La fijación de carbono C 4 o vía Hatch-Slack es uno de los tres procesos fotosintéticos conocidos de fijación de carbono en las plantas. Debe su nombre al descubrimiento realizado en la década de 1960 por Marshall Davidson Hatch y Charles Roger Slack . [1]
La fijación de C 4 es una adición a la ancestral y más común fijación de carbono C 3 . La principal enzima carboxilante en la fotosíntesis C 3 se llama RuBisCO , que cataliza dos reacciones distintas utilizando CO 2 (carboxilación) u oxígeno (oxigenación) como sustrato. La oxigenación de RuBisCO da lugar a fosfoglicolato , que es tóxico y requiere el gasto de energía para reciclarse a través de la fotorrespiración . La fotosíntesis C 4 reduce la fotorrespiración al concentrar CO 2 alrededor de RuBisCO.
Para permitir que RuBisCO funcione en un ambiente donde hay mucho dióxido de carbono y muy poco oxígeno, las hojas de C 4 generalmente contienen dos compartimentos parcialmente aislados llamados células del mesófilo y células de la vaina del haz . El CO 2 se fija inicialmente en las células del mesófilo en una reacción catalizada por la enzima PEP carboxilasa en la que el fosfoenolpiruvato (PEP) de tres carbonos reacciona con el CO 2 para formar el ácido oxaloacético de cuatro carbonos (OAA). Luego, la OAA puede reducirse a malato o transaminarse a aspartato . Estos intermediarios se difunden a las células de la vaina del haz, donde se descarboxilan, creando un ambiente rico en CO 2 alrededor de RuBisCO y suprimiendo así la fotorrespiración. El piruvato resultante (PYR), junto con aproximadamente la mitad del fosfoglicerato (PGA) producido por RuBisCO, se difunde de regreso al mesófilo. Luego, el PGA se reduce químicamente y se difunde de regreso a la vaina del haz para completar el ciclo reductor de las pentosas fosfato (RPP). Este intercambio de metabolitos es esencial para que funcione la fotosíntesis C 4 .
Los pasos bioquímicos adicionales requieren más energía en forma de ATP para regenerar la PEP, pero concentrar CO 2 permite altas tasas de fotosíntesis a temperaturas más altas. Una mayor concentración de CO2 supera la reducción de la solubilidad del gas con la temperatura ( ley de Henry ). El mecanismo de concentración de CO 2 también mantiene altos gradientes de concentración de CO 2 a través de los poros estomáticos . Esto significa que las plantas C 4 tienen generalmente una conductancia estomática más baja , pérdidas de agua reducidas y, en general, una mayor eficiencia en el uso del agua . [2] Las plantas C 4 también son más eficientes en el uso de nitrógeno, ya que la PEP carboxilasa es más barata de producir que RuBisCO. [3] Sin embargo, dado que la vía C 3 no requiere energía adicional para la regeneración de PEP, es más eficiente en condiciones donde la fotorrespiración es limitada, generalmente a bajas temperaturas y en la sombra. [4]
Los primeros experimentos que indicaron que algunas plantas no utilizan la fijación de carbono C 3 sino que producen malato y aspartato en el primer paso de la fijación de carbono fueron realizados en los años cincuenta y principios de los sesenta por Hugo Peter Kortschak y Yuri Karpilov. [5] [6] La vía C 4 fue aclarada por Marshall Davidson Hatch y Charles Roger Slack , en Australia, en 1966. [1] Si bien Hatch y Slack originalmente se refirieron a la vía como la "vía del ácido dicarboxílico C 4 ", A veces se le llama vía Hatch-Slack. [6]
Las plantas C 4 a menudo poseen una anatomía foliar característica llamada anatomía kranz , de la palabra alemana para corona . Sus haces vasculares están rodeados por dos anillos de células; el anillo interior, llamado células de la vaina del haz , contiene cloroplastos ricos en almidón que carecen de grana , que se diferencian de los de las células del mesófilo presentes en el anillo exterior. De ahí que los cloroplastos se llamen dimórficos. La función principal de la anatomía de Kranz es proporcionar un sitio en el que se pueda concentrar el CO 2 alrededor de RuBisCO, evitando así la fotorrespiración . Las células del mesófilo y de la vaina del haz están conectadas a través de numerosas vainas citoplasmáticas llamadas plasmodesmos , cuya permeabilidad a nivel de la hoja se denomina conductancia de la vaina del haz. A menudo se deposita una capa de suberina [7] al nivel de la laminilla media (interfaz tangencial entre el mesófilo y la vaina del haz) para reducir la difusión apoplásica de CO 2 (llamada fuga). El mecanismo de concentración de carbono en las plantas C 4 distingue su firma isotópica de la de otros organismos fotosintéticos.
