Los lémures rufos del género Varecia son primates estrepsirrinos y son los lémures más grandes que existen dentro de la familia Lemuridae . Como todos los lémures vivos, se encuentran solo en la isla de Madagascar . Antiguamente considerados un género monotípico , ahora se reconocen dos especies : el lémur rufo blanco y negro , con sus tres subespecies , y el lémur rufo rojo .
Los lémures rufos son cuadrúpedos diurnos y arbóreos , a menudo observados saltando a través del dosel superior de las selvas tropicales estacionales en el este de Madagascar. También son los más frugívoros de los lémures malgaches, y son muy sensibles a la alteración del hábitat. Los lémures rufos viven en grupos de varios machos/hembras y tienen una estructura social compleja y flexible, descrita como fisión-fusión . Son muy vocales y tienen llamadas fuertes y estridentes.
Los lémures rufos se reproducen estacionalmente y su estrategia reproductiva es muy inusual. Se los considera un "enigma evolutivo" porque son la especie más grande de la familia Lemuridae, pero presentan rasgos reproductivos más comunes en los lémures pequeños y nocturnos, como períodos de gestación cortos (~102 días) y camadas de tamaño promedio relativamente grande (~2-3). Los lémures rufos también construyen nidos para sus recién nacidos (los únicos primates que lo hacen), los llevan en la boca y exhiben un sistema parental ausente al esconderlos mientras buscan comida. Las crías son altriciales , aunque se desarrollan relativamente rápido, viajando de forma independiente en la naturaleza después de 70 días y alcanzando su tamaño adulto completo a los seis meses.
Amenazados por la pérdida de hábitat y la caza, los lémures de collar se enfrentan a la extinción en estado salvaje. Sin embargo, se reproducen fácilmente en cautiverio y han sido reintroducidos gradualmente en la naturaleza desde 1997. Entre las organizaciones que participan en la conservación del lémur de collar se encuentran Durrell Wildlife Conservation Trust , Lemur Conservation Foundation (LCF) , Madagascar Fauna Group (MFG) , Monkeyland Primate Sanctuary en Sudáfrica, Wildlife Trust y Duke Lemur Center (DLC) .
Los lémures no aparecen en el registro fósil de Madagascar hasta el Pleistoceno y el Holoceno . Por consiguiente, se sabe poco sobre la evolución de los lémures rufos, y mucho menos sobre todo el clado de lémures , que comprende la población de primates endémica de la isla. [5]
Aunque todavía hay mucho debate sobre los orígenes de los lémures en Madagascar, se acepta generalmente que un único evento de rafting , similar al que trajo a los monos del Nuevo Mundo a Sudamérica , ocurrió hace unos 50-80 millones de años y permitió a los lémures ancestrales cruzar el Canal de Mozambique y colonizar la isla, [6] [7] que ya se había separado de África (mientras estaba unida al subcontinente indio), hace aproximadamente 160 millones de años. [5] El efecto fundador resultante y la competencia inexistente o inferior dieron lugar a la especiación , ya que los ancestros de los lémures se irradiaron para llenar nichos abiertos o insuficientemente protegidos. Hoy en día, la fauna endémica de primates de Madagascar contiene más de las tres cuartas partes de las especies existentes del suborden Strepsirrhini , que había sido abundante en toda Laurasia y África durante las épocas del Paleoceno y el Eoceno . [5]
El género de lémures de collar, Varecia , es un miembro de la familia Lemuridae . El género extinto, Pachylemur, se parecía más a los lémures de collar, pero se extinguió después de la llegada de los humanos. El género Varecia contiene dos especies, los lémures de collar rojos y los lémures de collar blanco y negro , estos últimos con tres subespecies. [8]
Los lémures rufos, junto con varias especies de lémures pardos, alguna vez estuvieron incluidos en el género Lemur . [9] En 1962, los lémures rufos fueron reasignados al género Varecia . [10]
El lémur de collar rojo y el lémur de collar blanco y negro fueron reconocidos anteriormente como subespecies, Varecia variegata rubra y Varecia variegata variegata respectivamente. [9] [11] En 2001, ambos fueron elevados a la categoría de especie, una decisión que luego fue respaldada por la investigación genética. Tres subespecies de lémur de collar blanco y negro, que se habían publicado décadas antes, también fueron reconocidas como variegata , editorum y subcincta , [9] aunque los estudios no han sido completamente concluyentes. [11]
Los restos subfósiles de dos especies extintas de lémures se clasificaron anteriormente en el género Varecia . Encontrados en yacimientos del centro y suroeste de Madagascar, [12] Varecia insignis y V. jullyi eran muy similares a los lémures rufos modernos, pero más robustos y se suponía que eran más terrestres y, por lo tanto, más propensos a la depredación por parte de los primeros colonos humanos. [10] Estudios más recientes han demostrado que estas especies extintas tenían una dieta similar a la de los lémures rufos modernos y que también eran de naturaleza arbórea. Se demostraron suficientes diferencias para merecer un género separado, Pachylemur . Estos parientes cercanos de los lémures rufos ahora se llaman Pachylemur insignis y P. jullyi . [12]
