las poblaciones de control, lo que sugiere una mayor exposición a patógenos o defensas reducidas en las abejas de CCD". [45]

El segundo informe anual del Comité Directivo se publicó en noviembre de 2010. El grupo informó que, si bien se habían identificado muchas asociaciones (incluidos pesticidas, parásitos y patógenos) a lo largo de la investigación, "cada vez resulta más claro que ningún factor por sí solo es responsable de [CCD]". Sus hallazgos indicaron una ausencia de niveles dañinos del parásito Nosema o de ácaros parásitos Varroa en el momento del colapso. [17] Encontraron una asociación de efectos subletales de algunos pesticidas con CCD, incluidos dos acaricidas comunes en particular, coumafos y fluvalinato, que son pesticidas registrados para su uso por los apicultores para controlar los ácaros Varroa. Los estudios también identificaron efectos subletales de neonicotinoides y fungicidas, pesticidas que pueden dañar los sistemas inmunológicos de las abejas y dejarlas más susceptibles a los virus de las abejas. [17] [78] [79]

Una revisión de 2015 examinó 170 estudios sobre el trastorno de colapso de colonias y los factores estresantes para las abejas, incluidos los patógenos , los agroquímicos , la disminución de la biodiversidad , el cambio climático y más. La revisión concluyó que "se puede argumentar con fuerza que es la interacción entre parásitos, pesticidas y dieta lo que se encuentra en el centro de los problemas actuales de salud de las abejas". [80] [81] Además:

Las abejas de todas las especies pueden encontrarse con múltiples factores estresantes durante sus vidas, y cada uno de ellos puede reducir su capacidad para hacer frente a los demás. Una abeja o una colonia de abejas que parece haber sucumbido a un patógeno puede no haber muerto si no hubiera estado expuesta también a una dosis subletal de un pesticida y/o no hubiera estado sujeta a estrés alimentario (que a su vez podría deberse a la sequía o a las fuertes lluvias inducidas por el cambio climático, o a la competencia de una alta densidad de colmenas de abejas melíferas situadas cerca). Desafortunadamente, realizar estudios bien replicados de los efectos de múltiples factores estresantes que interactúan en las colonias de abejas es extremadamente difícil. La cantidad de combinaciones de factores estresantes aumenta rápidamente y la exposición a los factores estresantes es difícil o imposible de controlar en las abejas que vuelan libremente. No obstante, se puede argumentar con fuerza que es la interacción entre parásitos, pesticidas y dieta lo que se encuentra en el centro de los problemas actuales de salud de las abejas. [80] [81]

Patógenos y teorías de inmunodeficiencia

Los primeros investigadores comentaron que la vía de propagación funciona como una enfermedad contagiosa ; sin embargo, existía la sensación de que el trastorno podía implicar un mecanismo inmunosupresor , [82] potencialmente vinculado al "estrés" que conduce a un sistema inmunológico debilitado. En concreto, según una investigación realizada en 2007 en la Universidad Estatal de Pensilvania: "La magnitud de los agentes infecciosos detectados en las abejas adultas sugiere algún tipo de inmunosupresión". Estos investigadores sugirieron inicialmente una conexión entre la infestación por ácaros Varroa destructor y la CCD, sugiriendo que una combinación de estos ácaros de las abejas, el virus de las alas deformadas (que transmiten los ácaros) y las bacterias trabajan juntos para suprimir la inmunidad y pueden ser una de las causas de la CCD. [3] [83] Los parásitos, como los ácaros varroa (Varroa destructor ), los ácaros traqueales de las abejas (Acarapis woodi) , las enfermedades fúngicas, bacterianas y virales y los cleptoparásitos como los pequeños escarabajos de las colmenas ( Aethina tumida ), son todos problemas que se han introducido en los últimos 20 años en los Estados Unidos continentales y a los que se enfrentan los apicultores. [52]

Cuando una colonia se está muriendo, por cualquier causa, y otras colonias sanas están cerca (como es típico en un colmenar ), esas colonias sanas a menudo entran en la colonia moribunda y roban sus provisiones para su propio uso. Si las provisiones de la colonia moribunda estaban contaminadas (por toxinas naturales o artificiales), el patrón resultante (de colonias sanas que se enferman cuando están cerca de una colonia moribunda) podría sugerir a un observador que se trata de una enfermedad contagiosa. Sin embargo, en los casos típicos de CCD, las provisiones de las colonias moribundas no son robadas, lo que sugiere que las toxinas no se propagan a través del robo, imitando así una enfermedad. [ cita requerida ]

Evidencia adicional de que la CCD es una enfermedad infecciosa provino de las siguientes observaciones: las colmenas de colonias que habían muerto a causa de la CCD podían reutilizarse con una colonia sana solo si primero eran tratadas con radiación que destruyera el ADN, [84] y el informe del Grupo de Trabajo de la CCD en 2010 indicó que las colmenas que exhibían la CCD tendían a aparecer cerca unas de otras dentro de los apiarios. [45]

Varroa destructor en una abeja melífera huésped

Varroaácaros

Según un artículo de 2007, el ácaro Varroa destructor sigue siendo el asesino de abejas más destructivo del mundo, debido en parte a los virus que transmite, incluido el virus del ala deformada y el virus de la parálisis aguda de las abejas , que se han relacionado con la CCD. [83] [85] La afección por los ácaros Varroa también tiende a debilitar el sistema inmunológico de las abejas. El Dr. Ernesto Guzmán, investigador entomológico de la Universidad de Guelph en Canadá, estudió 413 colonias de abejas de Ontario en 2007-08. Se observó que la presencia de ácaros Varroa dentro de las colonias antes del invierno debilitaba el sistema inmunológico de las abejas e introducía virus que conducían a la muerte de la colonia durante el invierno. Alrededor del 27% de las colmenas no sobrevivieron al invierno, y el ácaro Varroa fue identificado como la causa en el 85% de los casos. [86] Los ácaros Varroa también afectan la capacidad de la reina para reproducirse, lo que es perjudicial para la supervivencia de la colmena. [45] Por ello, los ácaros Varroa se han considerado una posible causa de CCD, aunque no todas las colonias moribundas contienen estos ácaros. [87]

Varroa destructor es un ácaro parásito que coloniza las colmenas y se alimenta de abejas melíferas consumiendo su hemolinfa. Los ácaros Varroa parasitan todo tipo de abejas melíferas (obreras, abejas nodrizas, larvas) dependiendo de la etapa de su ciclo de vida. Durante la etapa forética, Varroa prefiere adherirse a las abejas nodrizas, ya que esto da como resultado una mayor aptitud física que conduce a la etapa reproductiva. Luego, los ácaros se alimentan de larvas durante su etapa reproductiva y el aumento de la aptitud conduce a un aumento en la fecundidad de los ácaros (número de crías hembras). [88] Debido a la capacidad de Varroa de alimentarse de todo tipo de abejas melíferas, son una de las mayores amenazas para las colonias, especialmente durante el invierno. [ cita requerida ]

En 2020, un grupo de científicos anunció que estaban en las primeras etapas de pruebas de campo de una bacteria con plásmidos genéticamente modificados específicamente que suprimían la infección con el virus del ala deformada pero también reducían eficazmente la supervivencia del ácaro Varroa . [89]

Virus israelí de parálisis aguda

En 2004, se descubrió en Israel el virus israelí de la parálisis aguda (IAPV), que en un momento se consideró la causa de la CCD. Recibió su nombre del lugar en el que se identificó por primera vez; se desconoce su lugar de origen. En septiembre de 2007, se informaron los resultados de un estudio estadístico de secuenciación de ARN a gran escala de colonias afectadas y no afectadas. Se secuenció el ARN de todos los organismos de una colonia y se comparó con bases de datos de secuencias para detectar la presencia de patógenos. Se encontró que todas las colonias estaban infectadas con numerosos patógenos, pero solo el virus IAPV mostró una asociación significativa con la CCD: el virus se encontró en 25 de las 30 colonias con CCD analizadas, y solo en una de las 21 colonias sin CCD analizadas. [84] [90]

Una investigación realizada en 2009 ha descubierto que un indicador de una producción de proteínas deficiente es común entre todas las abejas afectadas por CCD, un patrón consistente con la infección por IAPV. Se conjetura que Dicistroviridae , como el IAPV, causan la degradación de los ribosomas , que son responsables de la producción de proteínas de las células , y que esta función ribosomal reducida debilita a las abejas, haciéndolas más vulnerables a factores que de otro modo no serían letales. [50] [91]

Nosema

Algunos han sugerido que el síndrome puede ser una incapacidad de los apicultores para identificar correctamente enfermedades conocidas como la loque europea o el hongo microsporidio Nosema apis . Las pruebas y el diagnóstico de muestras de colonias afectadas (ya realizadas) hacen que esto sea muy poco probable, ya que los síntomas son bastante conocidos y difieren de lo que se clasifica como CCD. Se informó una alta tasa de infección por Nosema en muestras de abejas de Pensilvania, pero este patrón no se informó en muestras de otros lugares. [3]

Las colmenas de abejas occidentales infectadas con Nosema ceranae son eliminadas en ocho días [92], lo que indica que la CCD puede ser causada por N. ceranae . Un equipo de investigación afirma haber descartado muchas otras causas potenciales, [93] [94] sin embargo, una encuesta de 2009 de las poblaciones de abejas afectadas por CCD en EE. UU. encontró que solo la mitad de las colonias muestreadas, tanto en las poblaciones de CCD como en las de control, estaban infectadas con N. ceranae . [45]

Un microsporidio hiperparasitario , Nosema podocotyloidis , un parásito de un digéneo , Podocotyloides magnatestis , que a su vez es un parásito del pez Parapristipoma octolineatum ( Teleostei ).

El principal agente antifúngico utilizado contra Nosema es la fumagilina , que se ha utilizado en un proyecto de investigación alemán para reducir el impacto del microsporidio, y el CCDWG lo menciona como un posible remedio. [95] Higes también afirma haber curado con éxito colonias con fumagilina. [96] [97] Una revisión de estos resultados los describió como prometedores, pero advirtió que " N. ceranae puede no ser el culpable de todos los casos de colapso de colonias". [98] Varias áreas de Europa han informado sobre este hongo, pero aún no se ha establecido un vínculo directo con el CCD. [99] [100]

En 2007, se informó de la presencia de N. ceranae en algunas colmenas de California. [101] Sin embargo, el investigador no creía que esto fuera una prueba concluyente de un vínculo con el CCD: "No queremos dar a nadie la impresión de que este asunto se ha resuelto". [102] Un científico apicultor del USDA ha declarado de manera similar: "si bien el parásito Nosema ceranae puede ser un factor, no puede ser la única causa. El hongo se ha visto antes, a veces en colonias que estaban sanas". [103]

Se ha detectado N. ceranae en abejas melíferas de varios estados mediante PCR del gen 16S . [104] [105] En Nueva York, se detectó N. ceranae en 49 condados, y de las 1200 muestras de abejas melíferas recolectadas, 528 (44%) fueron positivas para Nosema , de las cuales, el análisis de PCR de 371 muestras positivas de esporas reveló que el 96% eran N. ceranae , el 3% tenía tanto N. ceranae como N. apis , y el 1% tenía solo N. apis . [106]

Cuando las abejas sanas se alimentan con polen lleno de fungicidas, insecticidas y otros agroquímicos, incluido el imidacloprid [107] , tienen más probabilidades de ser infectadas por N. ceranae , lo que sugiere un posible vínculo con el CCD. [108] [74]

Combinación de virus y hongos

Un equipo de científicos de la Universidad de Montana y la Universidad Estatal de Montana encabezado por Jerry Bromenshenk y que trabaja con el Centro Químico Biológico Edgewood del Ejército de los EE. UU. publicó un artículo en octubre de 2010 diciendo que un nuevo virus de ADN , el virus iridiscente de invertebrados tipo 6 (IIV-6), y el hongo Nosema ceranae se encontraron en cada colonia muerta que el grupo estudió. En su estudio, encontraron que ninguno de los agentes por sí solo parecía mortal, pero una combinación del virus y N. ceranae siempre era 100% fatal. [109] [110] [111] La información sobre el estudio se dio a conocer al público en un artículo de portada en The New York Times . [112] Unos días después, se publicó un artículo en la revista Fortune con el título "Lo que un científico no le dijo al New York Times sobre su estudio sobre las muertes de abejas". El profesor de entomología de la Universidad Estatal de Pensilvania, James Frazier, que estaba investigando el impacto subletal de los pesticidas en las abejas, dijo que si bien el estudio de Bromenshenk generó algunos datos útiles, Bromenshenk tiene un conflicto de intereses como director ejecutivo de una empresa que desarrolla escáneres para diagnosticar enfermedades de las abejas. [113] Unos meses más tarde, los métodos utilizados para interpretar los datos de espectrometría de masas en el estudio de Bromenshenk fueron cuestionados, lo que generó dudas sobre si el IIV-6 alguna vez se identificó correctamente en alguna de las muestras examinadas. [114] [115]

