Intercambio de gases

Proceso por el cual los gases se difunden a través de una membrana biológica.

El intercambio de gases es el proceso físico por el cual los gases se mueven pasivamente por difusión a través de una superficie. Por ejemplo, esta superficie puede ser la interfaz aire/agua de una masa de agua, la superficie de una burbuja de gas en un líquido, una membrana permeable a los gases o una membrana biológica que forma el límite entre un organismo y su entorno extracelular.

Intercambio de gases

Los gases se consumen y producen constantemente por reacciones celulares y metabólicas en la mayoría de los seres vivos, por lo que se requiere un sistema eficiente para el intercambio de gases entre, en última instancia, el interior de la(s) célula(s) y el entorno externo. Los organismos pequeños, particularmente unicelulares, como las bacterias y los protozoos , tienen una alta relación área-volumen . En estas criaturas, la membrana de intercambio de gases es típicamente la membrana celular . Algunos organismos multicelulares pequeños, como los platelmintos , también pueden realizar suficiente intercambio de gases a través de la piel o cutícula que rodea sus cuerpos. Sin embargo, en la mayoría de los organismos más grandes, que tienen pequeñas relaciones área-volumen, estructuras especializadas con superficies contorneadas como branquias , alvéolos pulmonares y mesófilos esponjosos proporcionan la gran área necesaria para un intercambio de gases efectivo. Estas superficies contorneadas a veces pueden internalizarse en el cuerpo del organismo. Es el caso de los alvéolos, que forman la superficie interna del pulmón de los mamíferos , el mesófilo esponjoso, que se encuentra en el interior de las hojas de algunas clases de plantas , o las branquias de aquellos moluscos que las poseen, que se encuentran en la cavidad del manto .

En los organismos aeróbicos , el intercambio de gases es particularmente importante para la respiración , que implica la absorción de oxígeno ( O
₂) y liberación de dióxido de carbono ( CO
₂). Por el contrario, en organismos fotosintéticos oxigenados como la mayoría de las plantas terrestres , la absorción de dióxido de carbono y la liberación de oxígeno y vapor de agua son los principales procesos de intercambio de gases que ocurren durante el día. Otros procesos de intercambio de gases son importantes en organismos menos familiares: por ejemplo, el dióxido de carbono, el metano y el hidrógeno se intercambian a través de la membrana celular de las arqueas metanogénicas . En la fijación de nitrógeno por bacterias diazotróficas y la desnitrificación por bacterias heterotróficas (como Paracoccus denitrificans y varias pseudomonas ), ^[1] el gas nitrógeno se intercambia con el medio ambiente, siendo absorbido por el primero y liberado por el segundo, mientras que los gusanos tubícolas gigantes dependen de las bacterias para oxidar el sulfuro de hidrógeno extraído de su entorno de aguas profundas, ^[2] utilizando el oxígeno disuelto en el agua como aceptor de electrones.

La difusión solo se produce con un gradiente de concentración . Los gases fluirán desde una concentración alta a una concentración baja. Una concentración alta de oxígeno en los alvéolos y una concentración baja de oxígeno en los capilares hacen que el oxígeno se desplace hacia los capilares. Una concentración alta de dióxido de carbono en los capilares y una concentración baja de dióxido de carbono en los alvéolos hacen que el dióxido de carbono se desplace hacia los alvéolos.

Principios físicos del intercambio de gases

Difusión y área de superficie

El intercambio de gases se produce como resultado de la difusión a favor de un gradiente de concentración. Las moléculas de gas se mueven desde una región en la que están en alta concentración a otra en la que están en baja concentración. La difusión es un proceso pasivo , lo que significa que no se requiere energía para impulsar el transporte, y sigue la ley de Fick : ^{[ cita requerida ]}

${\displaystyle J=-D{\frac {d\varphi }{dx}}}$

En relación con un sistema biológico típico, donde dos compartimentos ('interior' y 'exterior') están separados por una barrera de membrana, y donde se permite que un gas se difunda espontáneamente a lo largo de su gradiente de concentración: ^{[ cita requerida ]}

• J es el flujo, la cantidad de gas que se difunde por unidad de área de membrana por unidad de tiempo. Tenga en cuenta que esto ya está ajustado para el área de la membrana.
• D es el coeficiente de difusión , que variará de un gas a otro y de una membrana a otra según el tamaño de la molécula de gas en cuestión y la naturaleza de la propia membrana (en particular su viscosidad , temperatura e hidrofobicidad ).
• φ es la concentración del gas.
• x es la posición a lo largo del espesor de la membrana.
• Por lo tanto, d φ /d x es el gradiente de concentración a través de la membrana. Si los dos compartimentos están bien mezclados individualmente, esto se simplifica a la diferencia de concentración del gas entre los compartimentos interior y exterior dividida por el espesor de la membrana.
• El signo negativo indica que la difusión siempre va en la dirección que -con el tiempo- destruirá el gradiente de concentración, es decir, el gas pasa de una concentración alta a una concentración baja hasta que finalmente los compartimentos interior y exterior alcanzan el equilibrio .

Fig. 1. Ley de Fick para la superficie de intercambio de gases.

Los gases primero deben disolverse en un líquido para difundirse a través de una membrana , por lo que todos los sistemas biológicos de intercambio de gases requieren un entorno húmedo. ^[3] En general, cuanto mayor sea el gradiente de concentración a lo largo de la superficie de intercambio de gases, más rápida será la velocidad de difusión a través de ella. Por el contrario, cuanto más delgada sea la superficie de intercambio de gases (para la misma diferencia de concentración), más rápido se difundirán los gases a través de ella. ^[4]

En la ecuación anterior, J es el flujo expresado por unidad de área, por lo que aumentar el área no afectará su valor. Sin embargo, un aumento en el área superficial disponible aumentará la cantidad de gas que puede difundirse en un tiempo determinado. ^[4] Esto se debe a que la cantidad de gas que se difunde por unidad de tiempo (d q /d t ) es el producto de J y el área de la superficie de intercambio de gases, A :