Los lémures de collar son los miembros actuales más grandes de la familia Lemuridae, [13] con una longitud media cabeza-cuerpo de entre 43 y 57 cm (17 y 22 pulgadas ) y una longitud total de entre 100 y 120 cm (39 a 47 pulgadas), mientras que su peso varía de 3,1 a 4,1 kg (6,8 a 9,0 libras ). La cola gruesa y peluda es más larga que el cuerpo, con un promedio de 60 y 65 cm (24 y 26 pulgadas) de longitud [11] [14] [15] y se utiliza principalmente para mantener el equilibrio mientras se mueven entre los árboles. Los lémures de collar no presentan ni dimorfismo sexual ni dicromatismo sexual [ 11] [15] y las hembras tienen tres pares de glándulas mamarias . [14] [15]
Los lémures de collar se caracterizan por su hocico largo, parecido al de un canino , [9] [15] que incluye una sobremordida significativa . La cara es mayoritariamente negra, con "gorgueras" peludas que van desde las orejas hasta el cuello. Dependiendo de la especie, estas gorgueras son blancas ( V. variegata ) o de un rojo intenso ( V. rubra ). Asimismo, la coloración del pelaje esponjoso también varía según la especie, mientras que el patrón de coloración varía según la subespecie en el lémur de collar blanco y negro . También hay intermedios en la variación de color entre las dos especies. [15]
Al igual que todos los lémures, el lémur de collar tiene adaptaciones especiales para el aseo , incluida una garra de baño en su segundo dedo y un peine de dientes . [16] [17]
Los lémures de collar se consideran cuadrúpedos arbóreos , [13] [15] siendo el tipo de movimiento más común el cuadrúpedo por encima de las ramas. Mientras están en el dosel, los saltos, el aferramiento vertical y el comportamiento suspensivo también son comunes, mientras que el puente, el movimiento bimanual y el bipedalismo se ven con poca frecuencia. Cuando se mueven de un árbol a otro, los lémures de collar miran por encima del hombro mientras se aferran, se lanzan al aire y giran en el aire para que su superficie ventral aterrice en el nuevo árbol o rama. El comportamiento suspensivo es más común en los lémures de collar que en otras especies de lémures. Cuando los lémures de collar bajan al suelo, continúan moviéndose cuadrúpedamente, corriendo a saltos y con la cola en alto. [15]
Al ser altamente arbóreos y los más frugívoros de los lémures, prosperan solo en bosques primarios con grandes árboles frutales, [11] donde pasan la mayor parte de su tiempo en el dosel superior . [13] Al pasar la mayor parte de su tiempo en la copa de los árboles altos del bosque, están relativamente a salvo de depredadores como la fosa . [11]
Los lémures rufos son activos principalmente durante el día ( diurnos ), [9] durante cuyo tiempo se alimentan principalmente de frutas y néctar , [13] a menudo adoptando posturas suspensivas mientras se alimentan. [14] Las semillas de la fruta que comen pasan a través de su tracto digestivo y se propagan por las selvas tropicales en sus heces , lo que ayuda a asegurar el crecimiento de nuevas plantas y un ecosistema forestal saludable. Estos lémures también son polinizadores importantes del árbol del viajero ( Ravenala madagascariensis ). Sin destruir la inflorescencia , lamen el néctar de las profundidades de la flor usando sus largos hocicos y lenguas, recolectando y transfiriendo el polen en sus hocicos y pelaje de una planta a otra. Se cree que esta relación es el resultado de la coevolución . [11]
Como todos los lémures, este género se encuentra solo en la isla de Madagascar frente a la costa sureste de África . Confinado a las selvas tropicales estacionales orientales de la isla , es poco común a raro en toda su área de distribución, que históricamente se extendía desde la península de Masoala en el noreste hasta el río Mananara en el sur. [11] [14] Hoy en día, el lémur de collar blanco y negro tiene un área de distribución mucho más grande que el lémur de collar rojo , aunque es muy irregular, extendiéndose desde ligeramente al noroeste de Maroantsetra , en la bahía de Antongil , en el norte por la costa hasta el río Mananara cerca de Vangaindrano en el sur. [11] [15] Además, también se puede encontrar una población concentrada de lémures de collar blanco y negro, de la subespecie Varecia variegata subcincta , en la reserva insular de Nosy Mangabe en la bahía de Antongil. Se sospecha que esta población fue introducida en la isla en la década de 1930. [14] El lémur de collar rojo, por otra parte, tiene una distribución muy restringida en la península de Masoala. [18]
Históricamente, la confluencia de los ríos Vohimara y Antainambalana puede haber sido una zona de hibridación entre estas dos especies, [11] aunque ningún resultado concluyente ha indicado que haya habido un mestizaje actual. En general, el río Antainambalana parece aislar a los lémures de collar rojo de la subespecie vecina de lémur de collar blanco y negro, V. v. subcincta . La subespecie V. v. variegata se puede encontrar más al sur, y V. v. editorum es la subespecie más meridional. Las áreas de distribución de estas dos subespecies meridionales se superponen y se ha informado de la existencia de formas intermedias , aunque esto no ha sido confirmado. [14]
