stringtranslate.com

Fijación de carbono C4

Anatomía de las hojas en la mayoría de las plantas C 4 .
A: Célula del mesófilo
B: Cloroplasto
C: Tejido vascular
D: Célula de la vaina del haz
E: Estoma
F: Tejido vascular
1. El CO 2 se fija para producir una molécula de cuatro carbonos ( malato o aspartato ).
2. La molécula sale de la célula y entra en las células de la vaina del haz.
3. Luego se descompone en CO 2 y piruvato . El CO 2 entra en el ciclo de Calvin para producir carbohidratos.
4. El piruvato vuelve a entrar en la célula del mesófilo, donde se reutiliza para producir malato o aspartato.

La fijación de carbono C 4 o vía Hatch-Slack es uno de los tres procesos fotosintéticos de fijación de carbono conocidos en las plantas. Debe su nombre al descubrimiento de Marshall Davidson Hatch y Charles Roger Slack en la década de 1960. [1]

La fijación de C 4 es una adición a la fijación de carbono C 3 ancestral y más común . La principal enzima carboxilante en la fotosíntesis de C 3 se llama RuBisCO , que cataliza dos reacciones distintas utilizando CO 2 (carboxilación) u oxígeno (oxigenación) como sustrato. La oxigenación de RuBisCO da lugar al fosfoglicolato , que es tóxico y requiere el gasto de energía para reciclarlo a través de la fotorrespiración . La fotosíntesis de C 4 reduce la fotorrespiración al concentrar CO 2 alrededor de RuBisCO.

Para permitir que RuBisCO trabaje en un ambiente donde hay mucho dióxido de carbono y muy poco oxígeno, las hojas C4 generalmente contienen dos compartimentos parcialmente aislados llamados células del mesófilo y células de la vaina del haz . El CO2 se fija inicialmente en las células del mesófilo en una reacción catalizada por la enzima PEP carboxilasa en la que el fosfoenolpiruvato de tres carbonos (PEP) reacciona con el CO2 para formar el ácido oxalacético de cuatro carbonos (OAA). El OAA puede luego reducirse a malato o transaminarse a aspartato . Estos intermediarios se difunden a las células de la vaina del haz, donde se descarboxilan, creando un ambiente rico en CO2 alrededor de RuBisCO y suprimiendo así la fotorrespiración. El piruvato resultante (PYR), junto con aproximadamente la mitad del fosfoglicerato (PGA) producido por RuBisCO, se difunde de regreso al mesófilo. Luego, el PGA se reduce químicamente y se difunde nuevamente hacia la vaina del haz para completar el ciclo reductor de las pentosas fosfato (RPP). Este intercambio de metabolitos es esencial para que funcione la fotosíntesis de C4 .

Los pasos bioquímicos adicionales requieren más energía en forma de ATP para regenerar PEP, pero la concentración de CO2 permite altas tasas de fotosíntesis a temperaturas más altas. Una mayor concentración de CO2 supera la reducción de la solubilidad del gas con la temperatura ( ley de Henry ). El mecanismo de concentración de CO2 también mantiene altos gradientes de concentración de CO2 a través de los poros estomáticos . Esto significa que las plantas C4 tienen generalmente una conductancia estomática menor , pérdidas de agua reducidas y tienen generalmente una mayor eficiencia en el uso del agua . [2] Las plantas C4 también son más eficientes en el uso de nitrógeno, ya que la carboxilasa PEP es más barata de producir que la RuBisCO. [3] Sin embargo, dado que la vía C3 no requiere energía adicional para la regeneración de PEP, es más eficiente en condiciones donde la fotorrespiración es limitada, típicamente a bajas temperaturas y a la sombra. [4]

Descubrimiento

Los primeros experimentos que indican que algunas plantas no utilizan la fijación de carbono C 3 sino que producen malato y aspartato en el primer paso de la fijación de carbono fueron realizados en la década de 1950 y principios de la década de 1960 por Hugo Peter Kortschak y Yuri Karpilov. [5] [6] La vía C 4 fue dilucidada por Marshall Davidson Hatch y Charles Roger Slack , en Australia, en 1966. [1] Si bien Hatch y Slack originalmente se refirieron a la vía como la "vía del ácido dicarboxílico C 4 ", a veces se la llama vía Hatch-Slack. [6]

Anatomía

Sección transversal de una hoja de maíz , una planta C 4. Se muestra la anatomía de Kranz (anillos de células)