${\displaystyle {\frac {dq}{dt}}=JA}$

Los organismos unicelulares, como las bacterias y las amebas, no tienen superficies especializadas de intercambio de gases, porque pueden aprovechar la gran área superficial que tienen en relación con su volumen. La cantidad de gas que un organismo produce (o requiere) en un tiempo determinado será aproximadamente proporcional al volumen de su citoplasma . El volumen de un organismo unicelular es muy pequeño; por lo tanto, produce (y requiere) una cantidad relativamente pequeña de gas en un tiempo determinado. En comparación con este pequeño volumen, el área superficial de su membrana celular es muy grande y adecuada para sus necesidades de intercambio de gases sin más modificaciones. Sin embargo, a medida que un organismo aumenta de tamaño, su área superficial y volumen no escalan de la misma manera. Consideremos un organismo imaginario que es un cubo de longitud lateral, L . Su volumen aumenta con el cubo ( L ³ ) de su longitud, pero su área superficial externa aumenta solo con el cuadrado ( L ² ) de su longitud. Esto significa que la superficie externa rápidamente se vuelve inadecuada para las necesidades de intercambio de gases en rápido aumento de un mayor volumen de citoplasma. Además, el espesor de la superficie que deben atravesar los gases (d x en la ley de Fick) también puede ser mayor en organismos más grandes: en el caso de un organismo unicelular, una membrana celular típica tiene solo 10 nm de espesor; ^[5] pero en organismos más grandes como los gusanos redondos (Nematoda) la superficie de intercambio equivalente -la cutícula- es sustancialmente más gruesa, 0,5 μm. ^[6]

Interacción con los sistemas circulatorios

Fig. 2. En los diagramas superior e inferior se muestra una comparación entre las operaciones y los efectos de un sistema de intercambio de flujo en paralelo y en contracorriente, respectivamente. En ambos se supone (y se indica) que el rojo tiene un valor más alto (por ejemplo, la temperatura o la presión parcial de un gas) que el azul y que, por lo tanto, la propiedad que se transporta en los canales fluye del rojo al azul. Obsérvese que los canales son contiguos para que se produzca un intercambio efectivo (es decir, no puede haber espacio entre los canales).

En los organismos multicelulares , por lo tanto, se utilizan a menudo órganos respiratorios especializados, como branquias o pulmones, para proporcionar la superficie adicional necesaria para el intercambio de gases con el entorno externo. Sin embargo, las distancias entre el intercambiador de gases y los tejidos más profundos suelen ser demasiado grandes para que la difusión satisfaga los requisitos gaseosos de estos tejidos. Por lo tanto, los intercambiadores de gases suelen estar acoplados a sistemas circulatorios de distribución de gases , que transportan los gases de manera uniforme a todos los tejidos del cuerpo independientemente de su distancia del intercambiador de gases. ^[7]

Algunos organismos multicelulares, como los platelmintos , son relativamente grandes pero muy delgados, lo que permite que la superficie exterior de su cuerpo actúe como una superficie de intercambio de gases sin la necesidad de un órgano especializado de intercambio de gases. Por lo tanto, los platelmintos carecen de branquias o pulmones, y también carecen de un sistema circulatorio. Otros organismos multicelulares, como las esponjas , tienen una gran área de superficie inherente, porque son muy porosas y/o ramificadas. Las esponjas no requieren un sistema circulatorio u órganos especializados de intercambio de gases, porque su estrategia de alimentación implica el bombeo unidireccional de agua a través de sus cuerpos porosos utilizando células de collar flageladas . Por lo tanto, cada célula del cuerpo de la esponja está expuesta a un flujo constante de agua fresca oxigenada. Por lo tanto, pueden confiar en la difusión a través de sus membranas celulares para llevar a cabo el intercambio de gases necesario para la respiración. ^[8]

En los organismos que tienen sistemas circulatorios asociados a sus superficies especializadas de intercambio de gases, se utilizan una gran variedad de sistemas para la interacción entre ambos.

En un sistema de flujo a contracorriente , el aire (o, más habitualmente, el agua que contiene aire disuelto) se extrae en dirección opuesta al flujo de sangre en el intercambiador de gases. Un sistema a contracorriente como este mantiene un gradiente de concentración pronunciado a lo largo de la superficie de intercambio de gases (véase el diagrama inferior de la figura 2). Esta es la situación que se observa en las branquias de los peces y muchas otras criaturas acuáticas . ^[9] El agua ambiental que contiene gas se extrae unidireccionalmente a través de la superficie de intercambio de gases, mientras que el flujo de sangre en los capilares branquiales que se encuentran debajo fluye en dirección opuesta. ^{[9] [10] [11]} Aunque esto teóricamente permite una transferencia casi completa de un gas respiratorio de un lado del intercambiador al otro, en los peces menos del 80% del oxígeno del agua que fluye sobre las branquias se transfiere generalmente a la sangre. ^[9]

Los sistemas alternativos son los sistemas de corriente cruzada que se encuentran en las aves. ^{[12] [13]} y los sistemas de sacos llenos de aire sin salida que se encuentran en los pulmones de los mamíferos. ^{[14] [15]} En un sistema de flujo en paralelo , la sangre y el gas (o el fluido que contiene el gas) se mueven en la misma dirección a través del intercambiador de gases. Esto significa que la magnitud del gradiente es variable a lo largo de la superficie de intercambio de gases, y el intercambio finalmente se detendrá cuando se haya alcanzado un equilibrio (ver el diagrama superior en la Fig. 2). ^[9] No se sabe que los sistemas de intercambio de gases con flujo en paralelo se utilicen en la naturaleza.

Mamíferos

El intercambiador de gases en los mamíferos se internaliza para formar pulmones, como ocurre en la mayoría de los animales terrestres más grandes. ^{[ cita requerida ]} El intercambio de gases ocurre en sacos microscópicos llenos de aire llamados alvéolos , donde una membrana muy delgada (llamada barrera sangre-aire ) separa la sangre en los capilares alveolares (en las paredes de los alvéolos) del aire alveolar en los sacos.

Fig. 3. Un alvéolo (plural: alvéolos, del latín alveus, "pequeña cavidad") es una estructura anatómica que tiene la forma de una cavidad hueca. Se encuentran en el pulmón de los mamíferos. Son afloramientos esféricos de los bronquiolos respiratorios y son los principales sitios de intercambio de gases con la sangre.

Fig. 4. Corte transversal histológico de una pared alveolar que muestra las capas a través de las cuales deben moverse los gases entre el plasma sanguíneo y el aire alveolar. Los objetos de color azul oscuro son los núcleos de las células endoteliales capilares y epiteliales alveolares de tipo I  (o neumocitos de tipo 1  ). Los dos objetos rojos etiquetados como "RBC" son glóbulos rojos en la sangre capilar alveolar.