Las selvas tropicales en las que viven estos animales son estacionales, con dos estaciones principales: la estación cálida y húmeda (de noviembre a abril) y la estación fría y seca (de mayo a octubre). [11] El hábitat principal para ambas especies, en cualquier estación, son las copas de los árboles, donde pasan la mayor parte de su tiempo a 15 y 25 m (49 y 82 pies) sobre el suelo. Como la disponibilidad estacional de recursos es similar independientemente de la ubicación, hay poca o ninguna diferencia en el uso de los árboles entre especies. De septiembre a abril, hay más fruta disponible, por lo que las hembras prefieren las lianas en las copas de los árboles. Ambos sexos prefieren las ramas más bajas y principales durante la estación cálida y lluviosa. Las copas de los árboles se utilizan predominantemente de mayo a agosto, cuando las hojas jóvenes y las flores abundan. [15]
Las siguientes especies de lémures se pueden encontrar dentro del mismo rango geográfico que los lémures rufos: [13] [15]
Los lémures de collar muestran dominio alimentario o dividen los recursos utilizando diferentes estratos del bosque. Son dominantes sobre los lémures de vientre rojo, mientras que los lémures del bambú menores del este evitan encontrarse con ellos por completo. [15] Los lémures de cabeza blanca, por otro lado, prefieren el sotobosque y el dosel inferior, por debajo de los 15 m (49 pies), mientras que los lémures de collar se mantienen principalmente en el dosel superior, por encima de los 15 m (49 pies). [13] Incluso se ha observado juego entre crías de lémures de collar y lémures de cabeza blanca. [15]
Los lémures de collar, en promedio, pasan el 28% del día alimentándose, el 53% descansando y el 19% viajando, aunque se han observado diferencias en la duración del descanso y la alimentación entre machos y hembras, ya que las hembras descansan menos y se alimentan más. [15] Son diurnos; aunque la actividad máxima ocurre durante las primeras horas de la mañana y las últimas horas de la tarde o la noche, el descanso suele ocurrir alrededor del mediodía. [11] [15] Cuando descansan, los lémures de collar suelen sentarse encorvados o erguidos. También se los ve con frecuencia tumbados boca abajo sobre una rama o tomando el sol en posición supina con las extremidades estiradas. [15] Cuando se alimentan, a menudo se cuelgan boca abajo de sus patas traseras, un tipo de comportamiento suspensorio , que les permite alcanzar frutas y flores. [11]
Al ser altamente arbóreos, pasan la mayor parte de su tiempo en el dosel alto durante todo el día. Los lémures de collar pasan la mayor parte de su tiempo entre 15 y 20 metros (49 y 66 pies) sobre el suelo del bosque, seguidos de 20 a 25 metros (66 a 82 pies) de altura, y se los ve con menos frecuencia a 10 a 15 metros (33 a 49 pies). [11] [15] Durante la temporada cálida, se trasladarán al dosel inferior para ayudar a regular su temperatura corporal. En la temporada fría, los lémures de collar son menos activos y pueden dedicar el 2% de su tiempo de descanso a tomar el sol para calentarse. [15]
Las investigaciones de campo a largo plazo han demostrado que el tamaño del área de distribución, el tamaño del grupo, los sistemas sociales y el comportamiento territorial varían ampliamente y pueden verse muy afectados por la distribución y la calidad de los alimentos. [14] En general, se acepta que el sistema social del lémur de collar es multimacho/multihembra con una sociedad de fisión-fusión , [11] [13] [14] [19] aunque se ha informado que algunas poblaciones de lémures de collar blanco y negro son monógamas . [11] [14] Se sospecha que esta flexibilidad social mejora la capacidad de supervivencia a pesar de una ecología alimentaria inflexible. [19]
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Al ser los miembros más frugívoros de la familia Lemuridae, [9] consumiendo un promedio de 74-90% de fruta, los lémures rufos también consumen néctar (4-21%) y complementan el resto de su dieta con hojas tiernas (3-6%), hojas maduras (1%), flores (3-6%) y algunas semillas. [11] [13] [14] [15] También se ha informado que los lémures rufos bajan al suelo para comer hongos y exhiben geofagia . [14] [15]
La mayor parte de su dieta se compone de relativamente pocas especies de plantas comunes, y unas pocas especies proporcionan más del 50% de la dieta. [13] [14] [15] Las especies de higos del género Ficus , por ejemplo, representan el 78% de la fruta consumida por los lémures de collar rojo en la península de Masoala. [13] Aunque las especies de plantas y las dietas varían según la ubicación, las plantas alimenticias más comunes reportadas en el campo incluyen las siguientes: [15]
