La fijación de carbono C 4 o vía Hatch-Slack es uno de los tres procesos fotosintéticos de fijación de carbono conocidos en las plantas. Debe su nombre al descubrimiento de Marshall Davidson Hatch y Charles Roger Slack en la década de 1960. [1]
La fijación de C 4 es una adición a la fijación de carbono C 3 ancestral y más común . La principal enzima carboxilante en la fotosíntesis de C 3 se llama RuBisCO , que cataliza dos reacciones distintas utilizando CO 2 (carboxilación) u oxígeno (oxigenación) como sustrato. La oxigenación de RuBisCO da lugar al fosfoglicolato , que es tóxico y requiere el gasto de energía para reciclarlo a través de la fotorrespiración . La fotosíntesis de C 4 reduce la fotorrespiración al concentrar CO 2 alrededor de RuBisCO.
Para permitir que RuBisCO trabaje en un ambiente donde hay mucho dióxido de carbono y muy poco oxígeno, las hojas C4 generalmente contienen dos compartimentos parcialmente aislados llamados células del mesófilo y células de la vaina del haz . El CO2 se fija inicialmente en las células del mesófilo en una reacción catalizada por la enzima PEP carboxilasa en la que el fosfoenolpiruvato de tres carbonos (PEP) reacciona con el CO2 para formar el ácido oxalacético de cuatro carbonos (OAA). El OAA puede luego reducirse a malato o transaminarse a aspartato . Estos intermediarios se difunden a las células de la vaina del haz, donde se descarboxilan, creando un ambiente rico en CO2 alrededor de RuBisCO y suprimiendo así la fotorrespiración. El piruvato resultante (PYR), junto con aproximadamente la mitad del fosfoglicerato (PGA) producido por RuBisCO, se difunde de regreso al mesófilo. Luego, el PGA se reduce químicamente y se difunde nuevamente hacia la vaina del haz para completar el ciclo reductor de las pentosas fosfato (RPP). Este intercambio de metabolitos es esencial para que funcione la fotosíntesis de C4 .
Los pasos bioquímicos adicionales requieren más energía en forma de ATP para regenerar PEP, pero la concentración de CO2 permite altas tasas de fotosíntesis a temperaturas más altas. Una mayor concentración de CO2 supera la reducción de la solubilidad del gas con la temperatura ( ley de Henry ). El mecanismo de concentración de CO2 también mantiene altos gradientes de concentración de CO2 a través de los poros estomáticos . Esto significa que las plantas C4 tienen generalmente una conductancia estomática menor , pérdidas de agua reducidas y tienen generalmente una mayor eficiencia en el uso del agua . [2] Las plantas C4 también son más eficientes en el uso de nitrógeno, ya que la carboxilasa PEP es más barata de producir que la RuBisCO. [3] Sin embargo, dado que la vía C3 no requiere energía adicional para la regeneración de PEP, es más eficiente en condiciones donde la fotorrespiración es limitada, típicamente a bajas temperaturas y a la sombra. [4]
Los primeros experimentos que indican que algunas plantas no utilizan la fijación de carbono C 3 sino que producen malato y aspartato en el primer paso de la fijación de carbono fueron realizados en la década de 1950 y principios de la década de 1960 por Hugo Peter Kortschak y Yuri Karpilov. [5] [6] La vía C 4 fue dilucidada por Marshall Davidson Hatch y Charles Roger Slack , en Australia, en 1966. [1] Si bien Hatch y Slack originalmente se refirieron a la vía como la "vía del ácido dicarboxílico C 4 ", a veces se la llama vía Hatch-Slack. [6]
Las plantas C 4 a menudo poseen una anatomía foliar característica llamada anatomía kranz , de la palabra alemana para corona . Sus haces vasculares están rodeados por dos anillos de células; el anillo interior, llamado células de la vaina del haz , contiene cloroplastos ricos en almidón que carecen de grana , que difieren de los de las células del mesófilo presentes como anillo exterior. Por lo tanto, los cloroplastos se llaman dimórficos. La función principal de la anatomía kranz es proporcionar un sitio en el que el CO 2 se pueda concentrar alrededor de RuBisCO, evitando así la fotorrespiración . Las células del mesófilo y de la vaina del haz están conectadas a través de numerosas mangas citoplasmáticas llamadas plasmodesmos cuya permeabilidad a nivel de la hoja se llama conductancia de la vaina del haz. A menudo se deposita una capa de suberina [7] a nivel de la lámina media (interfaz tangencial entre el mesófilo y la vaina del haz) para reducir la difusión apoplástica del CO 2 (llamada fuga). El mecanismo de concentración de carbono en las plantas C 4 distingue su firma isotópica de otros organismos fotosintéticos.