Pesticidas

New Holland TL 90 con un pulverizador en un campo de narcisos en Europa

Según el USDA, los pesticidas pueden contribuir a la CCD. [17] Los científicos han estado preocupados durante mucho tiempo [ ¿cuándo? ] por la posibilidad de que los pesticidas, incluidos posiblemente algunos fungicidas , puedan tener efectos subletales sobre las abejas, no matándolas directamente, sino perjudicando su desarrollo y comportamiento. [116] [117] Maryann Frazier [ ¿quién? ] dijo que "los pesticidas por sí solos no han demostrado ser la causa de la CCD. Creemos que es una combinación de una variedad de factores, posiblemente incluyendo ácaros, virus y pesticidas". [118]

La evaluación de la contribución de los plaguicidas a la CCD es particularmente difícil por varias razones. En primer lugar, la variedad de plaguicidas que se utilizan en las diferentes zonas que informan sobre la CCD hace que sea difícil realizar pruebas para todos los plaguicidas posibles simultáneamente. En segundo lugar, muchas operaciones de apicultura comercial son móviles y transportan colmenas a grandes distancias geográficas a lo largo de una temporada, lo que potencialmente expone a las colonias a diferentes plaguicidas en cada lugar. En tercer lugar, las propias abejas almacenan el polen y la miel a largo plazo, lo que significa que puede haber una demora de días a meses antes de que se administren los alimentos contaminados a la colonia, lo que anula cualquier intento de asociar la aparición de los síntomas con el momento real en que se produjo la exposición a los plaguicidas. [ cita requerida ]

En 2010, la secuenciación del genoma de la abeja melífera proporcionó una posible explicación de la sensibilidad de las abejas a los pesticidas. Su genoma es deficiente en el número de genes que codifican enzimas de desintoxicación, incluidas las monooxigenasas del citocromo P450 (P450s), las glutatión-S-transferasas y las carboxilesterasas. [119]

Neonicotinoides

Una clase de insecticidas llamados neonicotinoides ha sido objeto de un escrutinio particular. Los neonicotinoides son pesticidas sistémicos , que se utilizan típicamente como tratamientos de semillas para reducir la aplicación de pesticidas foliares a medida que las plantas crecen. [120] Los tres compuestos principales en uso agrícola son imidacloprid , clotianidina y tiametoxam . Los efectos potencialmente tóxicos estudiados en el laboratorio a menudo han sido seguidos por estudios de campo que no logran mostrar efectos en las poblaciones reales de abejas. [121] A pesar de las lagunas en la evidencia científica, los reguladores han restringido el uso de neonicotinoides en Europa [122] y en otros lugares [123] en gran medida sobre la base de preocupaciones por la salud de las abejas.

Evidencia de riesgo para las abejas

El uso de pesticidas neonicotinoides en los EE. UU. aumentó después de 2005, coincidiendo con el aumento de las muertes de abejas. [124]

La mayor parte del maíz que se cultiva en los Estados Unidos se obtiene a partir de semillas tratadas con neonicotinoides. Aunque el maíz se poliniza mediante el viento, las abejas que se alimentan de las plantas pueden estar expuestas a residuos de pesticidas en el néctar y el polen. Las abejas también pueden estar expuestas al alimentarse de plantas silvestres expuestas involuntariamente a nicotinoides. [125]

Mapa de uso de imidacloprid, EE. UU., 2012 (estimado)

Hasta la fecha, [ ¿ cuándo? ] la mayor parte de la evaluación de los posibles roles de los pesticidas en el CCD se ha basado en el uso de encuestas enviadas por los apicultores, pero parece probable que sea necesario realizar pruebas directas de muestras de las colonias afectadas.

Estudios de laboratorio

Los neonicotinoides pueden interferir con las habilidades naturales de las abejas para regresar a casa, provocando que se desorienten y evitando que encuentren el camino de regreso a la colmena. [126] [127] [128] [129] [130] Estos impedimentos pueden ser resultado de los efectos de los neonicotinoides en la memoria a largo y corto plazo de las abejas. [131] [132] Las dosis subletales de imidacloprid en experimentos de laboratorio y de campo disminuyeron la actividad de vuelo y la discriminación olfativa, y se afectó el rendimiento del aprendizaje olfativo. [133]

Se ha demostrado que la exposición a niveles de imidacloprid en el campo reduce el crecimiento de las colonias y la producción de reinas nuevas. [126] Un estudio in situ de 2012 sugirió que la exposición a niveles subletales de imidacloprid en jarabe de maíz con alto contenido de fructosa (JMAF), que se utiliza para alimentar a las abejas melíferas cuando no hay forraje disponible, provocó que las abejas exhibieran síntomas compatibles con CCD. El grupo de control alimentado con JMAF sin insecticida no muestra tales síntomas. [134] [135]

Abeja recolectando polen

Una revisión de la literatura de 2013 concluyó que los neonicotinoides en las cantidades que se usan habitualmente son perjudiciales para las abejas y que se necesitan alternativas con urgencia. [70] Las dosis que ingieren las abejas no son letales, pero la exposición a largo plazo podría causar posibles problemas crónicos. [33]

Estudios de campo

En 2005, un equipo de científicos descubrió que el polen obtenido de semillas tratadas con imidacloprid contenía niveles significativos del insecticida y sugirió que el polen contaminado podría causar la muerte de colonias de abejas melíferas. [136]

Un estudio de metaanálisis publicado en febrero de 2010 encontró evidencia de estudios de laboratorio que mostraban efectos subletales del imidacloprid en las abejas melíferas, pero faltaban pruebas sobre la relevancia ambiental de estos hallazgos. [137] De manera similar, una revisión de 2012 concluyó que en un entorno de laboratorio, se observaron efectos tanto letales como subletales en el comportamiento de búsqueda de alimento, la memoria y la capacidad de aprendizaje en abejas melíferas expuestas a neonicotinoides, pero que estos efectos no se observaron en estudios de campo con dosis realistas. [138]

En 2012 se publicaron varios estudios que demostraban que los neonicotinoides tenían vías de exposición no detectadas previamente que afectaban a las abejas, entre ellas el polvo, el polen y el néctar. [139] Las investigaciones también demostraron su persistencia ambiental en los canales de irrigación agrícola y el suelo. [140] Las máquinas que plantan semillas de maíz recubiertas con clotianidina e imidacloprid liberan ciertas cantidades del pesticida al aire, otra posible vía de exposición. [139]

En 2015, un estudio británico de 11 años de duración mostró una correlación entre el aumento del uso agrícola de tratamientos de semillas con neonicotinoides y la creciente pérdida de colonias de abejas melíferas a nivel de paisaje. [120] Este fue el primer estudio de campo que estableció un vínculo entre los neonicotinoides y el CCD. [141]

Política regulatoria

En Europa, la interacción del fenómeno de las "abejas moribundas" con el imidacloprid se ha discutido durante bastante tiempo [ ¿cuándo? ] . [142] [143] [144] Un estudio del Comité Scientifique et Technique (CST) estuvo en el centro de la discusión y condujo a una prohibición parcial del imidacloprid en Francia. El pesticida imidacloprid Gaucho fue prohibido en 1999 por el Ministro de Agricultura francés Jean Glavany , principalmente debido a la preocupación por los posibles efectos sobre las abejas melíferas. [145] [146] [147]

Mientras que los apicultores franceses lograron prohibir los neonicotinoides, la administración Clinton permitió el uso de pesticidas que antes estaban prohibidos, [148] entre ellos el imidacloprid. En 2004, la administración Bush redujo aún más las regulaciones y aumentó el uso de pesticidas. [149] [150]

En 2013, una revisión formal realizada por la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (AESA) informó que algunos neonicotinoides planteaban un riesgo inaceptablemente alto para las abejas e identificó varias lagunas de datos que no se habían tenido en cuenta anteriormente. Su revisión concluyó: "Se identificó un alto riesgo agudo para las abejas melíferas por exposición a través de la deriva de polvo para usos de tratamiento de semillas en maíz, colza y cereales. También se identificó un alto riesgo agudo por exposición a través de residuos en el néctar y/o el polen". [151]

Tras la revisión de la EFSA de 2013, la Comisión Europea (CE) propuso una prohibición de dos años de los neonicotinoides. [152] En abril de 2013, la Unión Europea votó a favor de una restricción de dos años de los insecticidas neonicotinoides. La prohibición restringió el uso de imidacloprid, clotianidina y tiametoxam para su uso en cultivos que son atractivos para las abejas. Ocho naciones votaron en contra de la moción, incluido el gobierno británico, que argumentó que la ciencia estaba incompleta. [153] La prohibición puede verse como una aplicación del " principio de precaución ", establecido en la Conferencia de Río sobre el Medio Ambiente y el Desarrollo de 1992, que defendía que "la falta de certeza científica plena no debe utilizarse como razón para posponer medidas rentables para prevenir la degradación ambiental ". [154] [155]

Polinización

En 2013, los apicultores y los ambientalistas presentaron una demanda conjunta en la que culpaban a la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos (EPA) de seguir permitiendo el uso de neonicotinoides en los Estados Unidos. La demanda pedía específicamente la suspensión de la clotianidina y el tiametoxam. [156] La EPA respondió a la demanda señalando una investigación que encontró que el ácaro Varroa era responsable de la disminución de las abejas y demostró que se había exagerado el papel de los neonicotinoides en el CCD. [157] La ​​Ley para Salvar a los Polinizadores de los Estados Unidos (HR 2692) se presentó en el Congreso en 2013, [158] [159] y se volvió a presentar en 2015. La ley propuesta pedía que se suspendieran los neonicotinoides hasta que se hubiera realizado una revisión completa de sus impactos. [160]

Fipronil

El fipronil es un insecticida fenilpirazol con un modo de acción sistémico de amplio espectro . El fipronil está diseñado para eliminar insectos similares a las abejas, como las avispas amarillas ( Vespula germanica ) y muchas otras plagas coloniales mediante un proceso de "cebo tóxico", mediante el cual un insecto que regresa a la colmena esparce el pesticida entre la cría. [161]

En mayo de 2003, la Dirección General de Alimentación del Ministerio de Agricultura de Francia determinó que un caso de mortalidad masiva de abejas observado en el sur de Francia estaba relacionado con una toxicidad aguda por fipronil. La toxicidad estaba vinculada a un tratamiento defectuoso de las semillas, que generaba polvo. En febrero de 2003, el ministerio decidió suspender temporalmente la venta de productos fitosanitarios de BASF que contenían fipronil en Francia, incluida la marca "Regent". [162]

En 2010, el fipronil fue culpado por la propagación de CCD entre las abejas, en un estudio de la Asociación de Actas para el Fondo de Coordinación Técnica en Francia, que encontró que incluso en dosis muy bajas no letales, este pesticida perjudicaba la capacidad de localizar la colmena, lo que resultaba en una gran cantidad de abejas recolectoras perdidas con cada expedición de búsqueda de polen, aunque no se hizo mención de ninguno de los otros síntomas de CCD; [163] otros estudios, sin embargo, no han demostrado ningún efecto agudo del fipronil en las abejas melíferas. [164]

Panal de abejas con huevos y larvas. Se han quitado las paredes de las celdas. Las larvas (zánganos) tienen unos 3 o 4 días de vida.

Fungicidas

En 2013, los investigadores recogieron polen de colmenas y se lo dieron a abejas sanas. El polen contenía un promedio de nueve pesticidas y fungicidas diferentes. Además, los investigadores descubrieron que las abejas que comían polen con fungicidas tenían tres veces más probabilidades de ser infectadas por parásitos. Su estudio muestra que los fungicidas, que se pensaba que eran inofensivos para las abejas, en realidad pueden desempeñar un papel importante en la CCD. Su investigación también mostró que las prácticas de pulverización podrían tener que revisarse porque las abejas muestreadas por los autores no se alimentaban de cultivos, sino casi exclusivamente de malezas y flores silvestres, lo que sugiere que las abejas están más expuestas a los pesticidas de lo que se pensaba. [165]

Dennis vanEngelsdorp , entomólogo de la Universidad de Maryland, ha dicho que "los fungicidas, que no esperábamos que dañaran a los insectos, parecen tener un efecto subletal en la salud de las abejas". Continuó afirmando que esto es importante porque los fungicidas no están muy regulados. [108]

Antibióticos y acaricidas

La mayoría de los apicultores afectados por la CCD informan que utilizan antibióticos y acaricidas en sus colonias, aunque la falta de uniformidad en cuanto a qué productos químicos en particular utilizan [3] hace improbable que se trate de un solo producto químico. Sin embargo, es posible que no se hayan realizado pruebas de todos los productos químicos en uso para determinar sus posibles efectos sobre las abejas melíferas y, por lo tanto, podrían contribuir potencialmente al fenómeno de la CCD. [2] [166]

Antibióticos

Un estudio de la Universidad de Texas en Austin descubrió que los antibióticos de uso común en la apicultura para prevenir enfermedades reducen los niveles microbianos intestinales de las abejas, [167] haciéndolas más susceptibles a las enfermedades. [168] Una aparición generalizada de infecciones virales dentro de una colmena puede provocar el colapso de la colonia. Los investigadores afirman que, aunque los antibióticos son necesarios, los apicultores deben tener cuidado al determinar la cantidad y la duración del uso. [167] Una aparición generalizada de infecciones virales dentro de una colmena puede provocar el colapso de la colonia.