Los árboles frutales no parecen ser seleccionados por especies sino por la disponibilidad y accesibilidad de frutos comestibles. [15] Y a pesar del predominio de unas pocas especies de plantas en la dieta del lémur rufo, el resto de su dieta consiste en entre 80 y 132 especies de otras 36 familias de plantas. [11] [14] [15]
La disponibilidad de alimentos refleja la naturaleza estacional de los bosques en los que viven. Durante la estación cálida, las frutas, las flores y las hojas tiernas son más abundantes, mientras que la estación fría y húmeda ofrece más hojas tiernas y flores. [15] A pesar de esto, la dieta cambia poco entre estaciones, excepto que las hembras consumirán más elementos ricos en proteínas y bajos en fibra, como hojas tiernas y flores, durante el embarazo y la lactancia para compensar los costos energéticos de la reproducción. [11] [14] [15] El néctar solo está disponible esporádicamente, pero constituye una fuente importante de alimento cuando florecen las flores. El néctar de la palma del viajero ( Ravenala madagascariensis ) es uno de los favoritos entre los lémures rufos. [11]
La organización social de los lémures de collar es muy variable, tanto en la organización como en la composición del grupo, [19] aunque no se pueden observar diferencias notables entre las dos especies. Los lémures de collar suelen describirse como grupos de varios machos con una estructura social de fisión-fusión , [11] [13] [19] aunque esto puede variar según la estación y la localidad. [11]
En un estudio realizado en la península de Masoala sobre lémures de collar rojo se identificaron y definieron tres niveles de organización: comunidades, grupos centrales y subgrupos. Las comunidades son individuos que se afilian regularmente entre sí, pero rara vez con congéneres fuera de la comunidad. [13] Aunque toda la comunidad multimacho/multihembra vive dentro de un rango hogareño discreto, todos los individuos nunca son vistos en el mismo lugar al mismo tiempo. En cambio, los individuos forman redes sociales dispersas, conocidas como grupos centrales, dentro de la comunidad. [19] Los grupos centrales son individuos que comparten la misma área central dentro de un territorio comunitario durante todo el año. [13] Los grupos centrales generalmente consisten en dos hembras reproductoras, así como machos reproductores y subadultos, que varían en tamaño de dos individuos a nueve. [19] Las hembras dentro de los grupos son cooperativas, pero los encuentros con los machos suelen ser agonísticos . Los subgrupos, por otro lado, varían diariamente en tamaño, composición y duración, y consisten en individuos asociados del mismo grupo central o de diferentes grupos centrales, dependiendo de la temporada. [13] Los cambios diarios y constantes que se producen en estos subgrupos a lo largo del año, así como las formaciones estacionales de grupos centrales en áreas centrales, demuestran la naturaleza de fisión-fusión de la estructura social del lémur rufo. [19]
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En otro estudio realizado en Nosy Mangabe sobre lémures de collar blanco y negro se definió un cuarto nivel u organización: los afiliados. Los afiliados eran individuos con vínculos sociales más persistentes e interacciones más frecuentes, generalmente dentro de un grupo central, pero a veces también entre grupos centrales dentro de un subgrupo. Las hembras adultas normalmente tenían muchos afiliados, mientras que los machos adultos rara vez interactuaban con sus congéneres y vivían una existencia más solitaria. [13]
Estudios anteriores han reportado otras organizaciones sociales en lémures rufos, incluyendo vínculos de pareja monógamos . Esto puede haberse debido al uso de estudios de campo a corto plazo y estacionales en lugar de estudios de un año que toman en consideración los efectos que tienen los cambios de estación en las comunidades de lémures rufos. Por ejemplo, durante la estación fría y lluviosa, que corresponde con la temporada de reproducción, las interacciones entre los grupos centrales dentro de una comunidad se reducen significativamente. Durante este tiempo se forman pequeños subgrupos que consisten en una hembra madura, un macho maduro y, a veces, crías. Esto puede malinterpretarse como un vínculo de pareja monógamo. [19]
El comportamiento de desplazamiento también puede presentar variabilidad estacional. Durante la estación cálida y húmeda, las hembras se desplazan ampliamente, ya sea solas o en grupos de hasta seis individuos. En la estación fría y seca, grupos centrales más pequeños se estabilizan para ocupar áreas concentradas. [11] Por lo tanto, durante las estaciones en las que la fruta es abundante, los subgrupos son más grandes, mientras que la escasez se enfrenta con un comportamiento más solitario. [13] Esto sugiere que, aunque su ecología alimentaria es inflexible, al estar ligada a una fruta ampliamente distribuida, irregular y a veces escasa, los lémures rufos adaptan el sistema social para sobrevivir. [13] [19]