Las plantas C 4 a menudo poseen una anatomía foliar característica llamada anatomía kranz , de la palabra alemana para corona . Sus haces vasculares están rodeados por dos anillos de células; el anillo interior, llamado células de la vaina del haz , contiene cloroplastos ricos en almidón que carecen de grana , que difieren de los de las células del mesófilo presentes como anillo exterior. Por lo tanto, los cloroplastos se llaman dimórficos. La función principal de la anatomía kranz es proporcionar un sitio en el que el CO 2 se pueda concentrar alrededor de RuBisCO, evitando así la fotorrespiración . Las células del mesófilo y de la vaina del haz están conectadas a través de numerosas mangas citoplasmáticas llamadas plasmodesmos cuya permeabilidad a nivel de la hoja se llama conductancia de la vaina del haz. A menudo se deposita una capa de suberina [7] a nivel de la lámina media (interfaz tangencial entre el mesófilo y la vaina del haz) para reducir la difusión apoplástica del CO 2 (llamada fuga). El mecanismo de concentración de carbono en las plantas C 4 distingue su firma isotópica de otros organismos fotosintéticos.

Aunque la mayoría de las plantas C 4 exhiben anatomía kranz, hay, sin embargo, unas pocas especies que operan un ciclo C 4 limitado sin ningún tejido de vaina de haz distintivo. Suaeda aralocaspica , Bienertia cycloptera , Bienertia sinuspersici y Bienertia kavirense (todas quenopodias ) son plantas terrestres que habitan depresiones secas y saladas en los desiertos del Medio Oriente . Se ha demostrado que estas plantas operan mecanismos de concentración de C 4 CO 2 unicelulares , que son únicos entre los mecanismos C 4 conocidos. [8] [9] [10] [11] Aunque la citología de ambos géneros difiere ligeramente, el principio básico es que se emplean vacuolas llenas de líquido para dividir la célula en dos áreas separadas. Las enzimas de carboxilación en el citosol están separadas de las enzimas descarboxilasas y RuBisCO en los cloroplastos. Una barrera difusiva se encuentra entre los cloroplastos (que contienen RuBisCO) y el citosol. Esto permite que se establezcan una zona de tipo haz-vaina y una zona de tipo mesófilo dentro de una sola célula. Aunque esto permite que funcione un ciclo de C4 limitado , es relativamente ineficiente. Se produce una gran fuga de CO2 alrededor de RuBisCO.

También hay evidencia de fotosíntesis de C 4 inducible por el macrófito acuático no kranz Hydrilla verticillata en condiciones cálidas, aunque el mecanismo por el cual se minimiza la fuga de CO 2 alrededor de RuBisCO es actualmente incierto. [12]

Bioquímica

En las plantas C 3 , el primer paso en las reacciones independientes de la luz de la fotosíntesis es la fijación de CO 2 por la enzima RuBisCO para formar 3-fosfoglicerato . Sin embargo, RuBisCo tiene una doble actividad carboxilasa y oxigenasa . La oxigenación da como resultado que parte del sustrato se oxide en lugar de carboxilarse , lo que resulta en la pérdida de sustrato y el consumo de energía, en lo que se conoce como fotorrespiración . La oxigenación y la carboxilación son competitivas , lo que significa que la velocidad de las reacciones depende de la concentración relativa de oxígeno y CO 2 .

Para reducir la tasa de fotorrespiración , las plantas C 4 aumentan la concentración de CO 2 alrededor de RuBisCO. Para ello, se diferencian dos compartimentos parcialmente aislados dentro de las hojas, el mesófilo y la vaina del haz . En lugar de la fijación directa por RuBisCO, el CO 2 se incorpora inicialmente en un ácido orgánico de cuatro carbonos ( malato o aspartato ) en el mesófilo. Los ácidos orgánicos luego se difunden a través de los plasmodesmos hacia las células de la vaina del haz. Allí, se descarboxilan creando un entorno rico en CO 2. Los cloroplastos de las células de la vaina del haz convierten este CO 2 en carbohidratos mediante la vía C 3 convencional .

Existe una gran variabilidad en las características bioquímicas de la asimilación de C4, y generalmente se agrupa en tres subtipos, diferenciados por la enzima principal utilizada para la descarboxilación ( enzima NADP-málica , NADP-ME; enzima NAD-málica , NAD-ME; y PEP carboxiquinasa , PEPCK). Dado que la PEPCK a menudo se recluta sobre NADP-ME o NAD-ME, se propuso clasificar la variabilidad bioquímica en dos subtipos. Por ejemplo, el maíz y la caña de azúcar utilizan una combinación de NADP-ME y PEPCK, el mijo utiliza preferentemente NAD-ME y Megathyrsus maximus , utiliza preferentemente PEPCK.