Acaricidas

Los apicultores utilizan acaricidas para eliminar las infestaciones de Varroa en las colonias ; sin embargo, el tratamiento puede provocar niveles más altos de infecciones virales en las colonias. Las dosis altas de tratamiento o el uso de acaricidas durante un período prolongado pueden provocar inmunosupresión en las abejas melíferas, haciéndolas más susceptibles a los virus. [169]

Una investigación de 2008 realizada por científicos de la Universidad Estatal de Pensilvania encontró altos niveles de los acaricidas fluvalinato y cumafos en muestras de cera de colmenas, así como niveles más bajos de otros 70 pesticidas. [45] Los niveles elevados del organofosforado cumafos en la cera se han asociado con una menor supervivencia de las reinas en desarrollo. [45] Investigadores de la Universidad Estatal de Washington , bajo la dirección del entomólogo Steve Sheppard, confirmaron en 2009 altos niveles de residuos de pesticidas en la cera de las colmenas y encontraron una asociación entre ellos y una reducción significativa de la longevidad de las abejas. [118] Una gran encuesta de 2010 de colonias sanas y afectadas por CCD también reveló niveles elevados de pesticidas en la cera y el polen, pero las cantidades de pesticidas fueron similares tanto en las colmenas en mal estado como en las sanas. [17]

Cambio climático

Se sabe que los cambios ambientales tienen un efecto sobre el desarrollo de las abejas. Se ha demostrado que el aumento de la temperatura y los niveles de precipitación inducidos por el cambio climático reducen en un 30% la probabilidad de que una colonia de abejas sobreviva en una sola generación, así como la cantidad de nuevas colonias de abejas que se establecen. [170] Las precipitaciones extremas y la falta de ellas pueden limitar la capacidad de las abejas para buscar alimento, lo que reduce su número y su salud. [171]

Traslado de abejas de primavera desde Carolina del Sur a Maine para la polinización de arándanos

Alquiler de abejas y apicultura migratoria

Desde que el apicultor estadounidense Nephi Miller comenzó a trasladar sus colmenas a diferentes zonas del país durante el invierno de 1908, la apicultura migratoria se ha generalizado en Estados Unidos. El alquiler de abejas para la polinización es un elemento crucial de la agricultura estadounidense, que no podría producir ni de lejos sus niveles actuales con solo polinizadores nativos. [172] Los apicultores estadounidenses ganan colectivamente mucho más alquilando sus abejas para la polinización que con la producción de miel. [ cita requerida ]

A los investigadores les preocupa que el transporte de las colonias en camiones por todo el país para polinizar los cultivos, donde se mezclan con otras abejas de todas partes, contribuya a la propagación de virus y ácaros entre las colonias. Además, algunos consideran que este movimiento y reasentamiento continuos suponen una tensión y una perturbación para toda la colmena, lo que posiblemente la haga menos resistente a todo tipo de trastornos sistémicos. [173] Además de la preocupación que rodea a los virus y ácaros en el transporte de abejas por todo el país, el estrés que experimentan las abejas durante el transporte es un posible mecanismo implicado en el trastorno de colapso de las colonias. [174]

Cría comercial selectiva y pérdida de diversidad genética en la apicultura industrial

La mayor parte de la atención que se ha prestado a la CCD se ha centrado en los factores ambientales. La CCD es una condición que se reconoce como de mayor impacto en las regiones de uso "industrial" o agrícola de las colonias de abejas criadas comercialmente. La cría natural y la reproducción en colonias de abejas silvestres es un proceso complejo y altamente selectivo, que conduce a una composición genética diversa en grandes poblaciones de abejas dentro de la colonia, [175] que podría no reproducirse en colonias criadas comercialmente. [ cita requerida ] [ se necesita más explicación ]

Desnutrición

En 2007, uno de los patrones informados por el Grupo de Estudio de CCD en la Universidad Estatal de Pensilvania fue que todos los productores en una encuesta preliminar notaron un período de "estrés extraordinario" que afectaba a las colonias en cuestión antes de su muerte, que generalmente involucraba mala nutrición y/o sequía. [3] Este fue el único factor que todos los casos de CCD tenían en común en el informe; en consecuencia, parecía haber al menos alguna posibilidad significativa de que el fenómeno estuviera correlacionado con el estrés nutricional que puede no manifestarse en colonias saludables y bien nutridas. Esto fue similar a los hallazgos de otra encuesta independiente realizada en 2007 en la que las operaciones de apicultura de pequeña escala (hasta 500 colonias) en varios estados informaron su creencia de que la desnutrición y/o las colonias débiles eran el factor responsable de la muerte de sus abejas en más del 50% de los casos, independientemente de si se creía que las pérdidas se debían a CCD o no. [54]

Algunos investigadores han atribuido el síndrome a la práctica de alimentar con jarabe de maíz con alto contenido de fructosa (JMAF) para complementar las reservas de invierno. La variabilidad del JMAF puede ser relevante para las aparentes inconsistencias de los resultados. Un escritor europeo ha sugerido una posible conexión con el JMAF producido a partir de maíz modificado genéticamente . [176] Al menos un investigador ha declarado, sin embargo, que si este fuera el único factor involucrado, esto debería haber llevado a la aparición exclusiva de CCD en colonias de invernada alimentadas con JMAF, pero muchos informes de CCD habían ocurrido en otros contextos con apicultores que no habían usado JMAF. [177]

Otros investigadores han especulado que el trastorno de colapso de colonias es principalmente un problema de alimentar a las abejas con una dieta de monocultivo cuando deberían recibir alimentos de una variedad de fuentes/plantas. En invierno, a estas abejas se les da una única fuente de alimento como jarabe de maíz (alto en fructosa u otro), azúcar y sustituto de polen. En verano, solo pueden polinizar un solo cultivo (por ejemplo, almendras, cerezas o manzanas). [178] Por lo tanto, la dieta de monocultivo se atribuye al alquiler de abejas y la cría de abejas migratorias. Si bien se afirma que las dietas de polen único son muy inferiores a las dietas de polen mixto, hay algunos pólenes, sin embargo, que son aceptables para que las abejas melíferas se introduzcan exclusivamente a ellos, incluido el trébol dulce y la mostaza . [179]

Pupas de zánganos de abejas en celdas abiertas a ambos lados de un panal. Los zánganos del lado derecho son unos días mayores y están más desarrollados.

Un estudio publicado en 2010 descubrió que las abejas alimentadas con polen de una variedad de especies de plantas diferentes mostraban signos de tener un sistema inmunológico más saludable que las que comían polen de una sola especie. Las abejas alimentadas con polen de cinco especies tenían niveles más altos de glucosa oxidasa que las abejas alimentadas con polen de una especie, incluso si el polen tenía un mayor contenido de proteínas. Los autores plantearon la hipótesis de que la CCD puede estar relacionada con una pérdida de diversidad vegetal. [180] Los investigadores encontraron que una dieta adecuada sí conduce a una población saludable de abejas melíferas. "Los autores recomendaron una dieta que contenga 1000 ppm de potasio, 500 ppm de calcio, 300 ppm de magnesio y 50 ppm de sodio, zinc, manganeso, hierro y cobre". [179] Un estudio de 2014 descubrió que las abejas alimentadas con jarabe de maíz con alto contenido de fructosa o azúcar muestran una regulación negativa en varios genes relacionados con el metabolismo de las proteínas y la reducción de la oxidación en comparación con las alimentadas con miel con un contenido de proteínas similarmente bajo. [181]

Un estudio de 2013 concluyó que el ácido p -cumárico , que normalmente está presente en la miel, ayuda a las abejas a desintoxicar ciertos pesticidas. Por lo tanto, su ausencia en los nutrientes artificiales que se les suministran a las abejas puede contribuir a la CCD. [182]

Radiación electromagnética

A pesar de los considerables debates en Internet y en los medios de comunicación, casi no se han publicado estudios cuidadosos en la literatura científica revisada por pares sobre los efectos de la exposición a campos electromagnéticos en las abejas. [183] ​​[184] Uno de los pocos estudios revisados ​​por pares se publicó en 1981 y encontró que incluso con potencias de radiación de microondas mucho más altas que las utilizadas en la comunicación, las abejas no se vieron afectadas significativamente. [185]

Un estudio sobre los efectos no térmicos de la radiofrecuencia (RF) en las abejas melíferas ( Apis mellifera carnica ) informó que no hubo cambios en el comportamiento debido a la exposición a RF de las estaciones base de teléfonos inalámbricos DECT que operan a 1.880-1.900  MHz . [186] Un estudio posterior estableció que el campo electromagnético (CEM) de corto alcance puede reducir la capacidad de las abejas para regresar a su colmena. [187] En el curso de su estudio, la mitad de sus colonias se descompusieron, incluidas algunas colmenas de control que no tenían estaciones base DECT integradas. En abril de 2007, las noticias de este estudio aparecieron en varios medios de comunicación, comenzando con un artículo en The Independent , que afirmaba que el tema del estudio incluía teléfonos móviles y los había relacionado con CCD. [188] Aunque los teléfonos celulares fueron implicados en ese momento por otros informes de los medios, no fueron cubiertos en el estudio citado. Los investigadores involucrados han declarado desde entonces que su investigación no incluyó hallazgos sobre teléfonos celulares ni su relación con el CCD, e indicaron que el artículo de The Independent había malinterpretado sus resultados y creado "una historia de terror". [183] ​​[184]

Una revisión de 919 estudios científicos revisados ​​por pares que investigaban los efectos de los campos electromagnéticos en la vida silvestre, los seres humanos y las plantas incluyó 7 estudios que involucraban abejas melíferas; 6 de los cuales informaron efectos negativos de la exposición a la radiación de los campos electromagnéticos, pero ninguno demostró un vínculo específico con la CCD. [189] En 2004 se realizó un estudio exploratorio sobre los efectos no térmicos de la exposición electromagnética y el aprendizaje. Los investigadores no encontraron ningún cambio en el comportamiento debido a la exposición a RF de la estación base DECT que operaba a 1880-1900 MHz. [186]

Las abejas pueden detectar campos magnéticos estáticos débiles o de baja frecuencia, que utilizan como una de las diversas señales para orientarse. Sin embargo, no se ha establecido ningún mecanismo por el cual la energía de radiofrecuencia débil pueda afectar el comportamiento de los insectos, aparte de efectos de calentamiento menores. [190]

Cultivos modificados genéticamente

Los cultivos transgénicos no se consideran una causa de CCD. En 2008, un metaanálisis [191] de 25 estudios independientes que evaluaban los efectos de las proteínas Cry de Bt en la supervivencia (mortalidad) de las abejas melíferas mostró que las proteínas Bt utilizadas en cultivos transgénicos comercializados para controlar plagas de lepidópteros y coleópteros no afectaban negativamente la supervivencia de las larvas o los adultos de las abejas melíferas. Además, las larvas consumían solo un pequeño porcentaje de su proteína proveniente del polen, y también había una falta de correlación geográfica entre las ubicaciones de los cultivos transgénicos y las regiones donde se producía CCD. [192]

Gestión

Apicultor manejando abejas

A partir del 1 de marzo de 2007 , el Consorcio de Investigación y Extensión Apícola del Atlántico Medio (MAAREC) ofreció las siguientes recomendaciones provisionales para los apicultores que noten los síntomas de CCD: [95] [ verificación fallida ]

  1. No combine colonias colapsantes con colonias fuertes.
  2. Cuando se encuentre una colonia colapsada, guarde el equipo en un lugar donde pueda utilizar medidas preventivas para garantizar que las abejas no tengan acceso a él.
  3. Si alimenta a sus abejas con jarabe de azúcar, utilice Fumagilina .
  4. Si está experimentando un colapso de colonias y ve una infección secundaria, como la loque europea , trate las colonias con oxitetraciclina , no con tilosina .