En términos de dominancia, la estructura social del lémur rufo no es tan clara como la de otras sociedades de lémures donde la dominancia femenina es la norma. Aunque históricamente se ha informado que "los machos estaban subordinados a las hembras", [13] especialmente en poblaciones de lémures rufos en cautiverio y en libertad, las poblaciones salvajes no pueden ser etiquetadas definitivamente como matriarcales debido a la variación intergrupal. [19]
También existen diferencias sociales entre machos y hembras. Las hembras suelen tener muchos miembros y se vinculan fuertemente con otras hembras tanto dentro como fuera de sus áreas centrales, [11] [13] pero no se asocian con individuos fuera del área de distribución de la comunidad, excepto durante la temporada de apareamiento . [13] Los machos, por otro lado, son más solitarios, interactúan solo con un par de congéneres, tienen vínculos sociales débiles con otros machos y rara vez se asocian con otros fuera de su grupo central. [11] [13] Además, los estudios de campo sugieren que solo las hembras desempeñan un papel en la defensa del área de distribución comunitaria. Los machos pueden marcar con olor y permanecer relativamente silenciosos, pero por lo demás muestran poca participación durante las disputas. [13] [19]
El tamaño del territorio o área de distribución de una comunidad puede variar ampliamente, desde 16 a 197 ha (0,16 a 2,0 km2 ; 0,062 a 0,76 millas cuadradas) [11] [13] [15] mientras que el tamaño del grupo puede variar desde una sola pareja hasta 31 individuos. [11] [19] La densidad de población también es notablemente variable. [11] [13] Estas amplias áreas de distribución se pueden atribuir a diferentes niveles de protección y grado de degradación ambiental, con una mejor protección y un ambiente menos degradado dando como resultado una mayor densidad de población y áreas de distribución comunitarias de tamaño más moderado. (La duración y la estacionalidad de los estudios involucrados también pueden haber contribuido a estimaciones bajas del tamaño de los grupos y de los rangos de la comunidad. Un estudio en la Reserva Betampona , por ejemplo, observó parejas monógamas con dos a cinco crías que mantenían rangos de 16 a 43 ha (0,16 a 0,43 km 2 ; 0,062 a 0,17 millas cuadradas). Las áreas centrales en Ambatonikonilahy constituían aproximadamente el 10% del rango total de la comunidad y mostraban una estrecha relación con la ubicación de los árboles frutales más grandes. [11]
La distancia media diaria que recorren los lémures de collar varía entre 436 y 2250 metros (1430 y 7382 pies), con un promedio de 1129 metros (3704 pies) por día. [15] Los patrones de actividad dentro del área de distribución de la comunidad varían según el género y la estación. Los machos generalmente permanecen dentro de un área central durante todo el año, mientras que las hembras solo se limitan a un área central durante la estación fría y húmeda, y luego expanden su área de distribución por todo el área de distribución de la comunidad durante la estación cálida y lluviosa. [11] [15] Las hembras expanden su área de distribución ligeramente después de dar a luz, permaneciendo todavía dentro del área central, pero gradualmente se extienden más en diciembre, cuando comienzan a esconder a sus crías con otros miembros de la comunidad mientras buscan comida. Las hembras alcanzan su máximo alcance más tarde durante la estación cálida y lluviosa. [13] Tanto el nivel de actividad como la actividad reproductiva se pueden resumir en la siguiente tabla.
Aunque los machos demuestran poca participación en las disputas territoriales entre comunidades vecinas, [13] [19] y las comunidades de lémures de collar carecen de cohesión, las hembras defienden comunalmente el área de distribución de la comunidad contra las hembras de otras comunidades. Estas disputas ocurren principalmente durante la estación cálida y lluviosa, cuando los recursos son más abundantes y ocurren cerca de los límites de las áreas de distribución de la comunidad. [19] El espaciamiento se mantiene mediante el marcado de olores y la comunicación vocal. Los lémures de collar son conocidos por sus llamadas fuertes y estridentes que son respondidas por las comunidades vecinas y los subgrupos dentro de la misma comunidad. [13]
Durante los encuentros agonísticos entre comunidades, se pueden observar persecuciones, marcas de olor, llamadas y ocasionalmente contacto físico. Otros comportamientos sociales parecen variar entre los lémures rufos salvajes y los cautivos, como lo ilustra la siguiente tabla. [19]
Algunas conductas afiliativas son estacionales o específicas del género, como el acercamiento con chillidos del macho y las inspecciones anogenitales realizadas durante la temporada de apareamiento. [19] Otro ejemplo es el comportamiento de saludo de las hembras, donde dos hembras usarán sus glándulas odoríferas anogenitales para marcar sus espaldas, saltar una sobre la otra, retorcerse juntas y emitir vocalizaciones chillonas. Este comportamiento no se observa durante el final de la estación fría y seca o alrededor de la gestación. [13] La frecuencia de otras conductas afiliativas puede verse afectada por la edad. Todos los lémures de collar de más de cinco meses de edad juegan en grupo y, en cautiverio, los subadultos participan en el juego con más frecuencia que los adultos. [19]