NADP-ME

Subtipo NADP-ME

El primer paso en la vía NADP-ME tipo C 4 es la conversión de piruvato (Pyr) a fosfoenolpiruvato (PEP), por la enzima piruvato fosfato diquinasa (PPDK). Esta reacción requiere fosfato inorgánico y ATP más piruvato, produciendo PEP, AMP y pirofosfato inorgánico (PP i ). El siguiente paso es la carboxilación de PEP por la enzima PEP carboxilasa (PEPC) produciendo oxaloacetato . Ambos pasos ocurren en las células del mesófilo:

piruvato + P i + ATP → PEP + AMP + PP i
PEP + CO 2 → oxaloacetato

El PEPC tiene un K M bajo para HCO
3
— y, por lo tanto, tiene una alta afinidad y no se confunde con el O 2 , por lo que funcionará incluso en bajas concentraciones de CO 2 .

El producto se convierte generalmente en malato (M), que se difunde a las células de la vaina del haz que rodean una vena cercana . Aquí, es descarboxilado por la enzima NADP-málica (NADP-ME) para producir CO 2 y piruvato . El CO 2 es fijado por RuBisCo para producir fosfoglicerato (PGA) mientras que el piruvato es transportado de vuelta a la célula del mesófilo , junto con aproximadamente la mitad del fosfoglicerato (PGA). Este PGA se reduce químicamente en el mesófilo y se difunde de vuelta a la vaina del haz donde entra en la fase de conversión del ciclo de Calvin . Por cada molécula de CO 2 exportada a la vaina del haz, la lanzadera de malato transfiere dos electrones y, por lo tanto, reduce la demanda de potencia reductora en la vaina del haz.

NAD-ME

Subtipo NAD-ME

Aquí, el OAA producido por PEPC es transaminado por la aspartato aminotransferasa a aspartato (ASP), que es el metabolito que se difunde a la vaina del haz. En la vaina del haz, el ASP se transamina nuevamente a OAA y luego sufre una reducción inútil y una descarboxilación oxidativa para liberar CO 2 . El piruvato resultante se transamina a alanina, que se difunde al mesófilo. La alanina finalmente se transamina a piruvato (PYR), que puede regenerarse a PEP por PPDK en los cloroplastos del mesófilo. Este ciclo evita la reacción de la malato deshidrogenasa en el mesófilo y, por lo tanto, no transfiere equivalentes reductores a la vaina del haz.

PEPCK

Subtipo PEPCK

En esta variante, el OAA producido por la aspartato aminotransferasa en la vaina del haz es descarboxilado a PEP por la PEPCK. El destino de la PEP aún es objeto de debate. La explicación más simple es que la PEP se difundiría de nuevo al mesófilo para servir como sustrato para la PEPC. Debido a que la PEPCK utiliza solo una molécula de ATP, la regeneración de la PEP a través de la PEPCK aumentaría teóricamente la eficiencia fotosintética de este subtipo, sin embargo, esto nunca se ha medido. Se ha observado un aumento en la expresión relativa de la PEPCK en condiciones de poca luz, y se ha propuesto que desempeña un papel en la facilitación del equilibrio de los requisitos de energía entre el mesófilo y la vaina del haz.

Intercambio de metabolitos

Mientras que en la fotosíntesis C 3 cada cloroplasto es capaz de completar reacciones de luz y reacciones de oscuridad , los cloroplastos C 4 se diferencian en dos poblaciones, contenidas en las células del mesófilo y de la vaina del haz. La división del trabajo fotosintético entre dos tipos de cloroplastos resulta inevitablemente en un intercambio prolífico de intermediarios entre ellos. Los flujos son grandes y pueden ser hasta diez veces la tasa de asimilación bruta. [13] El tipo de metabolito intercambiado y la tasa general dependerán del subtipo. Para reducir la inhibición del producto de las enzimas fotosintéticas (por ejemplo, PECP), los gradientes de concentración deben ser lo más bajos posible. Esto requiere aumentar la conductancia de los metabolitos entre el mesófilo y la vaina del haz, pero esto también aumentaría la retrodifusión de CO 2 fuera de la vaina del haz, lo que resultaría en una compensación inherente e inevitable en la optimización del mecanismo de concentración de CO 2 .