Otro remedio propuesto para los agricultores de cultivos polinizados es simplemente cambiar el uso de apicultores por el uso de abejas nativas, como abejorros y abejas albañiles . [193] [194] Se puede ayudar a las abejas nativas a establecerse proporcionándoles lugares adecuados para anidar y algunos cultivos adicionales que las abejas puedan usar para alimentarse (por ejemplo, cuando la temporada de polinización de los cultivos comerciales en la granja haya terminado). [195] [196]

Un apicultor británico desarrolló con éxito una cepa de abejas resistentes a los ácaros varroa. [197] [198] [199] Las abejas rusas también resisten las infestaciones de ácaros varroa , pero aún son susceptibles a otros factores asociados con el trastorno de colapso de colonias y tienen rasgos perjudiciales que limitan su relevancia en la apicultura comercial. [ cita requerida ]

En el Reino Unido, en marzo de 2009 se creó una base de datos nacional sobre abejas para controlar el colapso de las colonias como resultado de una reducción del 15% en la población de abejas que se había producido en los dos años anteriores. [200] En particular, el registro, financiado por el Departamento de Medio Ambiente, Alimentación y Asuntos Rurales y administrado por la Unidad Nacional de Abejas , se utilizará para controlar las tendencias sanitarias y ayudar a establecer si la industria de la miel está amenazada por el supuesto trastorno del colapso de las colonias. Se ha invitado a participar a los 20.000 apicultores británicos. En octubre de 2010, David Aston, de la Asociación Británica de Apicultores, afirmó: "Aún no creemos que la CCD sea una causa de las pérdidas de colonias en el Reino Unido, sin embargo, seguimos experimentando pérdidas de colonias, muchas de las cuales, si no la mayoría, se pueden explicar. El enfoque que se está adoptando en la apicultura del Reino Unido es aumentar el perfil de la gestión integrada de la salud de las abejas, en otras palabras, identificar y tratar de eliminar los factores que reducen el estado de salud de una colonia. Esto incorpora el aumento del nivel de habilidades de los apicultores mediante la formación y la educación, la sensibilización sobre la destrucción del hábitat y su efecto en la disponibilidad de forraje (néctar y polen) y, por supuesto, la investigación sobre la incidencia y distribución de enfermedades y afecciones en el Reino Unido junto con más investigación y desarrollo aplicados para proporcionar soluciones". [59] [61]

Impacto económico y ecológico

Las abejas melíferas no son nativas de las Américas , por lo tanto, su necesidad como polinizadores en los EE. UU. y otras regiones del hemisferio occidental se limita a usos estrictamente agrícolas y ornamentales, ya que ninguna planta nativa requiere la polinización de las abejas melíferas, excepto cuando se concentra en situaciones de monocultivo , donde la necesidad de polinización es tan grande en el momento de la floración que los polinizadores deben concentrarse más allá de la capacidad de las abejas nativas (con la tecnología actual). [ cita requerida ]

El fenómeno es particularmente importante para cultivos como el cultivo de almendras en California, donde las abejas melíferas son el polinizador predominante y el valor de la cosecha en 2011 fue de $3.6 mil millones. [201] En 2000, se estimó que el valor total de la cosecha estadounidense que dependía totalmente de la polinización de las abejas melíferas superó los $15 mil millones. [202] La producción de almendras de California aumentó de 370 millones de libras en 1995 a un récord de 2500 millones de libras en 2019, con un aumento de más del 30% solo en la última década. [203] Debido a una demanda tan alta de polinizadores, el costo de alquilar abejas melíferas ha aumentado significativamente, y la industria de almendras de California alquila aproximadamente 1,6  millones de colonias de abejas melíferas durante la primavera para polinizar su cosecha. [204] En todo el mundo, las abejas melíferas producen aproximadamente $200 mil millones en servicios de polinización. [2]

Son responsables de la polinización de aproximadamente un tercio de las especies de cultivos de los Estados Unidos, incluyendo especies como almendras, duraznos , manzanas, peras, cerezas , frambuesas , moras , arándanos , sandías , melones , pepinos y fresas . Muchas, pero no todas, de estas plantas pueden ser (y a menudo son) polinizadas por otros insectos en los EE. UU., incluyendo otros tipos de abejas (por ejemplo, abejas de calabaza en cucurbitáceas [205] ), pero típicamente no a escala comercial. Mientras que algunos agricultores de algunos tipos de cultivos nativos traen abejas melíferas para ayudar a polinizar, ninguno las necesita específicamente, y cuando las abejas melíferas están ausentes de una región, existe la presunción de que los polinizadores nativos pueden reclamar el nicho, estando típicamente mejor adaptados para servir a esas plantas (asumiendo que las plantas normalmente ocurren en esa área específica). [ cita requerida ]

Sin embargo, aunque en términos individuales muchas otras especies son más eficientes en la polinización, en el 30% de los cultivos donde se utilizan abejas melíferas, la mayoría de los polinizadores nativos no se pueden utilizar en masa con tanta facilidad o eficacia como las abejas melíferas; en muchos casos, ni siquiera visitan las plantas. Las colmenas se pueden trasladar de un cultivo a otro según sea necesario, y las abejas visitarán muchas plantas en gran número, compensando mediante la polinización por saturación lo que les falta en eficiencia. Por lo tanto, la viabilidad comercial de estos cultivos está fuertemente ligada a la industria apícola . En China , la polinización manual de los huertos de manzanos requiere mucha mano de obra, consume mucho tiempo y es costosa. [206] [207]

En las regiones del Viejo Mundo donde son autóctonas, las abejas melíferas ( Apis mellifera ) se encuentran entre los polinizadores más importantes, vitales para mantener los hábitats naturales allí además de su valor para las sociedades humanas (para mantener los recursos alimentarios). [208] Donde las poblaciones de abejas melíferas disminuyen, también hay una disminución en las poblaciones de plantas. [209] En la agricultura, algunas plantas dependen completamente de las abejas melíferas para polinizarlas para producir frutos, mientras que otras plantas solo dependen de las abejas melíferas para mejorar su capacidad de producir frutos mejores y más saludables. Las abejas melíferas también ayudan a las plantas a reducir el tiempo entre la floración y el cuajado de los frutos, lo que reduce el riesgo de factores dañinos como plagas, enfermedades, productos químicos, el clima, etc. [208] Las plantas especialistas que requieren abejas melíferas correrán más riesgo si las abejas melíferas disminuyen, mientras que las plantas generalistas que utilizan otros animales como polinizadores (o polinizan por el viento o se autopolinizan) sufrirán menos porque tienen otras fuentes de polinización. [208]

Dicho esto, las abejas melíferas realizan algún nivel de polinización de casi el 75% de todas las especies de plantas utilizadas directamente para la alimentación humana en todo el mundo. [208] [210] La pérdida catastrófica de abejas melíferas podría tener un impacto significativo; por lo tanto, se estima que se perderían siete de los 60 principales cultivos agrícolas de la economía de América del Norte, y esto es solo para una región del mundo. Las granjas que tienen sistemas intensivos (alta densidad de cultivos) se verán más afectadas en comparación con los sistemas no intensivos (pequeños jardines locales que dependen de las abejas silvestres) debido a la dependencia de las abejas melíferas. Este tipo de granjas tienen una gran demanda de servicios de polinización de abejas melíferas, que solo en los EE. UU. cuesta $ 1.25 mil millones anuales. [210] Sin embargo, este costo se compensa, ya que las abejas melíferas como polinizadores generan entre 22.8 y 57 mil millones de euros a nivel mundial. [209]