Históricamente, se han realizado relativamente pocos estudios sobre el aprendizaje y la cognición en primates estrepsirrinos, incluidos los lémures de collar. Sin embargo, un estudio en la reserva de lémures de la ciudad de Myakka demostró que los lémures de collar, junto con varios otros miembros de la familia Lemuridae, podían comprender el resultado de operaciones aritméticas simples. [20]
Al igual que todos los primates estrepsirrinos, los lémures de collar utilizan ampliamente la comunicación olfativa : marcan el olor en la defensa territorial y en las disputas, así como en las exhibiciones de saludo de las hembras. [11] [14] Los olores comunican el sexo, la ubicación y la identidad de su dueño. [19]
Las hembras predominantemente marcan con olor con sus glándulas anogenitales , [11] [19] poniéndose en cuclillas para frotar su región anogenital a lo largo de superficies horizontales, como ramas de árboles. [19] Los machos, por otro lado, prefieren usar las glándulas en su cuello, hocico y pecho, abrazando superficies horizontales y verticales y frotándose sobre ellas. [11] [19] Ambos sexos ocasionalmente marcarán con olor de formas características del sexo opuesto. [19]
En las exhibiciones de saludo, los lémures de collar hembras saltan unas sobre otras, marcando con su olor la espalda del otro individuo en el proceso. [13] [19]
Los lémures de collar son muy vocales y poseen un amplio repertorio vocal que se utiliza en múltiples contextos. [14] Los llamados también pueden variar según la estación. Durante la estación cálida y lluviosa, los fuertes y estridentes llamados que son un sello distintivo de los lémures de collar permiten que los grupos permanezcan en contacto y mantengan el espaciamiento. [11] Estos fuertes llamados se pueden escuchar hasta a 1 kilómetro (0,6 millas) de distancia. [9] [11] [19]
Los lémures de collar utilizan llamadas de alarma que diferencian entre depredadores terrestres y aéreos. [11] Por ejemplo, un rugido o resoplido abrupto alerta al grupo de un depredador aviar, y un graznido pulsado o un gruñido-bufido comunica la existencia de un depredador terrestre mamífero. [21] Cuando emiten estas llamadas, como el graznido pulsado, los adultos las dirigen al depredador después de moverse a una posición segura. [22] Una vez que un individuo emite la llamada de alarma, el coro resultante puede llegar incluso a los miembros de la comunidad que se encuentran más alejados. [23]
En cautiverio, las vocalizaciones del lémur de collar se han estudiado y dividido en tres grupos generales: llamadas de amplitud alta, media y baja. [19] [21]
El conocido coro de rugidos/chillidos es espontáneo y se produce con mayor frecuencia durante períodos de alta actividad, además de ser contagioso e implica la participación comunitaria, incluidos los bebés de tres a cuatro meses de edad. [19] [21] Los rugidos abruptos también son más comunes durante la alta actividad y, además de alertar a los miembros del grupo sobre la presencia de un depredador aviar, probablemente también ayudan a mantener el contacto con individuos fuera del alcance visual o indican una respuesta agresiva/defensiva a una perturbación. [ 19] En la naturaleza, ambos llamados se emiten más durante la temporada cálida y lluviosa debido al aumento de la actividad. [11] [19] Todos los llamados de alta amplitud se emiten desde una postura corporal "tensa". [19]
Los llamados de amplitud media operan en un rango más corto o a menudo implican situaciones moderadamente excitantes, como frustración o sumisión. Los llamados de baja amplitud también suelen operar en un rango corto, pero también cubren un rango más amplio de niveles de agravamiento. [19]
Los gemidos varían mucho entre los distintos lémures de collar. La tos , el gruñido , el chillido y el chillido solo se han observado e investigado en la naturaleza. [19]
Los llamados de los lémures de collar varían solo ligeramente entre las dos especies. De hecho, en cautiverio, se ha documentado que los lémures de collar rojo entienden e incluso se unen a los llamados de alarma de los lémures de collar blanco y negro. [23] Una diferencia menor entre los repertorios vocales de estas dos especies está en la frecuencia del pulso y el graznido pulsado , que es mucho más rápido y más alto en los lémures de collar rojo que en los lémures de collar blanco y negro. La diferencia en esta vocalización es solo interespecífica, y no muestra signos de dimorfismo sexual significativo dentro de cada especie. [22]
En los lémures de collar blanco y negro, los graznidos pulsados a veces se hacen más lentos a medida que el grupo se calma, y se integran con el lamento , creando intermedios de graznido-lamento pulsados . [24]