Membrana de intercambio

La membrana a través de la cual se produce el intercambio de gases en los alvéolos (es decir, la barrera sangre-aire) es extremadamente delgada (en los humanos, en promedio, 2,2 μm de espesor). ^[14] Consiste en las células epiteliales alveolares , sus membranas basales y las células endoteliales de los capilares pulmonares (Fig. 4). ^{[14] [16]} La gran superficie de la membrana proviene del plegamiento de la membrana en aproximadamente 300 millones de alvéolos, con diámetros de aproximadamente 75-300 μm cada uno. Esto proporciona un área de superficie extremadamente grande (aproximadamente 145 m ² ) a través de la cual puede ocurrir el intercambio de gases. ^[14]

Aire alveolar

Fig. 5. Cambios en la composición del aire alveolar durante un ciclo respiratorio normal en reposo. La escala de la izquierda y la línea azul indican las presiones parciales de dióxido de carbono en kPa, mientras que la de la derecha y la línea roja indican las presiones parciales de oxígeno, también en kPa (para convertir kPa a mmHg, multiplicar por 7,5).

Fig. 6. Diagrama de corte transversal histológico de una porción de tejido pulmonar que muestra un alvéolo normalmente inflado (al final de una exhalación normal) y sus paredes que contienen los capilares alveolares (mostrados en corte transversal). Esto ilustra cómo la sangre capilar alveolar está completamente rodeada por aire alveolar. En un pulmón humano normal, todos los alvéolos juntos contienen alrededor de 3 litros de aire alveolar. Todos los capilares alveolares contienen alrededor de 100 ml de sangre.

El aire llega a los alvéolos en pequeñas dosis (denominadas volumen corriente ), al inspirar ( inhalación ) y espirar ( exhalación ) a través de las vías respiratorias , un conjunto de conductos relativamente estrechos y moderadamente largos que comienzan en la nariz o la boca y terminan en los alvéolos de los pulmones, en el pecho. El aire entra y sale por el mismo conjunto de conductos, en el que el flujo es en una dirección durante la inhalación y en la dirección opuesta durante la exhalación.

Durante cada inhalación, en reposo, ingresan por la nariz aproximadamente 500 ml de aire fresco, que se calienta y humedece a medida que fluye por la nariz y la faringe . Cuando llega a la tráquea, la temperatura del aire inhalado es de 37 °C y está saturado de vapor de agua. Al llegar a los alvéolos, se diluye y se mezcla completamente con los aproximadamente 2,5 a 3,0 litros de aire que quedaron en los alvéolos después de la última exhalación. Este volumen relativamente grande de aire que está presente de manera semipermanente en los alvéolos durante todo el ciclo respiratorio se conoce como capacidad residual funcional (CRF). ^[15]

Al comienzo de la inhalación, las vías respiratorias se llenan con aire alveolar inalterado, sobrante de la última exhalación. Este es el volumen del espacio muerto , que suele ser de unos 150 ml. ^[17] Es el primer aire que vuelve a entrar en los alvéolos durante la inhalación. Solo después de que el aire del espacio muerto haya regresado a los alvéolos, el resto del volumen corriente (500 ml - 150 ml = 350 ml) entra en los alvéolos. ^[15] La entrada de un volumen tan pequeño de aire fresco con cada inhalación garantiza que la composición de la CRF apenas cambie durante el ciclo respiratorio (fig. 5). ^{[15] La} presión parcial alveolar de oxígeno permanece muy cerca de 13-14  kPa (100 mmHg), y la presión parcial de dióxido de carbono varía mínimamente alrededor de 5,3 kPa (40 mmHg) a lo largo del ciclo respiratorio (de inhalación y exhalación). ^[15] Las presiones parciales correspondientes de oxígeno y dióxido de carbono en el aire ambiente (seco) al nivel del mar son 21 kPa (160 mmHg) y 0,04 kPa (0,3 mmHg) respectivamente. ^[15]

Fig. 7. Ilustración muy esquemática del proceso de intercambio de gases en los pulmones de los mamíferos, que pone de relieve las diferencias entre las composiciones de los gases del aire ambiente, el aire alveolar (azul claro) con el que se equilibra la sangre capilar alveolar y las tensiones de los gases sanguíneos en la sangre arterial pulmonar (sangre azul que entra en el pulmón a la izquierda) y en la sangre venosa (sangre roja que sale del pulmón a la derecha). Todas las tensiones de los gases están en kPa. Para convertir a mmHg, multiplique por 7,5.

Este aire alveolar, que constituye la CRF, rodea completamente la sangre en los capilares alveolares (Fig. 6). El intercambio de gases en los mamíferos se produce entre este aire alveolar (que difiere significativamente del aire fresco) y la sangre en los capilares alveolares. Los gases a ambos lados de la membrana de intercambio de gases se equilibran por difusión simple. Esto garantiza que las presiones parciales de oxígeno y dióxido de carbono en la sangre que sale de los capilares alveolares y, en última instancia, circula por todo el cuerpo, sean las mismas que las de la CRF. ^[15]

La marcada diferencia entre la composición del aire alveolar y la del aire ambiente se puede mantener porque la capacidad residual funcional está contenida en sacos sin salida conectados al aire exterior por tubos largos y estrechos (las vías respiratorias: nariz , faringe , laringe , tráquea , bronquios y sus ramas y subramas hasta los bronquiolos ). Esta anatomía, y el hecho de que los pulmones no se vacíen y vuelvan a inflarse con cada respiración, proporciona a los mamíferos una "atmósfera portátil", cuya composición difiere significativamente del aire ambiente actual . ^[18]

La composición del aire en el FRC se controla cuidadosamente midiendo las presiones parciales de oxígeno y dióxido de carbono en la sangre arterial. Si la presión de cualquiera de los gases se desvía de lo normal, se desencadenan reflejos que modifican la frecuencia y la profundidad de la respiración de tal manera que la normalidad se restablece en cuestión de segundos o minutos. ^[15]

Circulación pulmonar

Toda la sangre que regresa de los tejidos corporales al lado derecho del corazón fluye a través de los capilares alveolares antes de ser bombeada nuevamente alrededor del cuerpo. En su paso por los pulmones, la sangre entra en estrecho contacto con el aire alveolar, separado de él por una membrana de difusión muy delgada que solo tiene, en promedio, unos 2 μm de espesor. ^[14] Por lo tanto, las presiones de gas en la sangre se equilibrarán rápidamente con las de los alvéolos , lo que garantiza que la sangre arterial que circula por todos los tejidos en todo el cuerpo tenga una tensión de oxígeno de 13-14 kPa (100 mmHg) y una tensión de dióxido de carbono de 5,3 kPa (40 mmHg). Estas presiones parciales arteriales de oxígeno y dióxido de carbono están controladas homeostáticamente . Un aumento en la presión arterial y, en menor medida, una caída en la presión arterial , provocarán reflejamente una respiración más profunda y rápida hasta que las tensiones de los gases en sangre regresen a la normalidad. Lo contrario ocurre cuando la tensión del dióxido de carbono disminuye o, en menor medida, la tensión del oxígeno aumenta: la frecuencia y la profundidad de la respiración se reducen hasta que se restablece la normalidad de los gases sanguíneos. ${\displaystyle P_{{\mathrm {CO} }_{2}}}$ ${\displaystyle P_{{\mathrm {O} }_{2}}}$