En los medios

Véase también

Referencias

  1. ^ "Trastorno de colapso de colonias". US EPA . 29 de agosto de 2013 . Consultado el 18 de septiembre de 2019 .
  2. ^ abcde Oldroyd, Benjamin P. (2007). "¿Qué está matando a las abejas estadounidenses?". PLOS Biology . 5 (6). e168. doi : 10.1371/journal.pbio.0050168 . PMC 1892840 . PMID  17564497. 
  3. ^ abcdefgh Dennis vanEngelsdorp; Diana Cox-Foster; Maryann Frazier; Nancy Ostiguy; Jerry Hayes (5 de enero de 2007). "Informe preliminar sobre el trastorno de colapso de colonias" (PDF) . Consorcio de Investigación y Extensión Apícola del Atlántico Medio (MAAREC) – Grupo de trabajo sobre el trastorno de colapso de colonias. pág. 22. Archivado desde el original (PDF) el 25 de septiembre de 2015. Consultado el 24 de abril de 2007 .
  4. ^ van Engelsdorp, Dennis (3 de agosto de 2009). "Trastorno de colapso de colonias: un estudio descriptivo". PLOS ONE . ​​4 (8). e6481. Bibcode :2009PLoSO...4.6481V. doi : 10.1371/journal.pone.0006481 . PMC 2715894 . PMID  19649264. 
  5. ^ Dupont, Gaëlle (29 de agosto de 2007). "Las abejas malades del hombre". Le Monde (en francés) . Consultado el 23 de marzo de 2018 .
  6. ^ Debilitamiento, colapso y mortalidad de las colonias de abejas; noviembre de 2008 – Actualizado en abril de 2009 anses.fr
  7. ^ "Actas de la Asamblea de Irlanda del Norte". 8 de junio de 2009. Consultado el 22 de junio de 2010 en Theyworkforyou.com.
  8. ^ "La disminución de las abejas melíferas es ahora un fenómeno global, según las Naciones Unidas". Independent.co.uk . 10 de marzo de 2011.
  9. ^ "Trastornos de las colonias de abejas a nivel mundial y otras amenazas para los insectos polinizadores" (PDF) . Archivado desde el original (PDF) el 26 de septiembre de 2014.
  10. ^ "Colonias de abejas: la población mundial en aumento". Estadísticas internacionales . Oficina Federal de Estadística de Alemania . 2 de marzo de 2023 . Consultado el 2 de abril de 2024 . La FAO estimó que el número de colonias de abejas en todo el mundo rondaba los 101,6 millones en 2021. En comparación con 1990, esto correspondió a un aumento del 47%
  11. ^ Spotlight: Proteger a los polinizadores Archivado el 8 de julio de 2013 en Wayback Machine . Fao.org. Consultado el 12 de abril de 2014.
  12. ^ Wines, Michael (28 de marzo de 2013). «Una misteriosa enfermedad mata a más abejas y aumenta la preocupación en las granjas». The New York Times . Consultado el 31 de marzo de 2013 .
  13. ^ abc Aizen, Marcelo A.; Harder, Lawrence D. (9 de junio de 2009). "La población mundial de abejas domesticadas crece más lentamente que la demanda agrícola de polinización" (PDF) . Current Biology . 19 (11): 915–918. Bibcode :2009CBio...19..915A. doi : 10.1016/j.cub.2009.03.071 . PMID  19427214. S2CID  12353259 . Consultado el 10 de septiembre de 2020 .
  14. ^ Ciesla, William M. (2002). Productos forestales no madereros de árboles latifolios de zonas templadas. Roma: Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación . ISBN 92-5-104855-X.
  15. ^ "Volumen de producción de miel natural a nivel mundial de 2010 a 2018 (en miles de toneladas métricas)". Statista . 24 de abril de 2020 . Consultado el 10 de septiembre de 2020 .
  16. ^ Segal, David; Jazbec, Ciril (19 de agosto de 2023). "Los apicultores que no quieren que compres más abejas". The New York Times . Consultado el 3 de noviembre de 2023 .
  17. ^ abcdefg Comité Directivo del CCD (junio de 2010). "Colony Collapse Disorder Progress Report" (PDF) . Departamento de Agricultura de los Estados Unidos . Consultado el 9 de junio de 2014 .
  18. ^ "Múltiples causas del colapso de las colonias: informe". 3 News NZ . 3 de mayo de 2013. Archivado desde el original el 29 de octubre de 2013 . Consultado el 3 de mayo de 2013 .
  19. ^ ab Cepero, Almudena; Ravoet, Jorgen; Gómez-Moracho, Tamara; Bernal, José Luis; Del Nozal, María J.; Bartolomé, Carolina; Maside, Xulio; Meana, Aránzazu; González-Porto, Amelia V.; de Graaf, Dirk C.; Martín-Hernández, Raquel; Higes, Mariano (15 de septiembre de 2014). "Cribado holístico de colonias de abejas melíferas en colapso en España: un estudio de caso". Notas de investigación de BMC . 7 : 649. doi : 10.1186/1756-0500-7-649 . ISSN  1756-0500. PMC 4180541 . PMID  25223634. 
  20. ^ "Los apicultores estabilizan la población de abejas estadounidenses después de que casi la mitad de las colonias murieran el año pasado". PBS . 22 de junio de 2023.
  21. ^ Robyn M. Underwood; Dennis van Engelsdorp. "Trastorno de colapso de colonias: ¿hemos visto esto antes?". The Pennsylvania State University, Departamento de Entomología . Consultado el 2 de mayo de 2010 .
  22. ^ Benjamin Lester (7 de marzo de 2007). «El misterio de las abejas moribundas». Cosmos . Archivado desde el original el 24 de marzo de 2008.
  23. ^ https://nature.berkeley.edu/garbelottoat/wp-content/uploads/vanengelsdorp2009.pdf [ URL desnuda PDF ]
  24. ^ Neumann, Pedro; Carreck, Norman L. (2010). "Pérdidas de colonias de abejas" (PDF) . Revista de investigaciones apícolas . 49 (1): 1–6. Código Bib : 2010JApiR..49....1N. doi :10.3896/IBRA.1.49.1.01. S2CID  84512885.Icono de acceso abierto
  25. ^ "¿SE RESUELVE EL MISTERIO DE LA ENFERMEDAD DE LAS ABEJAS?: DESCUBRIMIENTO EN LA UNIVERSIDAD DE ABERDEEN". The Manchester Guardian (1901–1959) . 1920. pág. 8. ProQuest  476426126. Consultado el 1 de febrero de 2022 .
  26. ^ Anónimo (1918). "Strange Behavior". American Bee Journal . 58 : 353 . Consultado el 23 de julio de 2012 .
  27. ^ Anónimo (1919). "Las abejas abandonan la colmena". American Bee Journal . 59 : 385.
  28. ^ Mraz, Charles (1965). "La enfermedad misteriosa". Gleanings in Bee Culture . 93 : 422–24.
  29. ^ Mraz, Charles (1977). "Enfermedades que desaparecen en México". Gleanings in Bee Culture . 105 : 198.
  30. ^ Oertel, E. (1965). "Muchas colonias de abejas han muerto por causas desconocidas". American Bee Journal . 105 : 48–49.
  31. ^ "Los apicultores estabilizan la población de abejas estadounidenses después de que casi la mitad de las colonias murieran el año pasado". PBS . 22 de junio de 2023.
  32. ^ "La disminución de las abejas silvestres es 'catastrófica'". BBC News . 23 de abril de 2008.
  33. ^ abcd Johnson, Renée (7 de enero de 2010). «Honey Bee Colony Collapse Disorder» (PDF) . Servicio de Investigación del Congreso . Consultado el 24 de mayo de 2012 .
  34. ^ USDA (2014). "Una encuesta anual muestra mejores resultados para los polinizadores, pero las pérdidas siguen siendo significativas, Comunicado n.º 0088.14". USDA . Consultado el 21 de agosto de 2015 .
  35. ^ "Estados Unidos crea un grupo de trabajo para combatir la pérdida de abejas". BBC News . 20 de junio de 2014 . Consultado el 21 de junio de 2014 .
  36. ^ ab Reiley, Laura. "El invierno pasado se registraron las mayores pérdidas de colonias de abejas registradas". The Washington Post . Consultado el 1 de diciembre de 2019 .
  37. ^ "Asistencia de emergencia para ganado, abejas y peces de granja (ELAP)". temp_FSA_02_Landing_InteriorPages . Consultado el 1 de diciembre de 2019 .
  38. ^ US EPA, OCSPP (3 de septiembre de 2013). «Acciones de la EPA para proteger a los polinizadores». US EPA . Consultado el 1 de diciembre de 2019 .
  39. ^ "Los apicultores estabilizan la población de abejas estadounidenses después de que casi la mitad de las colonias murieran el año pasado". PBS . 22 de junio de 2023.
  40. ^ Van Dam, Andrew (29 de marzo de 2024). "Espera, ¿Estados Unidos tiene de repente una cantidad récord de abejas?" . Consultado el 4 de mayo de 2024 .
  41. ^ ab "Colony Collapse Disorder". pollinator.cals.cornell.edu . Pollinator Network @ Cornell . Consultado el 10 de diciembre de 2018 .
  42. ^ US EPA (29 de agosto de 2013). «Colony Collapse Disorder». US EPA . Consultado el 10 de diciembre de 2018 .
  43. ^ "Trastorno de colapso de colonias". sfyl.ifas.ufl.edu . Extensión UF/IFAS . Consultado el 10 de diciembre de 2018 .
  44. ^ "Discusión sobre el fenómeno del colapso de las colonias". Consejo Canadiense de la Miel. 27 de enero de 2007. Archivado desde el original el 29 de julio de 2007.
  45. ^ abcdefg vanEngelsdorp, Dennis; Evans, Jay D.; Saegerman, Claude; Mullin, Chris; Haubruge, Eric; Nguyen, Bach Kim; Frazier, Maryann; Frazier, Jim; Cox-Foster, Diana; Chen, Yanping; Underwood, Robyn; Tarpy, David R.; Pettis, Jeffery S. (3 de agosto de 2009). "Trastorno de colapso de colonias: un estudio descriptivo". PLOS ONE . ​​4 (8): e6481. Bibcode :2009PLoSO...4.6481V. doi : 10.1371/journal.pone.0006481 . PMC 2715894 . PMID  19649264. 
  46. ^ vanEngelsdorp, Dennis; Meixner, Marina Doris (enero de 2010). "Una revisión histórica de las poblaciones de abejas melíferas gestionadas en Europa y Estados Unidos y los factores que pueden afectarlas". Journal of Invertebrate Pathology . 103 : S80–S95. Bibcode :2010JInvP.103S..80V. doi :10.1016/j.jip.2009.06.011. PMID  19909973.
  47. ^ abc vanEngelsdorp, Dennis; Hayes, Jerry; Underwood, Robyn M; Pettis, Jeffery S (enero de 2010). "Un estudio sobre las pérdidas de colonias de abejas melíferas en los Estados Unidos, otoño de 2008 a primavera de 2009". Revista de investigación apícola . 49 (1): 7–14. Bibcode :2010JApiR..49....7V. doi : 10.3896/IBRA.1.49.1.03 . S2CID  86029370.
  48. ^ abc Dainat, Benjamin; vanEngelsdorp, Dennis; Neumann, Peter (febrero de 2012). "Trastorno de colapso de colonias en Europa". Informes de microbiología medioambiental . 4 (1): 123–25. Bibcode :2012EnvMR...4..123D. doi :10.1111/j.1758-2229.2011.00312.x. PMID  23757238.
  49. ^ "El trastorno de colapso de colonias (CCD) y la edad de las abejas afectan la fisiopatología de las abejas melíferas". ResearchGate . Consultado el 6 de mayo de 2019 .
  50. ^ abc Johnson, RM; Evans, JD; Robinson, GE; Berenbaum, MR (24 de agosto de 2009). "Cambios en la abundancia de transcripción relacionados con el trastorno de colapso de colonias en abejas melíferas (Apis mellifera)". Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 106 (35): 14790–95. Bibcode :2009PNAS..10614790J. doi : 10.1073/pnas.0906970106 . PMC 2736458 . PMID  19706391. 
  51. ^ Kong, Qiongman; Stockinger, Michael P.; Chang, Yueming; Tashiro, Hirofumi; Lin, Chien-liang Glenn (agosto de 2008). "La presencia de secuencias de ARNr en ARN poliadenilado y sus funciones potenciales". Revista de biotecnología . 3 (8): 1041–46. doi :10.1002/biot.200800122. PMID  18683164. S2CID  27571129.
  52. ^ abcde Vanengelsdorp, Dennis; Hayes, Jerry; Underwood, Robyn M.; Pettis, Jeffery (2008). "Un estudio sobre las pérdidas de colonias de abejas melíferas en los EE. UU., desde el otoño de 2007 hasta la primavera de 2008". PLOS ONE . ​​3 (12): e4071. Bibcode :2008PLoSO...3.4071V. doi : 10.1371/journal.pone.0004071 . PMC 2606032 . PMID  19115015. 
  53. ^ Sahba, Amy (29 de marzo de 2007). "Las misteriosas muertes de las abejas". CNN Money . Consultado el 4 de abril de 2007 .
  54. ^ abcde van Engelsdorp, D.; Underwood, R.; Caron, D.; Hayes, J. Jr. (2007). "Una estimación de las pérdidas de colonias gestionadas en el invierno de 2006-2007: un informe encargado por los Inspectores de Apiarios de Estados Unidos". American Bee Journal .[ Se necesita cita completa ]
  55. ^ "A pesar de la elevada tasa de pérdidas desde 2006, el número de colonias de abejas melíferas en Estados Unidos se mantiene estable". Servicio de Investigación Económica. www.ers.usda.gov . Departamento de Agricultura de los Estados Unidos. Archivado desde el original el 4 de agosto de 2019. Consultado el 29 de enero de 2019 .
  56. ^ "Efectos económicos y respuestas a los cambios en la salud de las abejas melíferas" (PDF) . Servicio de Investigación Económica. Departamento de Agricultura de los Estados Unidos . Consultado el 29 de enero de 2019 .
  57. ^ "Colonias de abejas melíferas" (PDF) . USDA . Consultado el 29 de enero de 2019 .
  58. ^ Van Dam, Andrew (29 de marzo de 2024). «Análisis | Esperen, ¿tiene Estados Unidos de repente un número récord de abejas?». Washington Post . Consultado el 1 de abril de 2024 .
  59. ^ ab "¿Por qué se están muriendo las abejas en Europa?". BBC News . 20 de noviembre de 2008.
  60. ^ abcd Benjamin, Alison (2 de mayo de 2010). "Temores por los cultivos: las cifras impactantes de Estados Unidos muestran la magnitud de la catástrofe de las abejas". The Guardian . Londres.
  61. ^ ab Douglas, Ian (8 de octubre de 2010). "Estudio descubre causas del trastorno de colapso de colonias en abejas". The Daily Telegraph . Londres.
  62. ^ Paul Mga (20 de agosto de 2007). "La mort des abeilles conoció la planète en peligro". Les Échos (en francés).
