Fue hijo del duque Juan Ernesto II y su esposa Cristina Isabel, nacida princesa de Schleswig-Holstein-Sonderburg.

Con la muerte de su padre en 1683, fue proclamado duque conjuntamente con su hermano mayor Guillermo Ernesto.

Era alcohólico y políticamente frío a diferencia de su dinámico hermano, quien, por esa razón, asumió realmente el gobierno del ducado, convirtiéndose en autócrata y en único gobernante.

Sin embargo, Juan Ernesto III sirvió como co-duque hasta su muerte, aunque con poca influencia significativa.

Tuvieron cuatro hijos: Después de la muerte de Juan Ernesto, su sucesor e hijo mayor, Ernesto Augusto, recibió nominalmente el poder de su padre, aunque el poder real fue retenido por su tío, Guillermo Ernesto, hasta su muerte en 1728, cuando Ernesto Augusto se convirtió en único duque reinante de Sajonia-Weimar.