Aunque la mayoría de las plantas C 4 exhiben anatomía kranz, hay, sin embargo, unas pocas especies que operan un ciclo C 4 limitado sin ningún tejido de vaina de haz distintivo. Suaeda aralocaspica , Bienertia cycloptera , Bienertia sinuspersici y Bienertia kavirense (todas quenopodias ) son plantas terrestres que habitan depresiones secas y saladas en los desiertos del Medio Oriente . Se ha demostrado que estas plantas operan mecanismos de concentración de C 4 CO 2 unicelulares , que son únicos entre los mecanismos C 4 conocidos. [8] [9] [10] [11] Aunque la citología de ambos géneros difiere ligeramente, el principio básico es que se emplean vacuolas llenas de líquido para dividir la célula en dos áreas separadas. Las enzimas de carboxilación en el citosol están separadas de las enzimas descarboxilasas y RuBisCO en los cloroplastos. Una barrera difusiva se encuentra entre los cloroplastos (que contienen RuBisCO) y el citosol. Esto permite que se establezcan una zona de tipo haz-vaina y una zona de tipo mesófilo dentro de una sola célula. Aunque esto permite que funcione un ciclo de C4 limitado , es relativamente ineficiente. Se produce una gran fuga de CO2 alrededor de RuBisCO.
También hay evidencia de fotosíntesis de C 4 inducible por el macrófito acuático no kranz Hydrilla verticillata en condiciones cálidas, aunque el mecanismo por el cual se minimiza la fuga de CO 2 alrededor de RuBisCO es actualmente incierto. [12]
En las plantas C 3 , el primer paso en las reacciones independientes de la luz de la fotosíntesis es la fijación de CO 2 por la enzima RuBisCO para formar 3-fosfoglicerato . Sin embargo, RuBisCo tiene una doble actividad carboxilasa y oxigenasa . La oxigenación da como resultado que parte del sustrato se oxide en lugar de carboxilarse , lo que resulta en la pérdida de sustrato y el consumo de energía, en lo que se conoce como fotorrespiración . La oxigenación y la carboxilación son competitivas , lo que significa que la velocidad de las reacciones depende de la concentración relativa de oxígeno y CO 2 .
Para reducir la tasa de fotorrespiración , las plantas C 4 aumentan la concentración de CO 2 alrededor de RuBisCO. Para ello, se diferencian dos compartimentos parcialmente aislados dentro de las hojas, el mesófilo y la vaina del haz . En lugar de la fijación directa por RuBisCO, el CO 2 se incorpora inicialmente en un ácido orgánico de cuatro carbonos ( malato o aspartato ) en el mesófilo. Los ácidos orgánicos luego se difunden a través de los plasmodesmos hacia las células de la vaina del haz. Allí, se descarboxilan creando un entorno rico en CO 2. Los cloroplastos de las células de la vaina del haz convierten este CO 2 en carbohidratos mediante la vía C 3 convencional .
Existe una gran variabilidad en las características bioquímicas de la asimilación de C4, y generalmente se agrupa en tres subtipos, diferenciados por la enzima principal utilizada para la descarboxilación ( enzima NADP-málica , NADP-ME; enzima NAD-málica , NAD-ME; y PEP carboxiquinasa , PEPCK). Dado que la PEPCK a menudo se recluta sobre NADP-ME o NAD-ME, se propuso clasificar la variabilidad bioquímica en dos subtipos. Por ejemplo, el maíz y la caña de azúcar utilizan una combinación de NADP-ME y PEPCK, el mijo utiliza preferentemente NAD-ME y Megathyrsus maximus , utiliza preferentemente PEPCK.
El primer paso en la vía NADP-ME tipo C 4 es la conversión de piruvato (Pyr) a fosfoenolpiruvato (PEP), por la enzima piruvato fosfato diquinasa (PPDK). Esta reacción requiere fosfato inorgánico y ATP más piruvato, produciendo PEP, AMP y pirofosfato inorgánico (PP i ). El siguiente paso es la carboxilación de PEP por la enzima PEP carboxilasa (PEPC) produciendo oxaloacetato . Ambos pasos ocurren en las células del mesófilo:
El PEPC tiene un K M bajo para HCO−
3— y, por lo tanto, tiene una alta afinidad y no se confunde con el O 2 , por lo que funcionará incluso en bajas concentraciones de CO 2 .