Como la sangre que llega a los capilares alveolares tiene una presión media de 6 kPa (45 mmHg), mientras que la presión en el aire alveolar es de 13 kPa (100 mmHg), habrá una difusión neta de oxígeno en la sangre capilar, modificando ligeramente la composición de los 3 litros de aire alveolar. De forma similar, como la sangre que llega a los capilares alveolares tiene una presión de también unos 6 kPa (45 mmHg), mientras que la del aire alveolar es de 5,3 kPa (40 mmHg), hay un movimiento neto de dióxido de carbono que sale de los capilares hacia los alvéolos. Los cambios provocados por estos flujos netos de gases individuales que entran y salen de la capacidad residual funcional requieren la sustitución de alrededor del 15% del aire alveolar con aire ambiente cada 5 segundos aproximadamente. Esto está controlado muy estrechamente por la monitorización continua de las tensiones de los gases en sangre arterial (que reflejan con precisión las presiones parciales de los gases respiratorios en el aire alveolar) por los cuerpos aórticos , los cuerpos carotideos y el sensor de gases en sangre y pH en la superficie anterior del bulbo raquídeo en el cerebro. También hay sensores de oxígeno y dióxido de carbono en los pulmones, pero estos determinan principalmente los diámetros de los bronquiolos y los capilares pulmonares y, por lo tanto, son responsables de dirigir el flujo de aire y sangre a diferentes partes de los pulmones. ${\displaystyle P_{{\mathrm {O} }_{2}}}$ ${\displaystyle P_{{\mathrm {CO} }_{2}}}$

Sólo como resultado de mantener con precisión la composición de los 3 litros de aire alveolar, con cada respiración se descarga algo de dióxido de carbono a la atmósfera y se absorbe algo de oxígeno del aire exterior. Si se ha perdido más dióxido de carbono de lo normal por un corto período de hiperventilación , la respiración se ralentizará o se detendrá hasta que el alveolar haya regresado a 5,3 kPa (40 mmHg). Por lo tanto, es estrictamente hablando falso que la función primaria del sistema respiratorio sea eliminar del cuerpo los "residuos" de dióxido de carbono. De hecho, la concentración total de dióxido de carbono en la sangre arterial es de aproximadamente 26 mM (o 58 ml por 100 ml), ^[19] en comparación con la concentración de oxígeno en la sangre arterial saturada de aproximadamente 9 mM (o 20 ml por 100 ml de sangre). ^[15] Esta gran concentración de dióxido de carbono desempeña un papel fundamental en la determinación y el mantenimiento del pH de los fluidos extracelulares . El dióxido de carbono que se exhala con cada respiración podría probablemente verse más correctamente como un subproducto del dióxido de carbono del líquido extracelular del cuerpo y de los homeostatos del pH. ${\displaystyle P_{{\mathrm {CO} }_{2}}}$

Si estos homeostatos se ven comprometidos, se producirá una acidosis respiratoria o una alcalosis respiratoria . A largo plazo, esto se puede compensar con ajustes renales en las concentraciones de H ⁺ y HCO3− _en ^el plasma; pero como esto lleva tiempo, el síndrome de hiperventilación puede producirse, por ejemplo, cuando la agitación o la ansiedad hacen que una persona respire rápida y profundamente ^[20], expulsando así demasiado CO2 _de la sangre al aire exterior, precipitando un conjunto de síntomas molestos que resultan de un pH excesivamente alto de los fluidos extracelulares. ^[21]

El oxígeno tiene una solubilidad muy baja en agua y, por lo tanto, se transporta en la sangre combinado de forma débil con la hemoglobina . El oxígeno se mantiene en la hemoglobina mediante cuatro grupos hemo que contienen hierro ferroso por molécula de hemoglobina. Cuando todos los grupos hemo llevan una molécula de O ₂ cada uno, se dice que la sangre está "saturada" de oxígeno y ningún aumento adicional en la presión parcial de oxígeno aumentará significativamente la concentración de oxígeno en la sangre. La mayor parte del dióxido de carbono en la sangre se transporta como iones HCO ₃ ^{− en el plasma. Sin embargo, la conversión de CO} ₂ disuelto en HCO ₃ ⁻ (a través de la adición de agua) es demasiado lenta para la velocidad a la que circula la sangre a través de los tejidos por un lado, y los capilares alveolares por el otro. Por lo tanto, la reacción es catalizada por la anhidrasa carbónica , una enzima dentro de los glóbulos rojos . ^[22] La reacción puede ir en cualquier dirección dependiendo de la presión parcial predominante de dióxido de carbono. Una pequeña cantidad de dióxido de carbono se transporta en la porción proteica de las moléculas de hemoglobina en forma de grupos carbamino . La concentración total de dióxido de carbono (en forma de iones de bicarbonato, CO2 disuelto _y grupos carbamino) en la sangre arterial (es decir, después de que se ha equilibrado con el aire alveolar) es de aproximadamente 26 mM (o 58 ml/100 ml), ^[19] en comparación con la concentración de oxígeno en la sangre arterial saturada de aproximadamente 9 mM (o 20 ml/100 ml de sangre). ^[15]

Otros vertebrados

Pez

Fig. 8. Branquias del atún que muestran filamentos y láminas.

El contenido de oxígeno disuelto en agua dulce es de aproximadamente 8-10 mililitros por litro en comparación con el del aire, que es de 210 mililitros por litro. ^[23] El agua es 800 veces más densa que el aire ^[24] y 100 veces más viscosa. ^[23] Por lo tanto, el oxígeno tiene una tasa de difusión en el aire 10.000 veces mayor que en el agua. ^[23] Por lo tanto, el uso de pulmones en forma de saco para eliminar el oxígeno del agua no sería lo suficientemente eficiente para sustentar la vida. ^[23] En lugar de utilizar los pulmones, el intercambio gaseoso se lleva a cabo a través de la superficie de las branquias altamente vascularizadas . Las branquias son órganos especializados que contienen filamentos , que se dividen en láminas . Las láminas contienen capilares que proporcionan una gran superficie y distancias de difusión cortas, ya que sus paredes son extremadamente delgadas. ^[25] Las branquiespinas se encuentran dentro del sistema de intercambio para filtrar los alimentos y mantener las branquias limpias.