  63. ^ "Immer weniger Imker - Deutschen Bienen geht es gut" (en alemán). N-TV. 11 de mayo de 2007.
  64. ^ "Hiver fatal pour la moitié des colonies d'abeilles en Suisse" (en francés). Radio Télévision Suisse. 22 de mayo de 2012 . Consultado el 22 de mayo de 2012 .
  65. ^ Liu, Zhiguang; Chen, Chao; Niu, Qingsheng; Qi, Wenzhong; Yuan, Chunying; Su, Songkun; Liu, Shidong; Zhang, Yingsheng; Zhang, Xuewen; Ji, Ting; Dai, Rongguo; Zhang, Zhongyin; Wang, Shunhai; Gao, Fuchao; Guo, Haikun; Lv, Liping; Ding, Guiling; Shi, Wei (5 de agosto de 2016). "Resultados de la encuesta sobre pérdidas de colonias de abejas ( Apis mellifera ) en China (2010-2013)". Revista de investigaciones apícolas . 55 (1): 29–37. Código Bib : 2016JApiR..55...29L. doi :10.1080/00218839.2016.1193375. S2CID  89081470.
  66. ^ McDonnell, Tim (9 de julio de 2015). "He aquí por qué se están muriendo todas las abejas". Mother Jones . Consultado el 8 de febrero de 2017 .
  67. ^ Williams, Geoffrey R.; Tarpy, David R.; Vanengelsdorp, Dennis; Chauzat, Marie-Pierre; Cox-Foster, Diana L.; Delaplane, Keith S.; Neumann, Peter; Pettis, Jeffery S.; Rogers, Richard EL; Shutler, Dave (2010). "Trastorno de colapso de colonias en contexto". BioEssays . 32 (10): 845–46. doi :10.1002/bies.201000075. PMC 3034041 . PMID  20730842. 
  68. ^ Le Conte, Yves; Ellis, Marion; Ritter, Wolfgang (12 de abril de 2010). "Ácaros Varroa y salud de las abejas melíferas: ¿puede Varroa explicar parte de las pérdidas de colonias?" (PDF) . Apidologie . 41 (3): 353–63. doi : 10.1051/apido/2010017 . S2CID  7708607.Icono de acceso abierto
  69. ^ Becher, Matthias A.; Osborne, Juliet L.; Thorbek, Pernille; Kennedy, Peter J.; Grimm, Volker (2013). "Hacia un enfoque de sistemas para comprender el declive de las abejas: un balance y síntesis de los modelos existentes". Journal of Applied Ecology . 50 (4): 868–80. doi :10.1111/1365-2664.12112. PMC 3810709 . PMID  24223431. 
  70. ^ ab van der Sluijs, Jeroen P; Simon-Delso, Noa; Goulson, Dave; Máxima, Laura; Bonmatin, Jean-Marc; Belzunces, Luc P (septiembre de 2013). "Neonicotinoides, trastornos de las abejas y sostenibilidad de los servicios de polinizadores". Opinión Actual en Sostenibilidad Ambiental . 5 (3–4): 293–305. Código Bib : 2013COES....5..293V. doi : 10.1016/j.cosust.2013.05.007 .
  71. ^ USDA (17 de octubre de 2012). Informe de la Conferencia Nacional de Partes Interesadas en la Salud de las Abejas Melíferas Comité Directivo de la Conferencia Nacional de Partes Interesadas en la Salud de las Abejas Melíferas (PDF) (Informe). Archivado desde el original (PDF) el 20 de mayo de 2014 . Consultado el 4 de junio de 2014 .
  72. ^ Genersch, Elke (2010). "Patología de las abejas melíferas: amenazas actuales para las abejas melíferas y la apicultura" (PDF) . Appl Microbiol Biotechnol . 87 (1): 87–97. doi :10.1007/s00253-010-2573-8. PMID  20401479. S2CID  859133. Archivado desde el original (PDF) el 7 de junio de 2014 . Consultado el 28 de mayo de 2014 .
  73. ^ Smith, Kristine M.; Loh, Elizabeth H.; Rostal, Melinda K.; Zambrana-Torrelio, Carlos M.; Mendiola, Luciana; Daszak, Peter (2013). "Patógenos, plagas y economía: impulsores de la disminución y pérdida de colonias de abejas melíferas". EcoHealth . 10 (4): 434–45. doi :10.1007/s10393-013-0870-2. PMID  24496582. S2CID  1297723.
  74. ^ ab Woody, Todd (24 de julio de 2013). "Los científicos descubren qué está matando a las abejas y es peor de lo que se pensaba". Quartz .
  75. ^ "Plan de acción para combatir el trastorno de colapso de colonias" (PDF) . USDA . 20 de junio de 2007.
  76. ^ "CCD Steering Committee, Colony Collapse Disorder Progress Report (US Department of Agriculture, Washington, DC, 2009)" (PDF) . Archivado desde el original (PDF) el 18 de julio de 2011. Consultado el 22 de junio de 2010 .
  77. ^ Ratnieks, FLW; Carreck, NL (2010). "¿Claridad sobre el colapso de las abejas melíferas?". Science . 327 (5962): 152–53. Bibcode :2010Sci...327..152R. doi :10.1126/science.1185563. PMID  20056879. S2CID  206524895.
  78. ^ Dennis vanEngelsdorp, ¿Por qué se están muriendo las abejas? Archivado el 22 de febrero de 2014 en Wayback Machine , The Real News Network , 4 de agosto de 2013
  79. ^ Dennis vanEngelsdorp, Dejen de vender plantas que dañan a las abejas Archivado el 16 de febrero de 2014 en Wayback Machine , The Real News Network , 14 de febrero de 2014
  80. ^ ab Goulson, Dave; Nicholls, Elizabeth; Botías, Cristina; Rotheray, Ellen L. (26 de febrero de 2015). "Disminución de las abejas impulsada por el estrés combinado de parásitos, pesticidas y falta de flores" (PDF) . Science . 347 (6229): 1255957. doi :10.1126/science.1255957. PMID  25721506. S2CID  206558985.
  81. ^ ab "¿Qué hay detrás de la disminución de las abejas y el colapso de las colonias? La ciencia más reciente sobre el estrés causado por parásitos, pesticidas y pérdida de hábitat".
  82. ^ "Trastorno de colapso de colonias". Fruit Times . 26 (1). 23 de enero de 2007.
  83. ^ ab "Los ácaros suprimen la inmunidad de las abejas y abren la puerta a virus y bacterias". ScienceDaily .
  84. ^ por JR Minkel (7 de septiembre de 2007). "Misteriosa desaparición de abejas vinculada a un virus raro". Noticias científicas. Scientific American . Consultado el 7 de septiembre de 2007 .
  85. ^ Jennifer Welsh (7 de junio de 2012). "Ácaros y virus se unen para acabar con las colmenas". livescience.com . Consultado el 24 de enero de 2023 .
  86. ^ Guzmán-Novoa, Ernesto; Eccles, Leslie; Calvete, Yireli; Mcgowan, Janine; Kelly, Paul G.; Correa-Benítez, Adriana (8 de enero de 2010). "Varroa destructor es el principal culpable de la muerte y la reducción de las poblaciones de colonias de abejas melíferas (Apis mellifera) que han pasado el invierno en Ontario, Canadá" (PDF) . Apidología . 41 (4): 443–50. doi :10.1051/apido/2009076. S2CID  10898654.
  87. ^ Jamie Ellis (16 de abril de 2007). «Colony Collapse Disorder (CCD) in Honey Bees» (Trastorno de colapso de colonias en abejas melíferas). Universidad de Florida. Archivado desde el original el 18 de enero de 2009.
  88. ^ Xie, Xianbing; Huang, Zachary Y.; Zeng, Zhijiang (15 de junio de 2016). "¿Por qué los ácaros Varroa prefieren a las abejas nodrizas?". Scientific Reports . 6 (1): 28228. Bibcode :2016NatSR...628228X. doi :10.1038/srep28228. PMC 4908398 . PMID  27302644. 
  89. ^ Nick Kilvert (30 de enero de 2020). "Los científicos modifican la bacteria intestinal de las abejas para combatir el ácaro Varroa, causante del colapso de las colonias, y el virus de las alas deformadas". ABC Science.
  90. ^ Andrew C. Refkin (7 de septiembre de 2007). "Virus es visto como sospechoso de la muerte de las abejas". The New York Times . Consultado el 7 de septiembre de 2007 .
  91. ^ "Estudio genómico revela causa plausible del trastorno de colapso de colonias". ScienceDaily . 25 de agosto de 2009 . Consultado el 24 de enero de 2023 .
  92. ^ Higes, M; Martin, R; Meana, A (2006). " Nosema ceranae , un nuevo parásito microsporidio en abejas melíferas en Europa". Journal of Invertebrate Pathology . 92 (2): 93–95. Bibcode :2006JInvP..92...93H. doi :10.1016/j.jip.2006.02.005. PMID  16574143.
  93. ^ Un parásito asiático mata abejas occidentales – Científico [usurpado] , Planet Ark, ESPAÑA: 19 de julio de 2007
  94. Maria Mancilla, Les abeilles sont-elles en train de disparaître?, Rue 89 , 29 de agosto de 2007 (en francés) .
  95. ^ por Dennis vanEngelsdorp, M. Frazier; D. Caron (1 de marzo de 2007). "Recomendaciones provisionales para colmenas que experimentan CCD" (PDF) . Consorcio de Investigación y Extensión Apícola del Atlántico Medio .
  96. ^ Higes, Mariano; Martín-Hernández, Raquel; Garrido-Bailón, Encarna; González-Porto, Amelia V.; García-Palencia, Pilar; Meana, Aranzazu; Del Nozal, María J.; Mayo, R.; Bernal, José L. (2009). "Colapso de colonia de abejas por Nosema ceranae en apiarios profesionales". Informes de Microbiología Ambiental . 1 (2): 110–13. Código Bib : 2009EnvMR...1..110H. doi :10.1111/j.1758-2229.2009.00014.x. PMID  23765741.
  97. ^ "¿Cura para el colapso de las colonias de abejas?". ScienceDaily . Consultado el 24 de enero de 2023 .
  98. ^ "Microbiología: ¿Se ha curado el colapso de colonias?". Nature . 458 (7241): 949. 2009. Bibcode :2009Natur.458T.949.. doi : 10.1038/458949d .
  99. ^ Wolfgang Ritter. "Nosema ceranae – Asiatischer Nosema-Erreger festgestellt – neu verbreitet oder erst jetzt entdeckt?" (en alemán). Universidad Albert-Ludwigs de Friburgo .
  100. ^ Ritter, Wolfgang. "Nosema ceranae – Vector de la enfermedad de Nosema asiática confirmado – ¿es una nueva infestación o recién descubierta?". MorayBeeKeepers . Traducido por McArthur, Eric. Archivado desde el original el 14 de febrero de 2007.
  101. ^ Sabin Russell (26 de abril de 2007). "Un científico de la UCSF rastrea a un sospechoso de la muerte de abejas". San Francisco Chronicle .
  102. ^ Jia-Rui Chong; Thomas H. Maugh II (26 de abril de 2007). "Los expertos pueden haber descubierto lo que molesta a las abejas". Los Angeles Times . Consultado el 31 de diciembre de 2010 .
  103. ^ Seth Borenstein (2 de mayo de 2007). "La muerte de abejas amenaza el suministro de alimentos", Associated Press (2/5/2007)". Associated Press. Archivado desde el original el 5 de mayo de 2007. Consultado el 7 de mayo de 2007 .
  104. ^ Chapon, L., MD Ellis y AL Szalanski. 2009. " Ácaros traqueales y de la nosema en la región central norte: estudio de 2008". Actas de la Conferencia de investigación sobre abejas de Estados Unidos. American Bee Journal 149: 585–86.
  105. ^ "Genética de poblaciones y distribución de N. ceranae en los Estados Unidos, Laboratorio de Genética de Insectos de la Universidad de Arkansas". Comp.uark.edu. Archivado desde el original el 18 de enero de 2018. Consultado el 22 de junio de 2010 .
  106. ^ Szalanski, AL, J. Whitaker y P. Cappy. 2010. "Diagnóstico molecular de Nosema ceranae y N. apis en abejas melíferas de Nueva York". Actas de la Conferencia de Investigación de las Abejas de Estados Unidos. American Bee Journal 150: 508
  107. ^ Pettis, Jeffery S.; Johnson, Josephine; Dively, Galen (febrero de 2012). "La exposición a pesticidas en las abejas melíferas produce un aumento de los niveles del patógeno intestinal Nosema" (PDF) . Naturwissenschaften . 99 (2): 153–58. Bibcode :2012NW.....99..153P. doi :10.1007/s00114-011-0881-1. PMC 3264871 . PMID  22246149 . Consultado el 27 de marzo de 2013 . 
  108. ^ ab Benjamin, A.; Holpuch, A.; Spencer, R. (2013). "Buzzfeeds: Los efectos del trastorno de colapso de colonias y otras noticias sobre las abejas". The Guardian . Consultado el 21 de agosto de 2015 .
  109. ^ Leal, Walter S.; Bromenshenk, Jerry J.; Henderson, Colin B.; Wick, Charles H.; Stanford, Michael F.; Zulich, Alan W.; Jabbour, Rabih E.; Deshpande, Samir V.; McCubbin, Patrick E.; Welch, PM; Williams, T; Firth, DR; Skowronski, E; Lehmann, MM; Bilimoria, SL; Gress, J; Wanner, KW; Cramer Jr, RA (2010). Leal, Walter S. (ed.). "Iridovirus y microsporidios vinculados a la disminución de colonias de abejas melíferas". PLOS ONE . ​​5 (10): e13181. Bibcode :2010PLoSO...513181B. doi : 10.1371/journal.pone.0013181 . PMC 2950847 . Número de modelo:  PMID20949138. 
  110. ^ Johnson, Kirk (6 de octubre de 2010). "El ejército y los entomólogos encuentran un asesino de abejas". The New York Times .
  111. ^ Drew Armstrong (7 de octubre de 2010). "La enfermedad que mata a las abejas puede ser un ataque combinado, dicen los investigadores". BusinessWeek . Archivado desde el original el 9 de octubre de 2010. Consultado el 21 de noviembre de 2010 .
  112. ^ Kirk Johnson (6 de octubre de 2010). "Científicos y soldados resuelven un misterio sobre las abejas". The New York Times . Consultado el 21 de noviembre de 2010 .
  113. ^ Eban, Katherine (8 de octubre de 2010). "Lo que un científico no le dijo al New York Times sobre su estudio sobre las muertes de las abejas". CNN Money . Consultado el 21 de noviembre de 2010 .
  114. ^ Foster, LJ (marzo de 2011). "Interpretación de los datos que sustentan el vínculo entre el trastorno del colapso de colonias (CCD) y un virus iridiscente de invertebrados". Molecular & Cellular Proteomics . 10 (3): M110.006387. doi : 10.1074/mcp.M110.006387 . PMC 3047166 . PMID  21364086. 
  115. ^ Knudsen, Giselle; Chalkley, Robert (14 de junio de 2011). "El efecto de utilizar una base de datos de proteínas inapropiada para el análisis de datos proteómicos". PLOS ONE . ​​6 (6): e20873. Bibcode :2011PLoSO...620873K. doi : 10.1371/journal.pone.0020873 . PMC 3114852 . PMID  21695130. 