Aunque la mayoría de las plantas C 4 exhiben anatomía kranz, hay, sin embargo, algunas especies que operan un ciclo C 4 limitado sin ningún tejido de vaina de haz distintivo. Suaeda aralocaspica , Bienertia cycloptera , Bienertia sinuspersici y Bienertia kavirense (todas quenópodos ) son plantas terrestres que habitan en depresiones secas y saladas en los desiertos de Medio Oriente . Se ha demostrado que estas plantas operan mecanismos de concentración de C 4 CO 2 unicelulares , que son únicos entre los mecanismos de C 4 conocidos . [8] [9] [10] [11] Aunque la citología de ambos géneros difiere ligeramente, el principio básico es que se emplean vacuolas llenas de líquido para dividir la célula en dos áreas separadas. Las enzimas carboxilación en el citosol se separan de las enzimas descarboxilasa y RuBisCO en los cloroplastos. Hay una barrera difusiva entre los cloroplastos (que contienen RuBisCO) y el citosol. Esto permite establecer un área tipo haz de vaina y un área tipo mesófilo dentro de una sola célula. Aunque esto permite que funcione un ciclo de C4 limitado , es relativamente ineficiente. Se producen muchas fugas de CO 2 alrededor de RuBisCO.
También hay evidencia de fotosíntesis de C 4 inducible por macrófitos acuáticos no kranz Hydrilla verticillata en condiciones cálidas, aunque el mecanismo por el cual se minimiza la fuga de CO 2 alrededor de RuBisCO es actualmente incierto. [12]
En las plantas C 3 , el primer paso en las reacciones de la fotosíntesis independientes de la luz es la fijación de CO 2 por la enzima RuBisCO para formar 3-fosfoglicerato . Sin embargo, RuBisCo tiene una actividad dual carboxilasa y oxigenasa . La oxigenación da como resultado que parte del sustrato se oxide en lugar de carboxilarse , lo que produce pérdida de sustrato y consumo de energía, en lo que se conoce como fotorrespiración . La oxigenación y la carboxilación son competitivas , lo que significa que la velocidad de las reacciones depende de la concentración relativa de oxígeno y CO 2 .
Para reducir la tasa de fotorrespiración , las plantas C 4 aumentan la concentración de CO 2 alrededor de RuBisCO. Para ello se diferencian dos compartimentos parcialmente aislados dentro de las hojas, el mesófilo y la vaina del haz . En lugar de una fijación directa mediante RuBisCO, el CO 2 se incorpora inicialmente en un ácido orgánico de cuatro carbonos (ya sea malato o aspartato ) en el mesófilo. Los ácidos orgánicos luego se difunden a través de los plasmodesmos hacia las células de la vaina del haz. Allí se descarboxilan creando un ambiente rico en CO2 . Los cloroplastos de las células de la vaina del haz convierten este CO 2 en carbohidratos mediante la vía convencional del C 3 .
Existe una gran variabilidad en las características bioquímicas de la asimilación de C4, y generalmente se agrupa en tres subtipos, diferenciados por la principal enzima utilizada para la descarboxilación ( NADP-enzima málica , NADP-ME; NAD-enzima málica , NAD-ME; y PEP carboxiquinasa , PEPCK). Dado que PEPCK a menudo se recluta sobre NADP-ME o NAD-ME, se propuso clasificar la variabilidad bioquímica en dos subtipos. Por ejemplo, el maíz y la caña de azúcar utilizan una combinación de NADP-ME y PEPCK, el mijo utiliza preferentemente NAD-ME y Megathyrsus maximus , utiliza preferentemente PEPCK.
El primer paso en la vía NADP-ME tipo C 4 es la conversión de piruvato (Pyr) en fosfoenolpiruvato (PEP), mediante la enzima piruvato fosfato diquinasa (PPDK). Esta reacción requiere fosfato inorgánico y ATP más piruvato, lo que produce PEP, AMP y pirofosfato inorgánico (PP i ). El siguiente paso es la carboxilación de PEP por la enzima PEP carboxilasa (PEPC) que produce oxalacetato . Ambos pasos ocurren en las células del mesófilo:
PEPC tiene un K M bajo para HCO−
3— y, por lo tanto, tiene alta afinidad y no se confunde con el O 2 , por lo que funcionará incluso en bajas concentraciones de CO 2 .