Contrariamente a los informes iniciales de monogamia , los lémures de collar en la naturaleza exhiben un comportamiento reproductivo polígamo estacional , y tanto los machos como las hembras se aparean con más de una pareja dentro de una sola temporada. [9] [11] [13] [19] El apareamiento no se limita solo a los miembros de la comunidad, sino que también involucra a miembros de comunidades vecinas. [19] Las hembras se aparean principalmente con machos con los que tenían relaciones afiliativas antes de la temporada de apareamiento, aunque algunos apareamientos ocurrieron con machos errantes de otras comunidades. [13]
Poco antes de que comience la temporada de apareamiento, las hembras muestran hinchazón de la piel sexual , que alcanza su punto máximo alrededor de la mitad de su ciclo estral de 14,8 días . La fisiología sexual masculina también sufre su propio cambio, con un aumento del volumen testicular durante la temporada de apareamiento y un pico alrededor del momento de la reproducción. La agresión también aumenta durante la temporada de apareamiento, tanto entre miembros del mismo sexo como por parte de la hembra hacia el macho que intenta aparearse con ella. [19] Se ha observado a las hembras agarrando, abofeteando y mordiendo a los machos durante la cópula . [13] [19] Cualquiera de los sexos puede acercarse al otro cuando la hembra está en celo. [13] Inicialmente pueden rugir-chillar entre sí. Cuando un macho se acerca a una hembra, a menudo baja la cabeza y chilla, inspeccionando los genitales de la hembra lamiendo u olfateando, marcando con olor y ofreciendo una vocalización de sumisión. Cuando una hembra se acerca a un macho, puede adoptar una postura para montar. Las parejas en apareamiento suelen copular muchas veces durante el transcurso de un encuentro de apareamiento. [19]
La temporada de apareamiento dura de mayo a julio, durante la estación fría y lluviosa, [9] [19] lo que resulta en que el nacimiento y el pico de la lactancia coincidan con el momento en que la fruta es más abundante. [11] El período de gestación de los lémures de collar es el más corto de la familia Lemuridae, con un promedio de 102 días (con un rango de 90 a 106 días). [9] [11] [15] La gestación en la naturaleza dura un poco más que en cautiverio, con un promedio de 106 días. [19] Al igual que la temporada de apareamiento, el parto también es estacional, sincronizado con el final de la estación fría y seca y el comienzo de la productiva estación cálida y lluviosa. [9] [11] [19]
Además de un período de gestación anormalmente corto, los lémures de collar comparten otra característica con los lémures pequeños y nocturnos al producir las camadas más grandes de la familia Lemuridae. [9] [11] [13] Las camadas generalmente incluyen dos o tres crías, aunque se han reportado hasta cinco. [9] [11] [19] Los pesos al nacer en cautiverio promedian entre 83 y 101,7 g (2,93 y 3,59 oz) y varían de 70 a 140 gramos (2,5 a 4,9 oz). [19] Las crías de lémur de collar son altriciales , [13] y nacen con los ojos abiertos y un pelaje completo. [19]
Los lémures rufos son los únicos primates conocidos que construyen nidos arbóreos, que utilizan exclusivamente para el nacimiento y durante la primera o segunda semana de vida. [9] [11] [14] [19] A partir de tres semanas antes del nacimiento, [13] las hembras comienzan a construir el nido con ramitas, ramas, hojas y enredaderas, ubicándolo dentro de su área central y de 10 a 25 metros (33 a 82 pies) sobre el suelo. [11] [19] Los nidos tienen solo un punto de entrada aparente, y son poco profundos y con forma de plato. Durante el primer par de semanas, la madre es mayormente solitaria y no se aleja mucho del nido, pasando hasta el 70-90% de su tiempo con los recién nacidos (en cautiverio). [19] Para encontrar comida, dejará a los bebés solos en el nido o, después del primer par de semanas, los llevará en su boca y los esconderá en lugares ocultos en el dosel mientras busca alimento. [11] [14] Dado que este período temprano de desarrollo corresponde al final de la estación fría y seca, que ofrece la menor cantidad de fruta, la energía se conserva para la lactancia mientras que los viajes son limitados. [13] A medida que comienza la estación cálida y lluviosa, aumenta la disponibilidad de fruta, las demandas de lactancia también aumentan y las hembras aumentan la distancia que recorren en busca de alimento. [11]
A diferencia de otros primates diurnos, que suelen llevar a sus crías consigo, [13] las madres lémures de collar esconden a sus crías ocultándolas en el follaje del dosel, dejándolas descansar y sentarse tranquilamente durante varias horas mientras ella busca comida y realiza otras actividades. [11] [19] Las madres continúan transportando a sus crías con la boca, moviéndolas una a la vez agarrando el vientre de la cría transversalmente. Esta forma de transporte suele detenerse alrededor de los 2,5 meses de edad, cuando las crías se vuelven demasiado pesadas para cargarlas. [19]