Las branquias utilizan un sistema de flujo a contracorriente que aumenta la eficiencia de la absorción de oxígeno (y la pérdida de gases residuales). ^{[9] [10] [11]} El agua oxigenada entra por la boca y pasa por las branquias en una dirección, mientras que la sangre fluye a través de las láminas en la dirección opuesta. Esta contracorriente mantiene gradientes de concentración pronunciados a lo largo de toda la longitud de cada capilar (véase el diagrama en la sección "Interacción con los sistemas circulatorios" anterior). El oxígeno puede difundirse continuamente a lo largo de su gradiente hacia la sangre, y el dióxido de carbono a lo largo de su gradiente hacia el agua. ^[10] El agua desoxigenada acabará saliendo por el opérculo (cubierta branquial). Aunque los sistemas de intercambio a contracorriente permiten teóricamente una transferencia casi completa de un gas respiratorio de un lado del intercambiador al otro, en los peces menos del 80% del oxígeno del agua que fluye por las branquias se transfiere generalmente a la sangre. ^[9]

Anfibios

Los anfibios tienen tres órganos principales implicados en el intercambio de gases: los pulmones, la piel y las branquias, que pueden utilizarse individualmente o en una variedad de combinaciones diferentes. La importancia relativa de estas estructuras difiere según la edad, el entorno y la especie del anfibio. La piel de los anfibios y sus larvas está muy vascularizada, lo que lleva a un intercambio de gases relativamente eficiente cuando la piel está húmeda. Las larvas de los anfibios, como la etapa de renacuajo pre-metamorfosis de las ranas , también tienen branquias externas . Las branquias son absorbidas por el cuerpo durante la metamorfosis , después de lo cual los pulmones tomarán el control. Los pulmones suelen ser más simples que en los otros vertebrados terrestres , con pocos septos internos y alvéolos más grandes; sin embargo, los sapos, que pasan más tiempo en la tierra, tienen una superficie alveolar más grande con pulmones más desarrollados. Para aumentar la tasa de intercambio de gases por difusión, los anfibios mantienen el gradiente de concentración a través de la superficie respiratoria utilizando un proceso llamado bombeo bucal . ^[26] El piso inferior de la boca se mueve en forma de “bombeo”, lo que se puede observar a simple vista.

Reptiles

Todos los reptiles respiran mediante pulmones. En los escamosos (los lagartos y las serpientes ) la ventilación es impulsada por la musculatura axial , pero esta musculatura también se utiliza durante el movimiento, por lo que algunos escamosos dependen del bombeo bucal para mantener la eficiencia del intercambio de gases. ^[27]

Debido a la rigidez de los caparazones de las tortugas , es difícil que el pecho se expanda y contraiga de forma significativa. Las tortugas dependen de capas musculares adheridas a sus caparazones, que envuelven sus pulmones para llenarlos y vaciarlos. ^{[28] Algunas tortugas acuáticas también pueden bombear agua hacia una boca o} cloaca altamente vascularizada para lograr el intercambio de gases. ^{[29] [30]}

Los cocodrilos tienen una estructura similar al diafragma de los mamíferos (el diafragmático), pero este músculo ayuda a crear un flujo unidireccional de aire a través de los pulmones en lugar de un flujo de marea: esto es más similar al flujo de aire que se ve en las aves que en los mamíferos. ^[31] Durante la inhalación, el diafragmático tira del hígado hacia atrás, inflando los pulmones en el espacio que esto crea. ^{[32] [33]} El aire fluye hacia los pulmones desde el bronquio durante la inhalación, pero durante la exhalación, el aire fluye fuera de los pulmones hacia el bronquio por una ruta diferente: este movimiento unidireccional del gas se logra mediante válvulas aerodinámicas en las vías respiratorias. ^{[34] [35]}

Pájaros

Fig. 10. Ciclo inhalación-exhalación en aves.

Fig. 9. Representación esquemática del intercambiador de gases respiratorios de corriente cruzada en los pulmones de las aves. El aire sale de los sacos aéreos de manera unidireccional (de derecha a izquierda en el diagrama) a través de los parabronquios. Los capilares pulmonares rodean los parabronquios de la manera que se muestra (la sangre fluye desde debajo del parabronquio hacia arriba en el diagrama). ^[12] La sangre o el aire con un alto contenido de oxígeno se muestran en rojo; el aire o la sangre con bajo contenido de oxígeno se muestran en varios tonos de violeta y azul.

Las aves tienen pulmones pero no diafragma . Dependen principalmente de los sacos de aire para la ventilación . Estos sacos de aire no juegan un papel directo en el intercambio de gases, pero ayudan a mover el aire unidireccionalmente a través de las superficies de intercambio de gases en los pulmones. Durante la inhalación, el aire fresco se toma de la tráquea hacia abajo a los sacos de aire posteriores y hacia los parabronquios que conducen desde los sacos de aire posteriores al pulmón. El aire que entra en los pulmones se une al aire que ya está en los pulmones y es impulsado hacia adelante a través del intercambiador de gases hacia los sacos de aire anteriores. Durante la exhalación, los sacos de aire posteriores fuerzan el aire hacia los mismos parabronquios de los pulmones, fluyendo en la misma dirección que durante la inhalación, lo que permite un intercambio de gases continuo independientemente del ciclo respiratorio. El aire que sale de los pulmones durante la exhalación se une al aire que se expulsa de los sacos de aire anteriores (ambos compuestos de "aire gastado" que ha pasado a través del intercambiador de gases) que ingresa a la tráquea para ser exhalado (Fig. 10). ^[13] La broncoconstricción selectiva en los distintos puntos de ramificación bronquial garantiza que el aire no fluya y refluya a través de los bronquios durante la inhalación y la exhalación, como ocurre en los mamíferos, sino que siga los caminos descritos anteriormente.

El flujo de aire unidireccional a través de los parabronquios intercambia gases respiratorios con un flujo sanguíneo de corriente cruzada (Fig. 9). ^{[12] [13]} La presión parcial de O ₂ ( ) en los parabronquiolos disminuye a lo largo de su longitud a medida que el O ₂ se difunde en la sangre. Los capilares que salen del intercambiador cerca de la entrada del flujo de aire absorben más O ₂ que los capilares que salen cerca del extremo de salida de los parabronquios. Cuando se mezcla el contenido de todos los capilares, el final de la sangre venosa pulmonar mezclada es mayor que el del aire exhalado, pero menor que el del aire inhalado. ^{[12] [13]} ${\displaystyle P_{{\mathrm {O} }_{2}}}$ ${\displaystyle P_{{\mathrm {O} }_{2}}}$

Plantas

El intercambio de gases en las plantas está dominado por los papeles del dióxido de carbono, el oxígeno y el vapor de agua . CO
₂es la única fuente de carbono para el crecimiento autótrofo por fotosíntesis , y cuando una planta está haciendo fotosíntesis activamente en la luz, absorberá dióxido de carbono y perderá vapor de agua y oxígeno. Por la noche, las plantas respiran y el intercambio de gases se invierte parcialmente: el vapor de agua todavía se pierde (pero en menor medida), pero ahora se absorbe oxígeno y se libera dióxido de carbono. ^[36]

Fig. 11. Sección transversal estilizada de una hoja de una planta eufilofita , que muestra los órganos clave de la planta involucrados en el intercambio de gases.