El producto generalmente se convierte en malato (M), que se difunde a las células de la vaina que rodean una vena cercana . Aquí, es descarboxilado por la enzima NADP-málica (NADP-ME) para producir CO 2 y piruvato . RuBisCo fija el CO 2 para producir fosfoglicerato (PGA), mientras que el piruvato se transporta de regreso a la célula del mesófilo , junto con aproximadamente la mitad del fosfoglicerato (PGA). Este PGA se reduce químicamente en el mesófilo y se difunde de regreso a la vaina del haz donde entra en la fase de conversión del ciclo de Calvin . Por cada molécula de CO 2 exportada a la vaina del haz, la lanzadera de malato transfiere dos electrones y, por lo tanto, reduce la demanda de potencia reductora en la vaina del haz.
Aquí, la OAA producida por PEPC es transaminada por la aspartato aminotransferasa a aspartato (ASP), que es el metabolito que se difunde a la vaina del haz. En la vaina del haz, la ASP se transamina nuevamente a OAA y luego sufre una reducción inútil y una descarboxilación oxidativa para liberar CO 2 . El piruvato resultante se transamina a alanina y se difunde al mesófilo. La alanina finalmente se transamina a piruvato (PYR), que puede regenerarse a PEP mediante PPDK en los cloroplastos del mesófilo. Este ciclo evita la reacción de la malato deshidrogenasa en el mesófilo y, por lo tanto, no transfiere equivalentes reductores a la vaina del haz.
En esta variante, la OAA producida por la aspartato aminotransferasa en la vaina del haz se descarboxila a PEP mediante PEPCK. El destino de PEP aún se debate. La explicación más simple es que la PEP se difundiría nuevamente al mesófilo para servir como sustrato para la PEPC. Debido a que PEPCK utiliza solo una molécula de ATP, la regeneración de PEP a través de PEPCK aumentaría teóricamente la eficiencia fotosintética de este subtipo; sin embargo, esto nunca se ha medido. Se ha observado un aumento en la expresión relativa de PEPCK en condiciones de poca luz y se ha propuesto que desempeña un papel en facilitar el equilibrio de los requisitos energéticos entre el mesófilo y la vaina del haz.
Mientras que en la fotosíntesis C 3 cada cloroplasto es capaz de completar reacciones luminosas y reacciones oscuras , los cloroplastos C 4 se diferencian en dos poblaciones, contenidas en el mesófilo y en el haz de células de la vaina. La división del trabajo fotosintético entre dos tipos de cloroplastos resulta inevitablemente en un prolífico intercambio de intermediarios entre ellos. Los flujos son grandes y pueden alcanzar hasta diez veces la tasa de asimilación bruta. [13] El tipo de metabolito intercambiado y la tasa general dependerán del subtipo. Para reducir la inhibición del producto de las enzimas fotosintéticas (por ejemplo, PECP), los gradientes de concentración deben ser lo más bajos posible. Esto requiere aumentar la conductancia de los metabolitos entre el mesófilo y la vaina del haz, pero esto también aumentaría la retrodifusión de CO 2 fuera de la vaina del haz, lo que resultaría en un compromiso inherente e inevitable en la optimización del mecanismo de concentración de CO 2 .
Para satisfacer las demandas de NADPH y ATP en el mesófilo y la vaina del haz, es necesario recolectar luz y compartirla entre dos cadenas de transferencia de electrones distintas. El ATP se puede producir en la vaina del haz principalmente a través de un flujo cíclico de electrones alrededor del fotosistema I , o en el M principalmente a través de un flujo de electrones lineal, dependiendo de la luz disponible en la vaina del haz o en el mesófilo. El requerimiento relativo de ATP y NADPH en cada tipo de células dependerá del subtipo fotosintético. [13] El reparto de la energía de excitación entre los dos tipos de células influirá en la disponibilidad de ATP y NADPH en el mesófilo y la vaina del haz. Por ejemplo, la luz verde no es fuertemente absorbida por las células del mesófilo y puede excitar preferentemente las células de la vaina del haz, o viceversa para la luz azul. [14] Debido a que las vainas del haz están rodeadas de mesófilo, la recolección de luz en el mesófilo reducirá la luz disponible para llegar a las células BS. Además, el tamaño de la funda del haz limita la cantidad de luz que se puede captar. [15]
Son posibles diferentes formulaciones de eficiencia dependiendo de qué productos e insumos se consideren. Por ejemplo, la eficiencia cuántica promedio es la relación entre la asimilación bruta y la intensidad de la luz absorbida o incidente. En la literatura se informa una gran variabilidad de la eficiencia cuántica medida entre plantas cultivadas en diferentes condiciones y clasificadas en diferentes subtipos, pero los fundamentos aún no están claros. Uno de los componentes de la eficiencia cuántica es la eficiencia de las reacciones oscuras, la eficiencia bioquímica, que generalmente se expresa en términos recíprocos como costo de asimilación bruta de ATP (ATP/GA).