Recolección de luz y reacciones a la luz

Para satisfacer las demandas de NADPH y ATP en el mesófilo y la vaina del haz, es necesario recolectar luz y compartirla entre dos cadenas de transferencia de electrones distintas. El ATP se puede producir en la vaina del haz principalmente a través del flujo cíclico de electrones alrededor del Fotosistema I , o en el M principalmente a través del flujo lineal de electrones dependiendo de la luz disponible en la vaina del haz o en el mesófilo. El requerimiento relativo de ATP y NADPH en cada tipo de células dependerá del subtipo fotosintético. [13] La distribución de la energía de excitación entre los dos tipos de células influirá en la disponibilidad de ATP y NADPH en el mesófilo y la vaina del haz. Por ejemplo, la luz verde no es fuertemente adsorbida por las células del mesófilo y puede excitar preferentemente a las células de la vaina del haz, o viceversa para la luz azul. [14] Debido a que las vainas del haz están rodeadas por el mesófilo, la recolección de luz en el mesófilo reducirá la luz disponible para llegar a las células BS. Además, el tamaño de la vaina del haz limita la cantidad de luz que se puede recolectar. [15]

Eficiencia

Existen diferentes formulaciones de eficiencia según los datos de entrada y salida que se consideren. Por ejemplo, la eficiencia cuántica promedio es la relación entre la asimilación bruta y la intensidad de la luz absorbida o incidente. En la literatura se informa de una gran variabilidad de la eficiencia cuántica medida entre plantas cultivadas en diferentes condiciones y clasificadas en diferentes subtipos, pero los fundamentos aún no están claros. Uno de los componentes de la eficiencia cuántica es la eficiencia de las reacciones oscuras, la eficiencia bioquímica, que generalmente se expresa en términos recíprocos como el costo de ATP de la asimilación bruta (ATP/GA).

En la fotosíntesis de C 3 , la ATP/GA depende principalmente de la concentración de CO 2 y O 2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO. Cuando la concentración de CO 2 es alta y la concentración de O 2 es baja, la fotorrespiración se suprime y la asimilación de C 3 es rápida y eficiente, con una relación ATP/GA que se acerca al mínimo teórico de 3.

En la fotosíntesis de C 4 , la concentración de CO 2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO es principalmente el resultado del funcionamiento de los mecanismos de concentración de CO 2 , que cuestan alrededor de 2 ATP/GA adicionales pero hacen que la eficiencia sea relativamente insensible a la concentración externa de CO 2 en un amplio rango de condiciones.

La eficiencia bioquímica depende principalmente de la velocidad de entrega de CO2 a la vaina del haz, y generalmente disminuirá con poca luz cuando la tasa de carboxilación de PEP disminuye, disminuyendo la relación de concentración de CO2 / O2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO. El parámetro clave que define cuánto disminuirá la eficiencia con poca luz es la conductancia de la vaina del haz. Las plantas con mayor conductancia de la vaina del haz se verán facilitadas en el intercambio de metabolitos entre el mesófilo y la vaina del haz y serán capaces de altas tasas de asimilación con mucha luz. Sin embargo, también tendrán altas tasas de retrodifusión de CO2 desde la vaina del haz (llamada fuga) que aumentará la fotorrespiración y disminuirá la eficiencia bioquímica con poca luz. Esto representa una compensación inherente e inevitable en el funcionamiento de la fotosíntesis C4 . Las plantas C4 tienen una capacidad excepcional para ajustar la conductancia de la vaina del haz. Curiosamente, la conductancia de la vaina del haz se regula a la baja en plantas cultivadas con poca luz [16] y en plantas cultivadas con mucha luz se transfiere posteriormente a poca luz, como ocurre en las copas de los cultivos, donde las hojas más viejas están sombreadas por el nuevo crecimiento. [17]

Evolución y ventajas

Las plantas C 4 tienen una ventaja competitiva sobre las plantas que poseen la vía de fijación de carbono C 3 más común en condiciones de sequía , altas temperaturas y limitación de nitrógeno o CO 2 . Cuando se cultivan en el mismo entorno, a 30 °C, las gramíneas C 3 pierden aproximadamente 833 moléculas de agua por molécula de CO 2 que se fija, mientras que las gramíneas C 4 pierden solo 277. Esta mayor eficiencia en el uso del agua de las gramíneas C 4 significa que se conserva la humedad del suelo, lo que les permite crecer durante más tiempo en entornos áridos. [18]

La fijación de carbono C 4 ha evolucionado en al menos 62 ocasiones independientes en 19 familias diferentes de plantas, lo que la convierte en un excelente ejemplo de evolución convergente . [19] [20] Esta convergencia puede haber sido facilitada por el hecho de que existen muchas vías evolutivas potenciales hacia un fenotipo C 4 , muchas de las cuales involucran pasos evolutivos iniciales no relacionados directamente con la fotosíntesis. [21] Las plantas C 4 surgieron hace unos 35 millones de años [20] durante el Oligoceno (precisamente cuándo es difícil de determinar) y se volvieron ecológicamente significativas en el Mioceno temprano hace unos 21 millones de años . [22] El metabolismo de C 4 en las gramíneas se originó cuando su hábitat migró del sombrío dosel del bosque a entornos más abiertos, [23] donde la alta luz solar le dio una ventaja sobre la vía C 3. [24] La sequía no fue necesaria para su innovación; más bien, la mayor parsimonia en el uso del agua fue un subproducto de la vía y permitió que las plantas C 4 colonizaran más fácilmente los ambientes áridos. [24]