El intercambio de gases entre las plantas se produce principalmente a través de las hojas. El intercambio de gases entre una hoja y la atmósfera se produce simultáneamente a través de dos vías: 1) las células epidérmicas y las ceras cuticulares (normalmente denominadas " cutícula "), que siempre están presentes en la superficie de cada hoja, y 2) los estomas , que suelen controlar la mayor parte del intercambio. ^[37] Los gases entran en el tejido fotosintético de la hoja a través de la disolución en la superficie húmeda de la empalizada y las células esponjosas del mesófilo . Las células esponjosas del mesófilo están empaquetadas de forma suelta, lo que permite una mayor superficie y, en consecuencia, una mayor tasa de intercambio de gases. La absorción de dióxido de carbono da lugar necesariamente a cierta pérdida de vapor de agua, ^[38] porque ambas moléculas entran y salen por los mismos estomas, por lo que las plantas experimentan un dilema de intercambio de gases: obtener suficiente CO
₂sin perder demasiada agua. Por lo tanto, la pérdida de agua de otras partes de la hoja se minimiza por la cutícula cerosa en la epidermis de la hoja . El tamaño de un estoma está regulado por la apertura y cierre de sus dos células de guarda : la turgencia de estas células determina el estado de la apertura estomática, y esto a su vez está regulado por el estrés hídrico. Las plantas que muestran metabolismo ácido crasuláceo son xerófitas tolerantes a la sequía y realizan casi todo su intercambio de gases por la noche, porque es solo durante la noche que estas plantas abren sus estomas. Al abrir los estomas solo por la noche, se minimiza la pérdida de vapor de agua asociada con la absorción de dióxido de carbono. Sin embargo, esto tiene el costo de un crecimiento lento: la planta tiene que almacenar el dióxido de carbono en forma de ácido málico para su uso durante el día, y no puede almacenar cantidades ilimitadas. ^[39]

Fig. 12. Las mediciones de intercambio de gases de alta precisión revelan información importante sobre la fisiología de las plantas.

Las mediciones de intercambio de gases son herramientas importantes en la ciencia vegetal: esto generalmente implica sellar la planta (o parte de una planta) en una cámara y medir los cambios en la concentración de dióxido de carbono y vapor de agua con un analizador de gases infrarrojo . Si las condiciones ambientales ( humedad , CO
₂concentración, luz y temperatura ) están totalmente controladas, las mediciones de CO
₂La absorción y liberación de agua revelan información importante sobre el CO
₂ tasas de asimilación y transpiración . El CO2 intercelular
₂La concentración revela información importante sobre la condición fotosintética de las plantas. ^{[40] [41]} Se pueden utilizar métodos más simples en circunstancias específicas: el indicador de hidrogenocarbonato se puede utilizar para monitorear el consumo de CO
₂en una solución que contiene una sola hoja de planta a diferentes niveles de intensidad de luz, ^[42] y la generación de oxígeno por la planta Elodea se puede medir simplemente recolectando el gas en un tubo de ensayo sumergido que contenga un pequeño trozo de la planta.

Invertebrados

El mecanismo de intercambio de gases en los invertebrados depende de su tamaño, estrategia de alimentación y hábitat (acuático o terrestre).

Fig. 13. Diagrama que representa la estructura corporal de los poríferos. El diagrama muestra el mecanismo de absorción de agua por las esponjas. Amarillo: pinacocitos , rojo: coanocitos, gris: mesohilo , azul pálido: flujo de agua

Las esponjas (Porifera) son criaturas sésiles, lo que significa que no pueden moverse por sí solas y normalmente permanecen adheridas a su sustrato . Obtienen nutrientes a través del flujo de agua a través de sus células e intercambian gases por simple difusión a través de sus membranas celulares. Los poros llamados ostia atraen agua hacia la esponja y el agua posteriormente circula a través de la esponja por células llamadas coanocitos que tienen estructuras similares a pelos que mueven el agua a través de la esponja. ^[43]

Fig. 14. Los cnidarios siempre se encuentran en ambientes acuáticos, lo que significa que su intercambio de gases implica la absorción de oxígeno del agua.

Los cnidarios incluyen corales , anémonas de mar , medusas e hidras . Estos animales siempre se encuentran en ambientes acuáticos, que van desde agua dulce hasta agua salada. No tienen ningún órgano respiratorio dedicado ; en cambio, cada célula de su cuerpo puede absorber oxígeno del agua circundante y liberarle gases residuales. Una desventaja clave de esta característica es que los cnidarios pueden morir en entornos donde el agua está estancada , ya que agotan el agua de su suministro de oxígeno . ^{[44] Los corales a menudo forman simbiosis con otros organismos, particularmente} dinoflagelados fotosintéticos . En esta simbiosis , el coral proporciona refugio y el otro organismo proporciona nutrientes al coral, incluido el oxígeno. ^{[ cita requerida ]}

Fig. 15. Sección transversal de un nematodo.

Los nemátodos , platelmintos y muchos otros pequeños animales invertebrados que viven en hábitats acuáticos o húmedos no tienen una superficie dedicada al intercambio de gases ni un sistema circulatorio. En cambio, dependen de la difusión de CO
₂y O
₂directamente a través de su cutícula. ^{[45] [46]} La cutícula es la capa semipermeable más externa de sus cuerpos. ^{[ cita requerida ]}

Otros invertebrados acuáticos, como la mayoría de los moluscos (Mollusca) y crustáceos más grandes (Crustacea), como las langostas , tienen branquias análogas a las de los peces, que funcionan de manera similar.

Fig. 16. Representación fotográfica de los espiráculos.