El producto se convierte generalmente en malato (M), que se difunde a las células de la vaina del haz que rodean una vena cercana . Aquí, es descarboxilado por la enzima NADP-málica (NADP-ME) para producir CO 2 y piruvato . El CO 2 es fijado por RuBisCo para producir fosfoglicerato (PGA) mientras que el piruvato es transportado de vuelta a la célula del mesófilo , junto con aproximadamente la mitad del fosfoglicerato (PGA). Este PGA se reduce químicamente en el mesófilo y se difunde de vuelta a la vaina del haz donde entra en la fase de conversión del ciclo de Calvin . Por cada molécula de CO 2 exportada a la vaina del haz, la lanzadera de malato transfiere dos electrones y, por lo tanto, reduce la demanda de potencia reductora en la vaina del haz.
Aquí, el OAA producido por PEPC es transaminado por la aspartato aminotransferasa a aspartato (ASP), que es el metabolito que se difunde a la vaina del haz. En la vaina del haz, el ASP se transamina nuevamente a OAA y luego sufre una reducción inútil y una descarboxilación oxidativa para liberar CO 2 . El piruvato resultante se transamina a alanina, que se difunde al mesófilo. La alanina finalmente se transamina a piruvato (PYR), que puede regenerarse a PEP por PPDK en los cloroplastos del mesófilo. Este ciclo evita la reacción de la malato deshidrogenasa en el mesófilo y, por lo tanto, no transfiere equivalentes reductores a la vaina del haz.
En esta variante, el OAA producido por la aspartato aminotransferasa en la vaina del haz es descarboxilado a PEP por la PEPCK. El destino de la PEP aún es objeto de debate. La explicación más simple es que la PEP se difundiría de nuevo al mesófilo para servir como sustrato para la PEPC. Debido a que la PEPCK utiliza solo una molécula de ATP, la regeneración de la PEP a través de la PEPCK aumentaría teóricamente la eficiencia fotosintética de este subtipo, sin embargo, esto nunca se ha medido. Se ha observado un aumento en la expresión relativa de la PEPCK en condiciones de poca luz, y se ha propuesto que desempeña un papel en la facilitación del equilibrio de los requisitos de energía entre el mesófilo y la vaina del haz.
Mientras que en la fotosíntesis C 3 cada cloroplasto es capaz de completar reacciones de luz y reacciones de oscuridad , los cloroplastos C 4 se diferencian en dos poblaciones, contenidas en las células del mesófilo y de la vaina del haz. La división del trabajo fotosintético entre dos tipos de cloroplastos resulta inevitablemente en un intercambio prolífico de intermediarios entre ellos. Los flujos son grandes y pueden ser hasta diez veces la tasa de asimilación bruta. [13] El tipo de metabolito intercambiado y la tasa general dependerán del subtipo. Para reducir la inhibición del producto de las enzimas fotosintéticas (por ejemplo, PECP), los gradientes de concentración deben ser lo más bajos posible. Esto requiere aumentar la conductancia de los metabolitos entre el mesófilo y la vaina del haz, pero esto también aumentaría la retrodifusión de CO 2 fuera de la vaina del haz, lo que resultaría en una compensación inherente e inevitable en la optimización del mecanismo de concentración de CO 2 .
Para satisfacer las demandas de NADPH y ATP en el mesófilo y la vaina del haz, es necesario recolectar luz y compartirla entre dos cadenas de transferencia de electrones distintas. El ATP se puede producir en la vaina del haz principalmente a través del flujo cíclico de electrones alrededor del Fotosistema I , o en el M principalmente a través del flujo lineal de electrones dependiendo de la luz disponible en la vaina del haz o en el mesófilo. El requerimiento relativo de ATP y NADPH en cada tipo de células dependerá del subtipo fotosintético. [13] La distribución de la energía de excitación entre los dos tipos de células influirá en la disponibilidad de ATP y NADPH en el mesófilo y la vaina del haz. Por ejemplo, la luz verde no es fuertemente adsorbida por las células del mesófilo y puede excitar preferentemente las células de la vaina del haz, o viceversa para la luz azul. [14] Debido a que las vainas del haz están rodeadas por el mesófilo, la recolección de luz en el mesófilo reducirá la luz disponible para llegar a las células BS. Además, el tamaño de la vaina del haz limita la cantidad de luz que se puede recolectar. [15]
Existen diferentes formulaciones de eficiencia según los datos de entrada y salida que se consideren. Por ejemplo, la eficiencia cuántica promedio es la relación entre la asimilación bruta y la intensidad de la luz absorbida o incidente. En la literatura se informa de una gran variabilidad de la eficiencia cuántica medida entre plantas cultivadas en diferentes condiciones y clasificadas en diferentes subtipos, pero los fundamentos aún no están claros. Uno de los componentes de la eficiencia cuántica es la eficiencia de las reacciones oscuras, la eficiencia bioquímica, que generalmente se expresa en términos recíprocos como el costo de ATP de la asimilación bruta (ATP/GA).