En la fotosíntesis C 3 , ATP/GA depende principalmente de la concentración de CO 2 y O 2 en los sitios carboxilantes de RuBisCO. Cuando la concentración de CO 2 es alta y la concentración de O 2 es baja, se suprime la fotorrespiración y la asimilación de C 3 es rápida y eficiente, con ATP/GA acercándose al mínimo teórico de 3.
En la fotosíntesis C 4 , la concentración de CO 2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO es principalmente el resultado de la operación de los mecanismos de concentración de CO 2 , que cuestan alrededor de 2 ATP/GA adicionales, pero hacen que la eficiencia sea relativamente insensible a la concentración externa de CO 2 en un amplio rango de condiciones.
La eficiencia bioquímica depende principalmente de la velocidad de suministro de CO 2 a la vaina del haz y generalmente disminuirá con poca luz cuando la tasa de carboxilación de PEP disminuye, lo que reduce la relación de concentración de CO 2 /O 2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO. El parámetro clave que define cuánto disminuirá la eficiencia en condiciones de poca luz es la conductancia de la vaina del haz. Las plantas con mayor conductancia de la vaina del haz se verán facilitadas en el intercambio de metabolitos entre el mesófilo y la vaina del haz y serán capaces de alcanzar altas tasas de asimilación bajo alta luz. Sin embargo, también tendrán altas tasas de retrodifusión de CO 2 desde la vaina del haz (llamada fuga), lo que aumentará la fotorrespiración y disminuirá la eficiencia bioquímica en condiciones de luz tenue. Esto representa una compensación inherente e inevitable en el funcionamiento de la fotosíntesis de C 4 . Las plantas C 4 tienen una capacidad excepcional para armonizar la conductancia de la vaina del haz. Curiosamente, la conductancia de la vaina del haz está regulada a la baja en plantas cultivadas con poca luz [16] y en plantas cultivadas con mucha luz, posteriormente se transfieren a poca luz, como ocurre en las copas de los cultivos donde las hojas más viejas quedan sombreadas por el nuevo crecimiento. [17]
Las plantas C 4 tienen una ventaja competitiva sobre las plantas que poseen la vía más común de fijación de carbono C 3 en condiciones de sequía , altas temperaturas y limitación de nitrógeno o CO 2 . Cuando se cultivan en el mismo ambiente, a 30 °C, los pastos C 3 pierden aproximadamente 833 moléculas de agua por cada molécula de CO 2 fijada, mientras que los pastos C 4 pierden sólo 277. Esta mayor eficiencia en el uso del agua de los pastos C 4 significa que la humedad del suelo se conserva, lo que les permite crecer por más tiempo en ambientes áridos. [18]
La fijación de carbono C 4 ha evolucionado hasta en 61 ocasiones independientes en 19 familias diferentes de plantas, lo que la convierte en un excelente ejemplo de evolución convergente . [19] Esta convergencia puede haber sido facilitada por el hecho de que existen muchas vías evolutivas potenciales hacia un fenotipo C 4 , muchas de las cuales implican pasos evolutivos iniciales que no están directamente relacionados con la fotosíntesis. [20] Las plantas C 4 surgieron hace unos 35 millones de años [19] durante el Oligoceno (cuándo es difícil determinarlo exactamente) y adquirieron importancia ecológica a principios del Mioceno , hace unos 21 millones de años . [21] El metabolismo del C 4 en los pastos se originó cuando su hábitat migró desde el sombrío dosel del bosque a ambientes más abiertos, [22] donde la alta luz solar le dio una ventaja sobre la vía del C 3 . [23] La sequía no fue necesaria para su innovación; más bien, la mayor parsimonia en el uso del agua fue un subproducto de la vía y permitió que las plantas C 4 colonizaran más fácilmente ambientes áridos. [23]
Hoy en día, las plantas C 4 representan aproximadamente el 5% de la biomasa vegetal de la Tierra y el 3% de sus especies vegetales conocidas. [18] [24] A pesar de esta escasez, representan alrededor del 23% de la fijación de carbono terrestre. [25] [26] Aumentar la proporción de plantas C 4 en la Tierra podría ayudar al biosecuestro de CO 2 y representar una importante estrategia para evitar el cambio climático . Las plantas C 4 actuales se concentran en los trópicos y subtrópicos (por debajo de latitudes de 45 grados), donde la alta temperatura del aire aumenta las tasas de fotorrespiración en las plantas C 3 .