En la actualidad, las plantas C4 representan aproximadamente el 5% de la biomasa vegetal de la Tierra y el 3% de las especies vegetales conocidas. [18] [25] A pesar de esta escasez, son responsables de aproximadamente el 23% de la fijación de carbono terrestre. [26] [27] Aumentar la proporción de plantas C4 en la Tierra podría ayudar a la biocaptura de CO2 y representar una importante estrategia para evitar el cambio climático . Las plantas C4 actuales se concentran en los trópicos y subtrópicos (por debajo de las latitudes de 45 grados) donde la alta temperatura del aire aumenta las tasas de fotorrespiración en las plantas C3 .

Plantas que utilizan C4fijación de carbono

Alrededor de 8.100 especies de plantas utilizan la fijación de carbono C 4 , lo que representa alrededor del 3% de todas las especies terrestres de plantas. [27] [28] Todas estas 8.100 especies son angiospermas . La fijación de carbono C 4 es más común en monocotiledóneas en comparación con las dicotiledóneas , con un 40% de monocotiledóneas utilizando la vía C 4 [ aclaración necesaria ] , en comparación con solo el 4,5% de las dicotiledóneas. A pesar de esto, solo tres familias de monocotiledóneas utilizan la fijación de carbono C 4 en comparación con 15 familias de dicotiledóneas. De los clados de monocotiledóneas que contienen plantas C 4 , las especies de gramíneas ( Poaceae ) utilizan más la vía fotosintética C 4. El 46% de las gramíneas son C 4 y juntas representan el 61% de las especies C 4 . El C 4 ha surgido de forma independiente en la familia de las gramíneas unas veinte o más veces, en varias subfamilias, tribus y géneros, [29] incluida la tribu Andropogoneae que contiene los cultivos alimentarios maíz , caña de azúcar y sorgo . Varios tipos de mijo también son C 4 . [30] [31] De los clados de dicotiledóneas que contienen especies C 4 , el orden Caryophyllales contiene la mayor cantidad de especies. De las familias de Caryophyllales, Chenopodiaceae es la que más utiliza la fijación de carbono C 4 , con 550 de 1400 especies utilizándola. Aproximadamente 250 de las 1000 especies de Amaranthaceae relacionadas también utilizan C 4 . [18] [32]

Los miembros de la familia de las ciperáceas Cyperaceae y los miembros de numerosas familias de eudicotiledóneas , incluidas Asteraceae (la familia de las margaritas), Brassicaceae (la familia de las coles) y Euphorbiaceae (la familia de las euforbias), también utilizan C 4 .

Ningún árbol grande (de más de 15 m de altura) utiliza C 4 , [33] sin embargo existen varios árboles pequeños o arbustos menores de 10 m que sí lo hacen: seis especies de Euphorbiaceae, todas nativas de Hawái, y dos especies de Amaranthaceae que crecen en desiertos de Medio Oriente y Asia. [34]

Convirtiendo C3plantas a C4

Dadas las ventajas del C 4 , un grupo de científicos de instituciones de todo el mundo está trabajando en el Proyecto Arroz C 4 para producir una cepa de arroz , naturalmente una planta C 3 , que utiliza la vía C 4 mediante el estudio de las plantas C 4 maíz y Brachypodium . [35] Como el arroz es el alimento humano más importante del mundo (es el alimento básico para más de la mitad del planeta), tener un arroz que sea más eficiente en la conversión de la luz solar en grano podría tener importantes beneficios globales para mejorar la seguridad alimentaria . El equipo afirma que el arroz C 4 podría producir hasta un 50% más de grano y poder hacerlo con menos agua y nutrientes. [36] [37] [38]

Los investigadores ya han identificado los genes necesarios para la fotosíntesis C4 en el arroz y ahora están buscando desarrollar un prototipo de planta de arroz C4. En 2012, el Gobierno del Reino Unido junto con la Fundación Bill y Melinda Gates proporcionaron 14 millones de dólares estadounidenses durante tres años para el Proyecto de Arroz C4 en el Instituto Internacional de Investigación del Arroz . [39] En 2019, la Fundación Bill y Melinda Gates otorgó otros 15 millones de dólares estadounidenses al Proyecto de Arroz C4 dirigido por la Universidad de Oxford. El objetivo del proyecto de cinco años es tener parcelas de campo experimentales en funcionamiento en Taiwán para 2024. [40]