En la fotosíntesis de C 3 , la ATP/GA depende principalmente de la concentración de CO 2 y O 2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO. Cuando la concentración de CO 2 es alta y la concentración de O 2 es baja, la fotorrespiración se suprime y la asimilación de C 3 es rápida y eficiente, con una relación ATP/GA que se acerca al mínimo teórico de 3.
En la fotosíntesis de C 4 , la concentración de CO 2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO es principalmente el resultado del funcionamiento de los mecanismos de concentración de CO 2 , que cuestan alrededor de 2 ATP/GA adicionales pero hacen que la eficiencia sea relativamente insensible a la concentración externa de CO 2 en un amplio rango de condiciones.
La eficiencia bioquímica depende principalmente de la velocidad de entrega de CO2 a la vaina del haz, y generalmente disminuirá con poca luz cuando la tasa de carboxilación de PEP disminuye, disminuyendo la relación de concentración de CO2 / O2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO. El parámetro clave que define cuánto disminuirá la eficiencia con poca luz es la conductancia de la vaina del haz. Las plantas con mayor conductancia de la vaina del haz se verán facilitadas en el intercambio de metabolitos entre el mesófilo y la vaina del haz y serán capaces de altas tasas de asimilación con mucha luz. Sin embargo, también tendrán altas tasas de retrodifusión de CO2 desde la vaina del haz (llamada fuga) que aumentará la fotorrespiración y disminuirá la eficiencia bioquímica con poca luz. Esto representa una compensación inherente e inevitable en el funcionamiento de la fotosíntesis C4 . Las plantas C4 tienen una capacidad excepcional para ajustar la conductancia de la vaina del haz. Curiosamente, la conductancia de la vaina del haz se regula a la baja en plantas cultivadas con poca luz [16] y en plantas cultivadas con mucha luz se transfiere posteriormente a poca luz, como ocurre en las copas de los cultivos, donde las hojas más viejas están sombreadas por el nuevo crecimiento. [17]
Las plantas C 4 tienen una ventaja competitiva sobre las plantas que poseen la vía de fijación de carbono C 3 más común en condiciones de sequía , altas temperaturas y limitación de nitrógeno o CO 2 . Cuando se cultivan en el mismo entorno, a 30 °C, las gramíneas C 3 pierden aproximadamente 833 moléculas de agua por molécula de CO 2 que se fija, mientras que las gramíneas C 4 pierden solo 277. Esta mayor eficiencia en el uso del agua de las gramíneas C 4 significa que se conserva la humedad del suelo, lo que les permite crecer durante más tiempo en entornos áridos. [18]
La fijación de carbono C 4 ha evolucionado en al menos 62 ocasiones independientes en 19 familias diferentes de plantas, lo que la convierte en un excelente ejemplo de evolución convergente . [19] [20] Esta convergencia puede haber sido facilitada por el hecho de que existen muchas vías evolutivas potenciales hacia un fenotipo C 4 , muchas de las cuales involucran pasos evolutivos iniciales no relacionados directamente con la fotosíntesis. [21] Las plantas C 4 surgieron hace unos 35 millones de años [20] durante el Oligoceno (precisamente cuándo es difícil de determinar) y se volvieron ecológicamente significativas en el Mioceno temprano hace unos 21 millones de años . [22] El metabolismo de C 4 en las gramíneas se originó cuando su hábitat migró del sombrío dosel del bosque a entornos más abiertos, [23] donde la alta luz solar le dio una ventaja sobre la vía C 3. [24] La sequía no fue necesaria para su innovación; más bien, la mayor parsimonia en el uso del agua fue un subproducto de la vía y permitió que las plantas C 4 colonizaran más fácilmente los ambientes áridos. [24]
En la actualidad, las plantas C4 representan aproximadamente el 5% de la biomasa vegetal de la Tierra y el 3% de las especies vegetales conocidas. [18] [25] A pesar de esta escasez, son responsables de aproximadamente el 23% de la fijación de carbono terrestre. [26] [27] Aumentar la proporción de plantas C4 en la Tierra podría ayudar a la biocaptura de CO2 y representar una importante estrategia para evitar el cambio climático . Las plantas C4 actuales se concentran en los trópicos y subtrópicos (por debajo de las latitudes de 45 grados) donde la alta temperatura del aire aumenta las tasas de fotorrespiración en las plantas C3 .