Alrededor de 8.100 especies de plantas utilizan la fijación de carbono C 4 , lo que representa aproximadamente el 3% de todas las especies de plantas terrestres. [26] [27] Todas estas 8.100 especies son angiospermas . La fijación de carbono C 4 es más común en las monocotiledóneas que en las dicotiledóneas , y el 40 % de las monocotiledóneas utilizan la vía del C 4 [ se necesita aclaración ] , en comparación con sólo el 4,5 % de las dicotiledóneas. A pesar de esto, sólo tres familias de monocotiledóneas utilizan la fijación de carbono C 4 en comparación con 15 familias de dicotiledóneas. De los clados monocotiledóneas que contienen plantas C 4 , las especies de gramíneas ( Poaceae ) utilizan más la vía fotosintética C 4 . El 46% de las gramíneas son C 4 y en conjunto representan el 61% de las especies C 4 . C 4 ha surgido de forma independiente en la familia de las gramíneas unas veinte o más veces, en varias subfamilias, tribus y géneros, [28] incluida la tribu Andropogoneae que contiene los cultivos alimentarios maíz , caña de azúcar y sorgo . Varios tipos de mijo también son C 4 . [29] [30] De los clados dicotiledóneos que contienen especies C 4 , el orden Caryophyllales contiene la mayor cantidad de especies. De las familias de Caryophyllales, las Chenopodiaceae son las que más utilizan la fijación de carbono C 4 , con 550 de 1.400 especies que la utilizan. Aproximadamente 250 de las 1.000 especies de Amaranthaceae relacionadas también utilizan C 4 . [18] [31]
Los miembros de la familia Cyperaceae de las juncias y miembros de numerosas familias de eudicotiledóneas , incluidas Asteraceae (la familia de las margaritas), Brassicaceae (la familia de las coles) y Euphorbiaceae (la familia de los tártagos), también utilizan C 4 .
Ningún árbol grande (de más de 15 m de altura) usa C 4 , [32] sin embargo, existen varios árboles o arbustos pequeños de menos de 10 m que sí lo hacen: seis especies de Euphorbiaceae , todas nativas de Hawaii, y dos especies de Amaranthaceae que crecen en los desiertos de Hawaii. Medio Oriente y Asia. [33]
Dadas las ventajas del C 4 , un grupo de científicos de instituciones de todo el mundo están trabajando en el Proyecto Arroz C 4 para producir una cepa de arroz , naturalmente una planta C 3 , que utilice la ruta del C 4 estudiando las plantas C 4 del maíz. y Braquipodio . [34] Dado que el arroz es el alimento humano más importante del mundo (es el alimento básico de más de la mitad del planeta), tener un arroz que sea más eficiente para convertir la luz solar en grano podría tener importantes beneficios globales para mejorar la seguridad alimentaria . El equipo afirma que el arroz C 4 podría producir hasta un 50 % más de grano y poder hacerlo con menos agua y nutrientes. [35] [36] [37]
Los investigadores ya han identificado genes necesarios para la fotosíntesis C 4 en el arroz y ahora están pensando en desarrollar un prototipo de planta de arroz C 4 . En 2012, el Gobierno del Reino Unido , junto con la Fundación Bill y Melinda Gates, proporcionó 14 millones de dólares durante tres años para el Proyecto de Arroz C 4 del Instituto Internacional de Investigación del Arroz . [38] En 2019, la Fundación Bill y Melinda Gates otorgó otros 15 millones de dólares al Proyecto de Arroz C4 liderado por la Universidad de Oxford. El objetivo del proyecto de cinco años es tener parcelas de campo experimentales en funcionamiento en Taiwán para 2024. [39]
La fotosíntesis C 2 , un paso intermedio entre C 3 y Kranz C 4 , puede ser preferible a la C 4 para la conversión del arroz. El sistema más simple está menos optimizado para condiciones de mucha luz y alta temperatura que el C 4 , pero tiene la ventaja de requerir menos pasos de ingeniería genética y funcionar mejor que el C 3 en todas las temperaturas y niveles de luz. [40] En 2021, el gobierno del Reino Unido aportó £1,2 millones para estudiar ingeniería C 2 . [41]