A diferencia de los grupos de invertebrados mencionados hasta ahora, los insectos suelen ser terrestres e intercambian gases a través de una superficie húmeda en contacto directo con la atmósfera, en lugar de en contacto con el agua circundante. El exoesqueleto del insecto es impermeable a los gases, incluido el vapor de agua, por lo que tienen un sistema de intercambio de gases más especializado, que requiere que los gases se transporten directamente a los tejidos a través de una red compleja de tubos. Este sistema respiratorio está separado de su sistema circulatorio. Los gases entran y salen del cuerpo a través de aberturas llamadas espiráculos , ubicadas lateralmente a lo largo del tórax y el abdomen . Al igual que las plantas, los insectos pueden controlar la apertura y el cierre de estos espiráculos, pero en lugar de depender de la presión de turgencia , dependen de las contracciones musculares . ^[47] Estas contracciones dan como resultado que el abdomen de un insecto se bombee hacia adentro y hacia afuera. Los espiráculos están conectados a tubos llamados tráqueas , que se ramifican repetidamente y se ramifican en el cuerpo del insecto. Estas ramas terminan en células traqueolas especializadas que proporcionan una superficie delgada y húmeda para un intercambio de gases eficiente, directamente con las células. ^[48]

El otro grupo principal de artrópodos terrestres , los arácnidos ( arañas , escorpiones , ácaros y sus parientes) suelen realizar el intercambio de gases con un pulmón de libro . ^[49]

Resumen de los principales sistemas de intercambio de gases

Véase también

• Sistema respiratorio  – Sistema biológico en animales y plantas para el intercambio de gases.