  116. ^ Desneux, Nicolas; Decourtye, Axel; Delpuech, Jean-Marie (enero de 2007). "Los efectos subletales de los pesticidas en los artrópodos beneficiosos". Revista anual de entomología . 52 (1): 81–106. doi :10.1146/annurev.ento.52.110405.091440. PMID  16842032.
  117. ^ Chmiel, JA; Daisley, BA; Pitek, AP; Thompson, GJ; Reid, G (2020). "Comprensión de los efectos de la exposición subletal a pesticidas en las abejas melíferas: un papel de los probióticos como mediadores del estrés ambiental". Frontiers in Ecology and Evolution . 8 : 22. doi : 10.3389/fevo.2020.00022 .
  118. ^ ab "Los científicos desentrañan las múltiples causas del desorden en las colonias de abejas". Environment News Service . 2009. Archivado desde el original el 2 de agosto de 2009 . Consultado el 20 de enero de 2011 .
  119. ^ Johnson, Reed (2010). "Pesticidas y toxicidad de las abejas melíferas – EE. UU." (PDF) . Apidologie . 41 (3): 312–31. doi :10.1051/apido/2010018. S2CID  12927448.
  120. ^ ab GE Budge; D. Garthwaite; A. Crowe; ND Boatman; KS Delaplane; MA Brown; HH Thygesen; S. Pietravalle (20 de agosto de 2015). "Evidencia de los costos de polinización y los beneficios agrícolas de los recubrimientos de semillas con neonicotinoides en la colza". Scientific Reports . 5 : 12574. Bibcode :2015NatSR...512574B. doi :10.1038/srep12574. PMC 4535276 . PMID  26270806. 
  121. ^ Carreck Norman L (2014). "La dosis hace el veneno: ¿se han sobreestimado en estudios de laboratorio las tasas de exposición de las abejas a los insecticidas neonicotinoides que son "realistas en el campo"?" (PDF) . Journal of Apicultural Research . 53 (5): 607–614. Bibcode :2014JApiR..53..607C. doi :10.3896/IBRA.1.53.5.08. S2CID  15038464.
  122. ^ "La UE prohibirá por completo los insecticidas neonicotinoides para proteger a las abejas". Reuters . 27 de abril de 2018 . Consultado el 29 de abril de 2018 .
  123. ^ Naidu, Jennis (11 de octubre de 2019). "El paraquat y el pesticida imidacloprid se prohibirán a partir de enero de 2020". Fiji Sun . Consultado el 23 de julio de 2021 .
  124. ^ "Las muertes de abejas en 2012 son una alarma sobre la enfermedad". The New York Times . 29 de marzo de 2013 . Consultado el 22 de julio de 2021 .
  125. ^ Krupke, Christian H.; Hunt, Greg J.; Eitzer, Brian D.; Andino, Gladys; Given, Krispn; Smagghe, Guy (3 de enero de 2012). "Varias rutas de exposición a pesticidas para las abejas que viven cerca de campos agrícolas". PLOS ONE . ​​7 (1): e29268. Bibcode :2012PLoSO...729268K. doi : 10.1371/journal.pone.0029268 . PMC 3250423 . PMID  22235278. 
  126. ^ ab Whitehorn, Penelope R.; O'Connor, Stephanie; Wackers, Felix L.; Goulson, Dave (29 de marzo de 2012). "El pesticida neonicotinoide reduce el crecimiento de las colonias de abejorros y la producción de reinas". Sciencexpress . 336 (6079): 351–52. Bibcode :2012Sci...336..351W. doi : 10.1126/science.1215025 . PMID  22461500. S2CID  2738787.
  127. ^ Kelland, Kate (29 de marzo de 2012). «Estudios muestran cómo los pesticidas hacen que las abejas se pierdan». Reuters . Consultado el 24 de mayo de 2012 .
  128. ^ Henry, M.; Beguin, M.; Requier, F.; Rollin, O.; Odoux, J.-F.; Aupinel, P.; Aptel, J.; Tchamitchian, S.; Decourtye, A. (2012). "Un pesticida común disminuye el éxito de búsqueda de alimento y la supervivencia de las abejas melíferas" (PDF) . Science . 336 (6079): 348–50. Bibcode :2012Sci...336..348H. doi :10.1126/science.1215039. PMID  22461498. S2CID  41186355.
  129. ^ Bortolotti, L.; Monanari, R.; Marcelino, J.; Porrini, P. (2003). "Efectos de dosis subletales de imidacloprid en la tasa de retorno a casa y la actividad de búsqueda de alimento de las abejas melíferas" (PDF) . Boletín de Insectología . 56 (1): 63–67.
  130. ^ Schneider, Christof W.; Grünewald, B.; Fuchs, S. (11 de enero de 2012). Chaline, Nicolas (ed.). "Rastreo RFID de los efectos subletales de dos insecticidas neonicotinoides en el comportamiento de búsqueda de alimento de Apis mellifera". PLOS ONE . ​​7 (1): e30023. Bibcode :2012PLoSO...730023S. doi : 10.1371/journal.pone.0030023 . PMC 3256199 . PMID  22253863. 
  131. ^ Palmer, Mary J.; Moffat, Christopher; Saranzewa, Nastja; Harvey, Jenni; Wright, Geraldine A.; Connolly, Christopher N. (27 de marzo de 2013). "Los pesticidas colinérgicos provocan la inactivación neuronal del cuerpo del hongo en las abejas". Nature Communications . 4 (3): 1634. Bibcode :2013NatCo...4.1634P. doi :10.1038/ncomms2648. PMC 3621900 . PMID  23535655. 
  132. ^ Williamson, Sally M.; Geraldine A. Wright (7 de febrero de 2013). "La exposición a múltiples pesticidas colinérgicos afecta el aprendizaje y la memoria olfativa en las abejas". Journal of Experimental Biology . 216 (10): 1799–1807. doi :10.1242/jeb.083931. PMC 3641805 . PMID  23393272. 
  133. ^ Thompson H. (2003). "Efectos de los pesticidas en el comportamiento de las abejas: su potencial para su uso en la evaluación de riesgos". Ecotoxicología . 12 (1/4): 317–30. Bibcode :2003Ecotx..12..317T. doi :10.1023/A:1022575315413. PMID  12739878. S2CID  11446612.
  134. ^ Lu, Chensheng; Warchol, Kenneth M.; Callahan, Richard A. (2012). "Replicación in situ del trastorno de colapso de colonias de abejas melíferas" (PDF) . Boletín de Insectología . 65 (1): 99–106.
  135. ^ "Pesticide linked to bee colony collapse" (Los pesticidas están relacionados con el colapso de las colonias de abejas). Harvard Gazette . 5 de abril de 2012. Consultado el 24 de mayo de 2012 .
  136. ^ Bonmatin JM, Marchand PA, Charvet R, Moineau I, Bengsch ER, Colin ME (29 de junio de 2005). "Cuantificación de la absorción de imidacloprid en cultivos de maíz". J Agric Food Chem . 53 (13): 5336–41. doi :10.1021/jf0479362. PMID  15969515. S2CID  37987577.
  137. ^ James E. Cresswell (enero de 2011). "Un metaanálisis de experimentos que prueban los efectos de un insecticida neonicotinoide (imidacloprid) en las abejas melíferas". Ecotoxicología . 20 (1): 149–57. Bibcode :2011Ecotx..20..149C. doi :10.1007/s10646-010-0566-0. PMID  21080222. S2CID  12510461.
  138. ^ Blacquière, Tjeerd; Smagghe, Guy; van Gestel, Cornelis AM; Mommaerts, Veerle (18 de febrero de 2012). "Neonicotinoides en abejas: una revisión sobre concentraciones, efectos secundarios y evaluación de riesgos". Ecotoxicología . 21 (4): 973–92. Bibcode :2012Ecotx..21..973B. doi :10.1007/s10646-012-0863-x. PMC 3338325 . PMID  22350105. 
  139. ^ ab Tapparo, Andrea; Marton, Daniele; Giorio, Chiara; Zanella, Alessandro; Soldà, Lidia; Marzaro, Matteo; Vivan, Linda; Girolami, Vincenzo (31 de enero de 2012). "Evaluación de la exposición ambiental de las abejas a material particulado que contiene insecticidas neonicotinoides procedentes de semillas recubiertas de maíz" (PDF) . Environmental Science and Technology . 46 (5): 2592–99. Bibcode :2012EnST...46.2592T. CiteSeerX 10.1.1.454.6772 . doi :10.1021/es2035152. PMID  22292570. Archivado desde el original (PDF) el 6 de octubre de 2014 . Recuperado el 27 de marzo de 2013 . 
  140. ^ Krupke, Christian H.; Hunt, Greg J.; Eitzer, Brian D.; Andino, Gladys; Given, Krispn (3 de enero de 2012). Smagghe, Guy (ed.). "Varias rutas de exposición a pesticidas para las abejas que viven cerca de campos agrícolas". PLOS ONE . ​​7 (1): e29268. Bibcode :2012PLoSO...729268K. doi : 10.1371/journal.pone.0029268 . PMC 3250423 . PMID  22235278. 
  141. ^ Coco McPherson (26 de agosto de 2015). "Los pesticidas matan a las abejas: un estudio muestra lo que 'todo el mundo sospechaba'". Rolling Stone . Consultado el 21 de febrero de 2016 .
  142. ^ "Traicionado y vendido - Monitoreo de abejas alemán - Walter Haefeker, Deutscher Berufs- und Erwerbsimkerbund". 12 de agosto de 2000 . Consultado el 26 de abril de 2007 .
  143. ^ "Schadet Imidacloprid den Bienen - von Eric Zeissloff" (en alemán). 2001 . Consultado el 26 de abril de 2007 .
  144. ^ "Gaucho - ein Risiko, Studie: Mitschuld des Bayer-Pestizids für Bienensterben (Neues Deutschland)" (en alemán). 23 de noviembre de 2003 . Consultado el 26 de abril de 2007 .
  145. ^ "Imidaclopride utilisé en enrobage de semences (Gaucho®) et problems des abeilles - Rapport final - 18 de septiembre de 2003" (PDF) (en francés). 18 de septiembre de 2003. Archivado desde el original (PDF) el 30 de noviembre de 2006 . Consultado el 26 de abril de 2007 .
  146. ^ "Francia: un informe gubernamental afirma que el pesticida GAUCHO de BAYER es responsable de la muerte de las abejas. La coalición contra los peligros de Bayer pide su prohibición". Diciembre de 2003. Consultado el 26 de abril de 2007 .
  147. ^ "Millones de abejas muertas: Gaucho de Bayer acusado". 26 de noviembre de 2003. Consultado el 26 de abril de 2007 .
  148. ^ Nueva regulación de los plaguicidas. PBS . Archivado el 12 de diciembre de 2012 en Wayback Machine .
  149. ^ "El Estado advierte un pequeño aumento en el uso de pesticidas". westernfarmpress.com . Archivado desde el original el 20 de noviembre de 2008.
  150. ^ "Informe sobre el uso de pesticidas". ca.gov .
  151. ^ Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (2013). «Conclusión sobre la revisión por pares de la evaluación del riesgo de plaguicidas para las abejas en relación con la sustancia activa clotianidina». EFSA Journal . 11 (1): 3066. doi :10.2903/j.efsa.2013.3066.
  152. ^ Warner, Bernhard (19 de febrero de 2013). "Para revivir las abejas, Europa propone una prohibición de los pesticidas". BusinessWeek . Bloomberg. Archivado desde el original el 22 de febrero de 2013 . Consultado el 6 de marzo de 2013 .
  153. Charlotte McDonald-Gibson (29 de abril de 2013). «'Victoria para las abejas' cuando la Unión Europea prohíbe los pesticidas neonicotinoides a los que se culpa de destruir la población de abejas». The Independent . Consultado el 1 de mayo de 2013 .
  154. ^ McGrath, Peter F. (30 de marzo de 2014). "La política se encuentra con la ciencia: el caso de los insecticidas neonicotinoides en Europa". Encuestas y perspectivas que integran el medio ambiente y la sociedad . 7 (1).
  155. ^ "A/CONF.151/26 (Vol. I) Informe de la Conferencia de las Naciones Unidas sobre el Medio Ambiente y el Desarrollo". un.org .
  156. ^ Wozniacka, Gosia (21 de marzo de 2013). "Los apicultores demandan a la EPA para prohibir los pesticidas y proteger a las abejas". Associated Press . Consultado el 22 de agosto de 2013 .
  157. ^ Boyle, Alan (2 de mayo de 2013). "Los pesticidas no son el mayor factor en la muerte de las abejas, según la EPA y el USDA". NBC News . Archivado desde el original el 23 de enero de 2014. Consultado el 22 de agosto de 2013 .
  158. ^ "Texto de la Ley para Salvar a los Polinizadores de Estados Unidos de 2013". GovTrack . 16 de julio de 2013 . Consultado el 6 de octubre de 2014 .
  159. ^ "Blumenauer anuncia legislación para proteger a los polinizadores y prevenir la muerte masiva de abejas" (PDF) . Blumenauer.house.gov . Cámara de Representantes de los Estados Unidos . Archivado desde el original (PDF) el 18 de septiembre de 2014 . Consultado el 6 de octubre de 2014 .
  160. ^ https://www.congress.gov/bill/114th-congress/house-bill/1284 Ley para salvar a los polinizadores de Estados Unidos (HR 1284)
  161. ^ Sackmann, P; Rabinovich, M; Corley, JC (2001). "Eliminación exitosa de avispas amarillas alemanas (Hymenoptera: Vespidae) mediante cebos tóxicos". Journal of Economic Entomology . 94 (4): 811–16. doi :10.1603/0022-0493-94.4.811. PMID  11561837. S2CID  44836981.
  162. ^ Elise Kissling; BASF SE (2003). "Declaración de BASF sobre la suspensión temporal de las ventas de productos fitosanitarios que contienen fipronil en Francia".
  163. ^ Lima, P (junio de 2010). "Abelhas com microchip" (en portugues). GloboRural. Archivado desde el original el 12 de enero de 2010 . Consultado el 20 de agosto de 2017 .
  164. ^ Carpentier, Patrice; Faucon, Jean-Paul; Clément, Marie-Claude; Cougoule, Nicolas; Chauzat, Marie-Pierre (enero de 2009). «No hay mortalidades agudas en colonias de abejas melíferas (Apis mellifera) tras la exposición a cultivos de girasol». Entomologie Faunistique – Entomología faunística . Archivado desde el original el 3 de octubre de 2011. Consultado el 27 de junio de 2010 .
  165. ^ Jeffery S. Pettis; Elinor M. Lichtenberg; Michael Andree; Jennie Stitzinger; Robyn Rose; Dennis van Engelsdorp (2013). "La polinización de los cultivos expone a las abejas melíferas a pesticidas que alteran su susceptibilidad al patógeno intestinal Nosema ceranae". PLOS ONE . ​​8 (7): e70182. Bibcode :2013PLoSO...870182P. doi : 10.1371/journal.pone.0070182 . PMC 3722151 . PMID  23894612. 
