Durante sus primeros años de gobierno, su madre Margarita sirvió como regente.
Los hermanos compartieron el gobierno del principado por casi veintiocho años, hasta 1544, cuando decidieron dividir sus territorios.
De su matrimonio con Jorge I, Margarita tuvo una hija póstuma, Georgia, quien siguió a su madre a Anhalt; sin embargo, se decidió que cuando ella alcanzara los ocho años de edad (en 1539) debía retornar a Pomerania bajo la custodia de su hermanastro Felipe I.
La unión con la hija viuda del Elector de Brandeburgo era un alto honor para Juan, y decidió celebrar la boda con gran pompa.
Sus relaciones con Margarita empeoraron durante los siguientes años; en 1550 Juan ordenó el arresto temporal de su esposa, pero esta huyó.