Alrededor de 8.100 especies de plantas utilizan la fijación de carbono C 4 , lo que representa alrededor del 3% de todas las especies terrestres de plantas. [27] [28] Todas estas 8.100 especies son angiospermas . La fijación de carbono C 4 es más común en monocotiledóneas en comparación con las dicotiledóneas , con un 40% de monocotiledóneas utilizando la vía C 4 [ aclaración necesaria ] , en comparación con solo el 4,5% de las dicotiledóneas. A pesar de esto, solo tres familias de monocotiledóneas utilizan la fijación de carbono C 4 en comparación con 15 familias de dicotiledóneas. De los clados de monocotiledóneas que contienen plantas C 4 , las especies de gramíneas ( Poaceae ) utilizan más la vía fotosintética C 4. El 46% de las gramíneas son C 4 y juntas representan el 61% de las especies C 4 . El C 4 ha surgido de forma independiente en la familia de las gramíneas unas veinte o más veces, en varias subfamilias, tribus y géneros, [29] incluida la tribu Andropogoneae que contiene los cultivos alimentarios maíz , caña de azúcar y sorgo . Varios tipos de mijo también son C 4 . [30] [31] De los clados de dicotiledóneas que contienen especies C 4 , el orden Caryophyllales contiene la mayor cantidad de especies. De las familias de Caryophyllales, Chenopodiaceae es la que más utiliza la fijación de carbono C 4 , con 550 de 1400 especies utilizándola. Aproximadamente 250 de las 1000 especies de Amaranthaceae relacionadas también utilizan C 4 . [18] [32]
Los miembros de la familia de las ciperáceas Cyperaceae y los miembros de numerosas familias de eudicotiledóneas , incluidas Asteraceae (la familia de las margaritas), Brassicaceae (la familia de las coles) y Euphorbiaceae (la familia de las euforbias), también utilizan C 4 .
Ningún árbol grande (de más de 15 m de altura) utiliza C 4 , [33] sin embargo existen varios árboles pequeños o arbustos menores de 10 m que sí lo hacen: seis especies de Euphorbiaceae, todas nativas de Hawái, y dos especies de Amaranthaceae que crecen en desiertos de Medio Oriente y Asia. [34]
Dadas las ventajas del C 4 , un grupo de científicos de instituciones de todo el mundo está trabajando en el Proyecto Arroz C 4 para producir una cepa de arroz , naturalmente una planta C 3 , que utiliza la vía C 4 mediante el estudio de las plantas C 4 maíz y Brachypodium . [35] Como el arroz es el alimento humano más importante del mundo (es el alimento básico para más de la mitad del planeta), tener un arroz que sea más eficiente en la conversión de la luz solar en grano podría tener importantes beneficios globales para mejorar la seguridad alimentaria . El equipo afirma que el arroz C 4 podría producir hasta un 50% más de grano y poder hacerlo con menos agua y nutrientes. [36] [37] [38]
Los investigadores ya han identificado los genes necesarios para la fotosíntesis C4 en el arroz y ahora están buscando desarrollar un prototipo de planta de arroz C4. En 2012, el Gobierno del Reino Unido junto con la Fundación Bill y Melinda Gates proporcionaron 14 millones de dólares estadounidenses durante tres años para el Proyecto de Arroz C4 en el Instituto Internacional de Investigación del Arroz . [39] En 2019, la Fundación Bill y Melinda Gates otorgó otros 15 millones de dólares estadounidenses al Proyecto de Arroz C4 dirigido por la Universidad de Oxford. El objetivo del proyecto de cinco años es tener parcelas de campo experimentales en funcionamiento en Taiwán para 2024. [40]
La fotosíntesis de C2 , un paso intermedio entre C3 y Kranz C4 , puede ser preferible al C4 para la conversión del arroz. El sistema más simple está menos optimizado para condiciones de alta luz y alta temperatura que el C4 , pero tiene la ventaja de requerir menos pasos de ingeniería genética y funcionar mejor que el C3 en todas las temperaturas y niveles de luz. [41] En 2021, el gobierno del Reino Unido proporcionó £1,2 millones para estudiar la ingeniería de C2 . [ 42]
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