  166. ^ Hawthorne, David J.; Dively, Galen P.; Smagghe, Guy (2 de noviembre de 2011). Smagghe, Guy (ed.). "¿Matarlos con amabilidad? Los medicamentos para la colmena pueden inhibir los transportadores de eflujo de xenobióticos y poner en peligro a las abejas melíferas". PLOS ONE . ​​6 (11): e26796. Bibcode :2011PLoSO...626796H. doi : 10.1371/journal.pone.0026796 . PMC 3206626 . PMID  22073195. 
  167. ^ ab Raymann, Kasie; Shaffer, Zack; Moran, Nancy A. (2017). "La exposición a antibióticos altera la microbiota intestinal y eleva la mortalidad en las abejas melíferas". PLOS Biology . 15 (3): e2001861. doi : 10.1371/journal.pbio.2001861 . PMC 5349420 . PMID  28291793. 
  168. ^ Daisley, Brendan A.; Chmiel, John A.; Pitek, Andrew P.; Thompson, Graham J.; Reid, Gregor (diciembre de 2020). "Microbios faltantes en las abejas: cómo la disminución sistemática de simbiontes clave erosiona la inmunidad". Tendencias en microbiología . 28 (12): 1010–1021. doi :10.1016/j.tim.2020.06.006. PMID  32680791. S2CID  220630113.
  169. ^ Francis, Roy M.; Nielsen, Steen L.; Kryger, Per; Martin, Stephen J. (19 de marzo de 2013). "Interacción entre el virus Varroa y el colapso de las colonias de abejas melíferas". PLOS ONE . ​​8 (3): e57540. Bibcode :2013PLoSO...857540F. doi : 10.1371/journal.pone.0057540 . PMC 3602523 . PMID  23526946. 
  170. ^ "El cambio climático está matando a los abejorros, según un estudio". www.cbsnews.com . 6 de febrero de 2020 . Consultado el 20 de enero de 2023 .
  171. ^ Kerlin, Katherine E. (14 de octubre de 2022). "El cambio climático está aumentando la presión sobre las abejas". UC Davis . Consultado el 20 de enero de 2023 .
  172. ^ Berenbaum, Prof. May R. (29 de marzo de 2007). "Colony Collapse Disorder and Pollinator Decline". Presentación ante el Subcomité de Horticultura y Agricultura Orgánica, Cámara de Representantes de los Estados Unidos . The National Academies. Archivado desde el original el 3 de diciembre de 2013. Consultado el 22 de octubre de 2007 ., específicamente, "Cerca de 100 especies de cultivos en los EE. UU. dependen en algún grado de los servicios de polinización proporcionados por esta especie; colectivamente, estos cultivos representan aproximadamente 1/3 de la dieta estadounidense... Aunque los economistas difieren en el cálculo del valor exacto en dólares de la polinización de las abejas para la agricultura estadounidense, prácticamente todas las estimaciones están en el rango de miles de millones de dólares".
  173. ^ Alexi Barrionuevo (27 de febrero de 2007). "Las abejas, que el viento se llevó, ponen en peligro los cultivos y a los productores". The New York Times .
  174. ^ "Trastorno de colapso de colonias". 29 de agosto de 2013.
  175. ^ "Niveles de poliandria y relaciones genéticas intracoloniales en Apis koschevnikovi". Asociación Internacional de Investigación de las Abejas. 21 de abril de 2010. Archivado desde el original el 1 de abril de 2012. Consultado el 24 de mayo de 2012 .
  176. ^ Petra Steinberger (12 de marzo de 2007). "Das spurlose Sterben". Süddeutsche Zeitung (en alemán) . Consultado el 31 de diciembre de 2010 .
  177. ^ Bromenshenk, Jerry (14 de febrero de 2007). "JMAF y CCD". Archivos BEE-L (archivo LSoft) . Archivado desde el original el 18 de marzo de 2019. Consultado el 18 de marzo de 2019. Nuestras encuestas, ... indican que el JMAF NO es, en muchos casos, un factor. Puede contribuir (como otro factor estresante), pero tenemos apicultores que nunca han alimentado a sus abejas con JMAF con el problema del CCD. Tenemos abejas que tenían grandes reservas de miel y polen natural, poblaciones de abejas FUERTES, y las abejas se desplomaron con el CCD. Y alimentar a las abejas con sacarosa no necesariamente protege a las abejas del CCD.
  178. ^ Pickert, Kate (12 de marzo de 2009). «Postal de Hughson». Time . Archivado desde el original el 15 de marzo de 2009. Consultado el 12 de diciembre de 2009 .
  179. ^ ab Brodschneider, Robert; Crailsheim, Karl (21 de abril de 2010). "Nutrición y salud en las abejas melíferas" (PDF) . Apidologie . 41 (3): 278–94. doi :10.1051/apido/2010012. S2CID  40046635.Icono de acceso abierto
  180. ^ La disminución de las abejas está relacionada con la pérdida de biodiversidad Richard Black, BBC News, 20 de enero de 2010
  181. ^ Wheeler, MM; Robinson, GE (17 de julio de 2014). "Expresión génica dependiente de la dieta en abejas melíferas: miel frente a sacarosa o jarabe de maíz con alto contenido de fructosa". Scientific Reports . 4 : 5726. Bibcode :2014NatSR...4E5726W. doi :10.1038/srep05726. PMC 4103092 . PMID  25034029. 
  182. ^ Mao W, Schuler MA, Berenbaum MR (2013). "Los componentes de la miel regulan positivamente los genes de desintoxicación e inmunidad en la abeja occidental Apis mellifera". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 110 (29 de abril de 2013): 8842–46. Bibcode :2013PNAS..110.8842M. doi : 10.1073/pnas.1303884110 . PMC 3670375 . PMID  23630255. 
  183. ^ ab Sylvers, Eric (22 de abril de 2007). "Wireless: Case of the missing bees makes a buzz about cellphones" (Inalámbrico: el caso de las abejas desaparecidas genera un gran revuelo en torno a los teléfonos celulares). International Herald Tribune . Archivado desde el original el 3 de febrero de 2009.
  184. ^ ab Johnson, Chloe (22 de abril de 2007). «Investigadores: un estudio citado con frecuencia no se relaciona con el colapso de las colonias de abejas». Foster's Daily Democrat . Archivado desde el original el 12 de agosto de 2020. Consultado el 23 de febrero de 2022 .
  185. ^ Gary, Norman E.; Westerdahl, Becky Brown (1981). "Capacidades de vuelo, orientación y retorno a casa de las abejas tras la exposición a microondas de onda continua de 2,45 GHz". Bioelectromagnetismo . 2 (1): 71–75. doi :10.1002/bem.2250020108. PMID  7284043.
  186. ^ ab Stever, H.; Kuhn, J. (2004). "Cómo la exposición electromagnética puede influir en el proceso de aprendizaje" (PDF) . Modelado de los efectos de la exposición electromagnética en los procesos de aprendizaje – vía www.bienenarchiv.de.
  187. ^ Harst, W.; Kuhn, J.; Stever, H. (2006). "¿Puede la exposición electromagnética provocar un cambio en el comportamiento? Estudio de posibles influencias no térmicas en las abejas melíferas: un enfoque en el marco de la informática educativa" (PDF) . Acta Systemica . 6 (1): 1–6. Archivado desde el original (PDF) el 18 de febrero de 2012.
  188. ^ Lean, Geoffrey; Shawcross, Harriet (15 de abril de 2007). "¿Están los teléfonos móviles acabando con nuestras abejas?". The Independent . Reino Unido . Consultado el 9 de noviembre de 2019 .
  189. ^ Informe sobre el posible impacto de una torre de comunicaciones en la fauna silvestre, aves y abejas (PDF) . Ministerio de Medio Ambiente y Bosques (Informe). Gobierno de la India. 2011. Archivado desde el original (PDF) el 2 de noviembre de 2012.
  190. ^ Kirschvink, Joseph L.; Padmanabha, S.; Boyce, CK; Oglesby, J. (1997). "Medición de la sensibilidad umbral de las abejas a campos magnéticos débiles y de frecuencia extremadamente baja" (PDF) . The Journal of Experimental Biology . 200 (9): 1363–68. doi :10.1242/jeb.200.9.1363. PMID  9319256.
  191. ^ Duan, JJ; Marvier, M; Huesing, J; Dively, G; Huang, ZY. (2008). "Un metaanálisis de los efectos de los cultivos Bt en las abejas melíferas (Hymenoptera: Apidae)". PLOS ONE . ​​3 (1): e1415. Bibcode :2008PLoSO...3.1415D. doi : 10.1371/journal.pone.0001415 . PMC 2169303 . PMID  18183296. 
  192. ^ Lemaux, Peggy G. (2009). "Plantas y alimentos genéticamente modificados: análisis científico de los problemas (parte II)". Revista anual de biología vegetal . 60 : 511–59. doi :10.1146/annurev.arplant.043008.092013. PMID  19400729. S2CID  52866120.
  193. ^ "Polinizadores alternativos: abejas nativas (resumen)". ATTRA . 12 de octubre de 2011. Archivado desde el original el 9 de julio de 2011 . Consultado el 24 de mayo de 2012 .
  194. ^ "Polinizadores alternativos: abejas nativas". Scribd.com. Archivado desde el original el 7 de noviembre de 2012. Consultado el 24 de mayo de 2012 .
  195. ^ "Establecer una población saludable de abejas nativas en su tierra". Conservationinformation.org. Archivado desde el original el 25 de julio de 2011. Consultado el 22 de junio de 2010 .
  196. ^ Madrigal, Alexis (5 de junio de 2009). "Uso de abejas nativas para contrarrestar el trastorno de colapso de colonias". Wired . Consultado el 22 de junio de 2010 .
  197. ^ El apicultor Ron Hoskins cría "abejas indestructibles" en Swindon. Metro.co.uk (24 de agosto de 2010). Consultado el 19 de octubre de 2010.
  198. ^ A+ para un apicultor británico que desarrolla una cepa de abejas resistente a los ácaros. Fast Company (24 de agosto de 2010). Recuperado el 19 de octubre de 2010.
  199. ^ Nueva raza de abejas, clave para combatir el trastorno de colapso de colonias Archivado el 28 de agosto de 2010 en Wayback Machine . TreeHugger. Consultado el 19 de octubre de 2010.
  200. ^ Prince, Rosa (9 de marzo de 2009). "Se creará una base de datos nacional de abejas para controlar el colapso de las colonias". Telegraph.co.uk . Consultado el 20 de agosto de 2017 .
  201. ^ Artz, DR (noviembre de 2013). "La densidad y distribución de los sitios de anidación afectan el éxito reproductivo de Osmia lignaria (Hymenoptera: Megachilidae) y el rendimiento de almendras en un huerto comercial". Conservación y diversidad de insectos . 6 (6): 715–24. doi :10.1111/icad.12026. S2CID  84798030.
  202. ^ Morse, RA; Calderone, NW (2000). "El valor de las abejas melíferas como polinizadores de cultivos estadounidenses en 2000" (PDF) . Universidad de Cornell . Archivado desde el original (PDF) el 15 de agosto de 2012.
  203. ^ "Pronóstico de almendras de California para 2019" (PDF) . Servicio Nacional de Estadísticas Agrícolas del USDA . 10 de mayo de 2019 . Consultado el 9 de noviembre de 2019 .
  204. ^ "Las abejas son esenciales para el éxito de la cosecha de almendras". Almendras de California.
  205. ^ Tepedino, Vincent J. (abril de 1981). "La eficiencia de polinización de la abeja de la calabaza ( Peponapis pruinosa ) y la abeja melífera ( Apis mellifera ) en la calabaza de verano ( Cucurbita pepo )". Revista de la Sociedad Entomológica de Kansas . 54 (2): 359–77. JSTOR  25084168.
  206. ^ Partap, Uma Partap y Tej. Polinización de manzanas en China. 2 de septiembre de 2005
  207. ^ Partap, UMA; TEJ Partap; HE Yonghua (2001). "Fallo de polinización en el cultivo de manzanas y estrategias de gestión de los agricultores en las montañas Hengduan, China". Acta Horticulturae (561): 225–30. doi :10.17660/actahortic.2001.561.32.
  208. ^ abcd Kluser, Stéphane; Neumann, Peter; Chauzat, Marie-Pierre; Pettis, Jeffery S.; Peduzzi, Pascal; Witt, Ron; Fernandez, Norberto; Theuri, Mwangi (2010). Trastornos mundiales de las colonias de abejas melíferas y otras amenazas a los insectos polinizadores (informe). Universidad de Ginebra . Los servicios de polinización son proporcionados tanto por organismos silvestres de vida libre (principalmente abejas, pero también, por nombrar algunos, muchas mariposas, polillas y moscas) como por especies de abejas gestionadas comercialmente. Las abejas son el grupo de polinizadores predominante y económicamente más importante en la mayoría de las regiones geográficas.
  209. ^ ab Potts, Simon; Biesmeijer, Jacobus (junio de 2010). "Disminución global de los polinizadores: tendencias, impactos y factores impulsores". Tendencias en ecología y evolución . 25 (6): 345–53. Bibcode :2010TEcoE..25..345P. CiteSeerX 10.1.1.693.292 . doi :10.1016/j.tree.2010.01.007. PMID  20188434. 
  210. ^ ab Ghazoul, Jaboury (julio de 2005). "¿El bullicio de siempre? Cuestionando la crisis global de la polinización". Tendencias en ecología y evolución . 20 (7): 367–73. doi :10.1016/j.tree.2005.04.026. PMID  16701398.
  211. ^ "El silencio de las abejas (2011)". PBS . 16 de febrero de 2011.
  212. ^ Jamieson, Alastair (30 de septiembre de 2009). "Los pesticidas son los culpables de la desaparición de las abejas". Telegraph.co.uk . Consultado el 20 de agosto de 2017 .
  213. ^ "¿Qué nos dicen las abejas? | La historia". Reina del Sol . Consultado el 24 de mayo de 2012 .
  214. ^ Pierre Terre Production, 2012, visible en YouTube
  215. ^ "Más que miel - sobre la película" . Consultado el 28 de julio de 2013 .
  216. ^ "Trastorno de colapso de colonias: una vida sin abejas". 17 de agosto de 2016. Consultado el 27 de octubre de 2016 .

Lectura adicional