Referencias

1. Carlson, CA; Ingraham, JL (1983). "Comparación de la desnitrificación por Pseudomonas stutzeri, Pseudomonas aeruginosa y Paracoccus denitrificans". Appl. Environ. Microbiol . 45 (4): 1247–1253. Bibcode :1983ApEnM..45.1247C. doi : 10.1128/AEM.45.4.1247-1253.1983 . PMC  242446 . PMID  6407395.
2. C. Michael Hogan. 2011. Azufre. Enciclopedia de la Tierra, eds. A. Jorgensen y C. J. Cleveland, Consejo Nacional para la Ciencia y el Medio Ambiente, Washington DC. Archivado el 28 de octubre de 2012 en Wayback Machine.
3. Piiper J, Dejours P, Haab P, Rahn H (1971). "Conceptos y magnitudes básicas en la fisiología del intercambio gaseoso". Fisiología de la respiración . 13 (3): 292–304. doi :10.1016/0034-5687(71)90034-x. PMID  5158848.
4. Kety SS (1951). "La teoría y las aplicaciones del intercambio de gas inerte en los pulmones y los tejidos". Revisiones farmacológicas . 3 (1): 1–41. PMID  14833874.
5. Schneiter, R; Brügger, B; Sandhoff, R; Zellnig, G; Leber, A; Lampl, M; Athenstaedt, K; Hrastnik, C; Eder, S; Daum, G; Paltauf, F; Wieland, FT; Kohlwein, SD (1999). "El análisis de la composición de especies moleculares lipídicas de las membranas subcelulares de levadura mediante espectrometría de masas en tándem con ionización por electrospray (ESI-MS/MS) revela una clasificación/remodelación basada en la cadena de acilo de distintas especies moleculares en ruta hacia la membrana plasmática". The Journal of Cell Biology . 146 (4): 741–54. doi :10.1083/jcb.146.4.741. PMC 2156145 . PMID  10459010. 
6. Cox, GN (1 de julio de 1981). "Cutícula de Caenorhabditis elegans: su aislamiento y caracterización parcial". The Journal of Cell Biology . 90 (1): 7–17. doi :10.1083/jcb.90.1.7. PMC 2111847 . PMID  7251677. 
7. Flegr, Jaroslav. «Frozen Evolution». Frozen Evolution . Consultado el 21 de marzo de 2017 .
8. "El sistema respiratorio y la difusión directa". Boundless . Consultado el 19 de marzo de 2017 .
9. Campbell, Neil A. (1990). Biología (segunda edición). Redwood City, California: Benjamin/Cummings Publishing Company, Inc., págs. 836-838. ISBN 978-0-8053-1800-5.
10. Hughes GM (1972). "Morfometría de las branquias de los peces". Fisiología de la respiración . 14 (1–2): 1–25. doi :10.1016/0034-5687(72)90014-x. PMID  5042155.
11. Storer, Tracy I.; Usinger, RL; Stebbins, Robert C.; Nybakken, James W. (1997). Zoología general (sexta edición). Nueva York: McGraw-Hill. págs. 668–670. ISBN 978-0-07-061780-3.
12. Scott, Graham R. (2011). "Comentario: Rendimiento elevado: la fisiología única de las aves que vuelan a grandes altitudes". Journal of Experimental Biology . 214 (15): 2455–2462. doi : 10.1242/jeb.052548 . PMID  21753038.
13. Ritchson, G. "BIO 554/754 – Ornitología: Respiración aviar". Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad del Este de Kentucky . Consultado el 23 de abril de 2009 .
14. Williams, Peter L; Warwick, Roger; Dyson, Mary; Bannister, Lawrence H. (1989). Anatomía de Gray (Trigésima séptima edición). Edimburgo: Churchill Livingstone. págs. 1278–1282. ISBN 0443-041776.
15. Tortora, Gerard J.; Anagnostakos, Nicolás P. (1987). Principios de anatomía y fisiología (Quinta ed.). Nueva York: Harper & Row, Editores. págs. 570–580. ISBN 978-0-06-350729-6.
16. "Intercambio de gases en humanos" . Consultado el 19 de marzo de 2013 .
17. "Volumen de espacio muerto - Referencia de Oxford".
18. Lovelock, James (1991). Healing Gaia: Practical medicine for the Planet (La curación de Gaia: medicina práctica para el planeta ). Nueva York: Harmony Books. pp. 21–34, 73–88. ISBN 978-0-517-57848-3.
19. Diem, K.; Lentner, C. (1970). "Sangre – Sustancias inorgánicas". en: Scientific Tables (Séptima edición). Basilea, Suiza: CIBA-GEIGY Ltd. p. 571.
20. Shu, BC; Chang, YY; Lee, FY; Tzeng, DS; Lin, HY; Lung, FW (31 de octubre de 2007). "Apego parental, personalidad premórbida y salud mental en varones jóvenes con síndrome de hiperventilación". Psychiatry Research . 153 (2): 163–70. doi :10.1016/j.psychres.2006.05.006. PMID  17659783. S2CID  3931401.
21. "eMedicine - Síndrome de hiperventilación: artículo de Edward Newton, MD" . Consultado el 20 de diciembre de 2007 .
22. Raymond H, Swenson E (2000). "La distribución y la importancia fisiológica de la anhidrasa carbónica en los órganos de intercambio de gases de los vertebrados". Fisiología de la respiración . 121 (1): 1–12. doi :10.1016/s0034-5687(00)00110-9. PMID  10854618.
23. M. bv Roberts; Michael Reiss; Grace Monger (2000). Biología avanzada . Londres, Reino Unido: Nelson. págs. 164-165.
24. Tyson, PD; Preston-White, RA (2013). El tiempo y el clima del sur de África (segunda edición). Ciudad del Cabo, Sudáfrica: Oxford University Press. pág. 14. ISBN 9780195718065.
25. Newstead James D (1967). "Estructura fina de las láminas respiratorias de las branquias de los teleósteos". Investigación celular y tisular . 79 (3): 396–428. doi :10.1007/bf00335484. PMID  5598734. S2CID  20771899.
26. Brainerd, EL (1999). "Nuevas perspectivas sobre la evolución de los mecanismos de ventilación pulmonar en invertebrados". Experimental Biology Online . 4 (2): 1–28. doi :10.1007/s00898-999-0002-1. S2CID  35368264.
27. Taylor, EW; Campbell, HA; Leite, C; Abe, AS; Wang, T (2007). "Respiración en reptiles". Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology . 148 : S110–S111. doi :10.1016/j.cbpa.2007.06.431.
28. Klein, Wilfied; Abe, Augusto; Andrade, Denis; Perry, Steven (2003). "Estructura del septo posthepático y su influencia en la topología visceral en el lagarto tegu, Tupinambis merianae (Teidae: Reptilia)". Revista de morfología . 258 (2): 151–157. doi :10.1002/jmor.10136. PMID  14518009. S2CID  9901649.
29. Orenstein, Ronald (2001). Tortugas, galápagos y tortugas acuáticas: supervivientes con armadura . Firefly Books. ISBN 978-1-55209-605-5.
30. Feder, Martin E.; Burggren, Warren W. (1985). "Intercambio de gases cutáneos en vertebrados: diseño, patrones, control e implicaciones" (PDF) . Biological Reviews . 60 (1): 1–45. doi :10.1111/j.1469-185X.1985.tb00416.x. PMID  3919777. S2CID  40158158.
31. Farmer, CG; Sanders, K (2010). "Flujo de aire unidireccional en los pulmones de los caimanes". Science . 327 (5963): 338–340. Bibcode :2010Sci...327..338F. doi :10.1126/science.1180219. PMID  20075253. S2CID  206522844.
32. Farmer, CG; Carrier DR (2000). "Aspiración pélvica en el caimán americano ( Alligator mississippiensis )". Revista de biología experimental . 203 (11): 1679–1687. doi :10.1242/jeb.203.11.1679. PMID  10804158.
33. Munns, SL; Owerkowicz, T.; Andrewartha, SJ; Frappell, PB (2012). "El papel accesorio del músculo diafragmático en la ventilación pulmonar en el cocodrilo estuarino Crocodylus porosus". Journal of Experimental Biology . 215 (5): 845–852. doi : 10.1242/jeb.061952 . PMID  22323207.
34. Farmer, CG; Sanders, K. (2010). "Flujo de aire unidireccional en los pulmones de los caimanes" (PDF) . Science . 327 (5963): 338–340. Bibcode :2010Sci...327..338F. doi :10.1126/science.1180219. PMID  20075253. S2CID  206522844. Archivado desde el original (PDF) el 24 de junio de 2016 . Consultado el 20 de abril de 2017 .
35. Schachner, ER; Hutchinson, JR; Farmer, C. (2013). "Anatomía pulmonar en el cocodrilo del Nilo y la evolución del flujo de aire unidireccional en Archosauria". PeerJ . 1 : e60. doi : 10.7717/peerj.60 . PMC 3628916 . PMID  23638399. 
36. Whitmarsh J, Govindjee (1999). "Capítulo 2: El proceso fotosintético básico". En Singhal GS, Renger G, Sopory SK, Irrgang KD, Govindjee (eds.). Conceptos de fotobiología: fotosíntesis y fotomorfogénesis . Boston: Kluwer Academic Publishers. pág. 13. ISBN 978-0-7923-5519-9.
37. Márquez, Diego A.; Stuart-Williams, Hilary; Farquhar, Graham D. (1 de marzo de 2021). "Una teoría mejorada para calcular el intercambio de gases en las hojas teniendo en cuenta con mayor precisión los flujos pequeños". Nature Plants . 7 (3): 317–326. doi :10.1038/s41477-021-00861-w. hdl : 1885/238421 . ISSN  2055-0278. PMID  33649595. S2CID  232090898.
38. K. Raschke (1976). "Cómo los estomas resuelven el dilema de las prioridades opuestas". Phil. Trans. R. Soc. Lond. B . 273 (927): 551–560. Bibcode :1976RSPTB.273..551R. doi : 10.1098/rstb.1976.0031 .
39. Ting, IP (1985). "Metabolismo ácido de las crasuláceas". Revisión anual de fisiología vegetal . 36 (1): 595–622. doi :10.1146/annurev.pp.36.060185.003115. hdl : 10150/552219 .
40. S Von Caemmerer; GD Farquhar (1981). "Algunas relaciones entre la bioquímica de la fotosíntesis y el intercambio de gases de las hojas" . Planta . 153 (4): 376–387. doi :10.1007/bf00384257. PMID  24276943. S2CID  22760377.
41. Sistema portátil de intercambio de gases por fluorescencia GFS-3000. Manual de funcionamiento (PDF) , 20 de marzo de 2013, archivado desde el original (PDF) el 15 de diciembre de 2017 , consultado el 21 de octubre de 2014
42. BBC Bitesize - Biología GCSE - Intercambio de gases en plantas
43. Anderson, D. (2001) Zoología de invertebrados Oxford University Press
44. "Sistema respiratorio de los cnidarios". study.com . Consultado el 20 de marzo de 2017 .
45. "Sistema respiratorio de los nematodos". study.com . Consultado el 20 de marzo de 2017 .
46. "Sistema respiratorio de los platelmintos". rspp.weebly.com . Consultado el 20 de marzo de 2017 .
47. Lane, NJ; Harrison, JB (1986). "Uniones y citoesqueleto en tejidos de insectos". Journal of Cell Biology . 103 (5): A69.
48. Klowden, MJ 2007. Sistemas fisiológicos en insectos. Elsevier/Academic Press. pp. 440-442
49. Garwood, Russell J. y Edgecombe, Gregory D. (septiembre de 2011). "Animales terrestres primitivos, evolución e incertidumbre". Evolución: educación y divulgación . 4 (3): 489–501. doi : 10.1007/s12052-011-0357-y .
50. Basset J, Crone C, Saumon G (1987). "Importancia del transporte activo de iones en la absorción de agua transalveolar: un estudio sobre pulmón aislado de rata". The Journal of Physiology . 384 : 311–324. doi :10.1113/jphysiol.1987.sp016456. PMC 1192264 . PMID  3656149.