La fotosíntesis de C2 , un paso intermedio entre C3 y Kranz C4 , puede ser preferible al C4 para la conversión del arroz. El sistema más simple está menos optimizado para condiciones de alta luz y alta temperatura que el C4 , pero tiene la ventaja de requerir menos pasos de ingeniería genética y funcionar mejor que el C3 en todas las temperaturas y niveles de luz. [41] En 2021, el gobierno del Reino Unido proporcionó £1,2 millones para estudiar la ingeniería de C2 . [ 42]

Véase también

Referencias

  1. ^ ab Slack CR, Hatch MD (junio de 1967). "Estudios comparativos sobre la actividad de las carboxilasas y otras enzimas en relación con la nueva vía de fijación fotosintética del dióxido de carbono en las gramíneas tropicales". The Biochemical Journal . 103 (3): 660–5. doi :10.1042/bj1030660. PMC  1270465 . PMID  4292834.
  2. ^ Osborne CP, Sack L (febrero de 2012). "Evolución de las plantas C4: una nueva hipótesis para una interacción de las relaciones entre el CO2 y el agua mediada por la hidráulica de las plantas". Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Serie B, Ciencias Biológicas . 367 (1588): 583–600. doi :10.1098/rstb.2011.0261. PMC 3248710 . PMID  22232769. 
  3. ^ Sage RF, Pearcy RW (julio de 1987). "La eficiencia del uso del nitrógeno en plantas C(3) y C(4): I. Nitrógeno en las hojas, crecimiento y reparto de biomasa en Chenopodium album (L.) y Amaranthus retroflexus (L.)". Fisiología vegetal . 84 (3): 954–8. doi : 10.1104/pp.84.3.954 . PMC 1056701 . PMID  16665550. 
  4. ^ Bellasio C, Farquhar GD (julio de 2019). "3 arroz: ganancias, pérdidas y flujos de metabolitos". The New Phytologist . 223 (1): 150–166. doi : 10.1111/nph.15787 . hdl : 1885/159508 . PMID  30859576.
  5. ^ Nickell LG (febrero de 1993). "Un tributo a Hugo P. Kortschak: El hombre, el científico y el descubridor de la fotosíntesis C4". Photosynthesis Research . 35 (2): 201–4. Bibcode :1993PhoRe..35..201N. doi :10.1007/BF00014751. PMID  24318687. S2CID  40107210.
  6. ^ ab Hatch MD (2002). "Fotosíntesis de C 4 : descubrimiento y resolución". Investigación sobre la fotosíntesis . 73 (1–3): 251–6. doi :10.1023/A:1020471718805. PMID  16245128. S2CID  343310.
  7. ^ Laetsch (1971). Hatch; Osmond; Slatyer (eds.). Fotosíntesis y fotorrespiración . Nueva York, Wiley-Interscience. ISBN 9780471359005.
  8. ^ Freitag H, Stichler W (2000). "Un nuevo tipo de hoja notable con tejido fotosintético inusual en un género de Chenopodiaceae de Asia central". Biología de las plantas . 2 (2): 154–160. Bibcode :2000PlBio...2..154F. doi :10.1055/s-2000-9462. S2CID  260250537.
  9. ^ Voznesenskaya EV, Franceschi VR, Kiirats O, Artyusheva EG, Freitag H, Edwards GE (septiembre de 2002). "Prueba de fotosíntesis C4 sin anatomía de Kranz en Bienertia cycloptera (Chenopodiaceae)". The Plant Journal . 31 (5): 649–62. doi : 10.1046/j.1365-313X.2002.01385.x . PMID  12207654. S2CID  14742876.
  10. ^ Akhani H, Barroca J, Koteeva N, Voznesenskaya E, Franceschi V, Edwards G, Ghaffari SM, Ziegler H (2005). " Bienertia sinuspersici (Chenopodiaceae): Una nueva especie del suroeste de Asia y descubrimiento de una tercera planta terrestre C 4 sin anatomía de Kranz". Botánica sistemática . 30 (2): 290–301. doi :10.1600/0363644054223684. S2CID  85946307.
  11. ^ Akhani H, Chatrenoor T, Dehghani M, Khoshravesh R, Mahdavi P, Matinzadeh Z (2012). "Una nueva especie de Bienertia (Chenopodiaceae) de los desiertos de sal iraníes: una tercera especie del género y descubrimiento de una cuarta planta terrestre C 4 sin anatomía de Kranz". Plant Biosystems . 146 : 550–559. doi :10.1080/11263504.2012.662921. S2CID  85377740.
  12. ^ Holaday AS, Bowes G (febrero de 1980). "Metabolismo ácido C(4) y fijación oscura de CO(2) en un macrófito acuático sumergido (Hydrilla verticillata)". Fisiología vegetal . 65 (2): 331–5. doi :10.1104/pp.65.2.331. PMC 440321 . PMID  16661184. 
  13. ^ ab Bellasio C (enero de 2017). "Un modelo estequiométrico generalizado del metabolismo fotosintético de C3, C2, C2+C4 y C4". Journal of Experimental Botany . 68 (2): 269–282. doi :10.1093/jxb/erw303. PMC 5853385 . PMID  27535993. 
  14. ^ Evans JR, Vogelmann TC, von Caemmerer S (1 de marzo de 2008), "Equilibrio de la captura de luz con la demanda metabólica distribuida durante la fotosíntesis C4", Charting New Pathways to C4 Rice , WORLD SCIENTIFIC, págs. 127-143, doi :10.1142/9789812709523_0008, ISBN 978-981-270-951-6, consultado el 12 de octubre de 2020
  15. ^ Bellasio C, Lundgren MR (octubre de 2016). "Restricciones anatómicas a la evolución de C4: capacidad de captación de luz en la vaina del haz". The New Phytologist . 212 (2): 485–96. doi : 10.1111/nph.14063 . PMID  27375085.
  16. ^ Bellasio C, Griffiths H (mayo de 2014). "Aclimatación a baja luz del maíz C4: implicaciones para la permeabilidad de la vaina del haz". Planta, célula y medio ambiente . 37 (5): 1046–58. doi : 10.1111/pce.12194 . PMID  24004447.
  17. ^ Bellasio C, Griffiths H (julio de 2014). "La aclimatación del metabolismo de C4 a la poca luz en hojas maduras de maíz podría limitar las pérdidas energéticas durante el sombreado progresivo en el dosel de un cultivo". Journal of Experimental Botany . 65 (13): 3725–36. doi :10.1093/jxb/eru052. PMC 4085954 . PMID  24591058. 
  18. ^ abc Sage R, Monson R (1999). "7". C 4 Biología vegetal . Elsevier. págs. 228-229. ISBN 978-0-12-614440-6.
  19. ^ Sage RF, Christin PA, Edwards EJ (2011). "Los linajes de plantas C(4) del planeta Tierra". J Exp Bot . 62 (9): 3155–69. doi :10.1093/jxb/err048. PMID  21414957.{{cite journal}}: CS1 maint: varios nombres: lista de autores ( enlace )
  20. ^ ab Sage RF (1 de febrero de 2004). "La evolución de la fotosíntesis C4". New Phytologist . 161 (2): 341–370. doi : 10.1111/j.1469-8137.2004.00974.x . ISSN  1469-8137. PMID  33873498.
  21. ^ Williams BP, Johnston IG, Covshoff S, Hibberd JM (septiembre de 2013). "La inferencia del paisaje fenotípico revela múltiples caminos evolutivos hacia la fotosíntesis C4". eLife . 2 : e00961. doi : 10.7554/eLife.00961 . PMC 3786385 . PMID  24082995. 
  22. ^ Las praderas boscosas florecieron en África hace 21 millones de años: una nueva investigación obliga a repensar la evolución de los simios
  23. ^ Edwards EJ, Smith SA (febrero de 2010). "Los análisis filogenéticos revelan la sombría historia de las gramíneas C4". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 107 (6): 2532–7. Bibcode :2010PNAS..107.2532E. doi : 10.1073/pnas.0909672107 . PMC 2823882 . PMID  20142480. 
  24. ^ ab Osborne CP, Freckleton RP (mayo de 2009). "Presiones de selección ecológica para la fotosíntesis C4 en las gramíneas". Actas. Ciencias biológicas . 276 (1663): 1753–60. doi :10.1098/rspb.2008.1762. PMC 2674487. PMID  19324795 . 
  25. ^ Bond WJ, Woodward FI, Midgley GF (febrero de 2005). "La distribución global de los ecosistemas en un mundo sin fuego". The New Phytologist . 165 (2): 525–37. doi :10.1111/j.1469-8137.2004.01252.x. PMID  15720663. S2CID  4954178.
  26. ^ Osborne CP, Beerling DJ (enero de 2006). "La revolución verde de la naturaleza: el notable ascenso evolutivo de las plantas C4". Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Serie B, Ciencias Biológicas . 361 (1465): 173–94. doi :10.1098/rstb.2005.1737. PMC 1626541 . PMID  16553316. 
  27. ^ ab Kellogg EA (julio de 2013). "Fotosíntesis C4". Current Biology . 23 (14): R594-9. doi : 10.1016/j.cub.2013.04.066 . PMID  23885869.
  28. ^ Sage RF (julio de 2016). "Un retrato de la familia fotosintética C4 en el 50 aniversario de su descubrimiento: número de especies, linajes evolutivos y Salón de la Fama". Journal of Experimental Botany . 67 (14): 4039–56. doi : 10.1093/jxb/erw156 . PMID  27053721.
  29. ^ Grass Phylogeny Working Group II (enero de 2012). "Nueva filogenia de las gramíneas resuelve profundas relaciones evolutivas y descubre orígenes C4". The New Phytologist . 193 (2): 304–12. doi :10.1111/j.1469-8137.2011.03972.x. hdl : 2262/73271 . PMID  22115274. Icono de acceso abierto
  30. ^ Sage R, Monson R (1999). "16". C 4 Biología vegetal . Elsevier. págs. 551–580. ISBN 978-0-12-614440-6.
  31. ^ Zhu XG, Long SP, Ort DR (abril de 2008). "¿Cuál es la máxima eficiencia con la que la fotosíntesis puede convertir la energía solar en biomasa?". Current Opinion in Biotechnology . 19 (2): 153–9. doi :10.1016/j.copbio.2008.02.004. PMID  18374559. Archivado desde el original el 1 de abril de 2019. Consultado el 29 de diciembre de 2018 .
  32. ^ Kadereit G, Borsch T, Weising K, Freitag H (2003). "Filogenia de Amaranthaceae y Chenopodiaceae y la evolución de la fotosíntesis de C 4 ". Revista internacional de ciencias vegetales . 164 (6): 959–986. doi :10.1086/378649. S2CID  83564261.
  33. ^ Sage, RF (mayo de 2001). "Precondiciones ambientales y evolutivas para el origen y la diversificación del síndrome fotosintético C4". Biología vegetal . 3 (3): 202–213. Bibcode :2001PlBio...3..202S. doi :10.1055/s-2001-15206.
  34. ^ Young, Sophie NR; Sack, Lawren; Sporck-Koehler, Margaret J; Lundgren, Marjorie R (6 de agosto de 2020). "¿Por qué la fotosíntesis C4 es tan rara en los árboles?". Journal of Experimental Botany . 71 (16): 4629–4638. doi :10.1093/jxb/eraa234. PMC 7410182 . PMID  32409834. 
  35. ^ Slewinski TL, Anderson AA, Zhang C, Turgeon R (diciembre de 2012). "El espantapájaros desempeña un papel en el establecimiento de la anatomía de Kranz en las hojas de maíz". Plant & Cell Physiology . 53 (12): 2030–7. doi : 10.1093/pcp/pcs147 . PMID  23128603.
  36. ^ Gilles van Kote (24 de enero de 2012). "Los investigadores quieren frenar el consumo de arroz con alto contenido de carbono". The Guardian . Consultado el 10 de noviembre de 2012 .
  37. ^ von Caemmerer S, Quick WP, Furbank RT (junio de 2012). "El desarrollo del arroz C 4 : progreso actual y desafíos futuros". Science . 336 (6089): 1671–2. Bibcode :2012Sci...336.1671V. doi :10.1126/science.1220177. PMID  22745421. S2CID  24534351.
  38. ^ Hibberd JM , Sheehy JE, Langdale JA (abril de 2008). "Uso de la fotosíntesis C4 para aumentar el rendimiento del arroz: fundamento y viabilidad". Current Opinion in Plant Biology . 11 (2): 228–31. doi :10.1016/j.pbi.2007.11.002. PMID  18203653.
  39. ^ Hasan M (6 de noviembre de 2012). "El proyecto de arroz C4 recibe un impulso financiero". The News. Archivado desde el original el 10 de noviembre de 2012. Consultado el 10 de noviembre de 2012 .
  40. ^ "Arroz para alimentar al mundo recibe un impulso financiero". Universidad de Oxford . 3 de diciembre de 2019 . Consultado el 29 de enero de 2022 .
  41. ^ Bellasio, Chandra; Farquhar, Graham D. (julio de 2019). "Un modelo bioquímico a nivel de hoja que simula la introducción de la fotosíntesis de C2 y C4 en el arroz C3: ganancias, pérdidas y flujos de metabolitos". New Phytologist . 223 (1): 150–166. doi : 10.1111/nph.15787 . hdl : 1885/159508 . PMID  30859576. S2CID  75139004.
  42. ^ "Mejora de cultivos con fotosíntesis C2". GtR .

Enlaces externos