Los lémures rufos son criadores cooperativos , y el cuidado parental es compartido por todos los miembros de la comunidad. [19] Por ejemplo, las madres esconden a sus crías con otras madres o las dejan para que las cuiden otros miembros de la comunidad, incluidos individuos no reproductores de ambos sexos. [13] Mientras la madre está ausente, los miembros de la comunidad no solo las cuidan y protegen, sino que también hacen sonar llamadas de alarma si detectan peligro o si dejan a la cría sola. [19] También responden a las llamadas de alarma de otros. Estas exhibiciones de vigilancia coordinadas implican además la transmisión comunitaria de la llamada de alarma, con los miembros de la comunidad cercana repitiendo la llamada de alarma, lo que potencialmente convoca a la madre para que regrese con su cría. [13] [19] También se ha registrado el transporte de crías por parte de otros miembros de la comunidad. [13] Se ha observado a hembras amamantando a las crías de sus parientes cercanos, mientras que parientes cercanos han adoptado a crías rechazadas, actuando como padres adoptivos. [13] [19]
Se ha documentado el cuidado de las crías por parte de los machos en las sociedades de lémures rufos. Durante el desarrollo temprano, los machos adultos pueden cuidar los nidos de varias hembras del grupo central, así como ayudar a cuidar a las crías que probablemente fueron engendradas por otros machos. [13] Durante la temporada en la que las hembras practican el escondite de las crías, los machos alivian eficazmente la carga reproductiva de hasta varias madres al cuidar, acurrucar, acicalar, viajar, jugar con las crías y alimentarlas. [13] [19]
Los lémures de collar hembras producen leche relativamente rica en comparación con otros lémures y, en consecuencia, sus crías se desarrollan más rápido que las de otros lémures. [11] Los bebés se desarrollan rápidamente, alcanzando aproximadamente el 70-75% del peso adulto a la edad de cuatro meses. [9] [11] [13] [19] Comienzan a trepar y aferrarse al mes de edad, avanzando hasta el punto de seguir independientemente a su madre y a los miembros del grupo a través del dosel a alturas de 50 a 100 metros (160 a 330 pies) a los dos o tres meses. [11] [19] La movilidad adulta completa se alcanza a los tres o cuatro meses de edad. [19] Socialmente, comienzan a intercambiar llamadas de contacto con su madre a las tres semanas, [11] y seleccionan a su madre como su compañera de juego el 75-80% del tiempo durante los primeros tres meses. La participación en exhibiciones de saludo y vocalizaciones más extensas comienza alrededor de los cuatro meses, mientras que el marcaje de olor no comienza hasta los seis meses de edad. [19] Los bebés comienzan a probar alimentos sólidos alrededor de los 40 días a los dos meses y el destete ocurre entre los cuatro y seis meses en la naturaleza, aunque algunos individuos han continuado amamantándose hasta los siete u ocho meses. [11] [19]
La mortalidad infantil suele ser alta entre los lémures de collar, pero también puede ser muy variable. En algunas estaciones, hasta el 65% no puede llegar a los tres meses de edad, posiblemente debido a caídas y lesiones relacionadas, aunque en algunas estaciones la mortalidad infantil es tan baja como el 0%. [11] [19] Para aquellos que sobreviven hasta la edad adulta, la madurez sexual se alcanza a los 18 a 20 meses en las hembras y a los 32 a 48 meses en los machos. [9] [11] La madurez sexual puede tardar más en alcanzarse en la naturaleza en comparación con el cautiverio. Para las hembras, el intervalo entre nacimientos, o el tiempo entre crías sucesivas, es típicamente de un año, y en cautiverio, las hembras pueden permanecer reproductivamente activas hasta la edad de 23 años. [19] La esperanza de vida para ambas especies de lémures de collar se estima en 36 años en cautiverio. [15]
En una tierra donde aproximadamente el 90% del bosque insular original ha sido destruido, [25] los lémures de collar se aferran a solo una pequeña fracción de su área de distribución original. Completamente dependientes de grandes árboles frutales, ninguna de las especies parece ser flexible con su elección de hábitat, [15] con la tala selectiva resultando en densidades de población significativamente más bajas . [11] [13] Aunque pueden sobrevivir en hábitats muy perturbados con densidades de población más bajas, [26] todavía son especialmente vulnerables a la perturbación del hábitat. [11] [14] La disminución de la diversidad genética, junto con la caza, los desastres naturales, la depredación y las enfermedades, pueden acabar fácilmente con pequeñas poblaciones.
En 2008, la UICN elevó la categoría de lémur de collar blanco y negro de amenazado a amenaza crítica (A2cd). Según sus datos, "se cree que la especie ha sufrido un declive del 80 % en un período de 27 años, debido principalmente a una disminución del área y la calidad del hábitat dentro del área de distribución conocida de la especie y a los niveles de explotación". [4] Se estima que el área total de todas las localidades conocidas en las que existen lémures de collar blanco y negro es inferior a 8000 km2 ( 3100 millas cuadradas), [11] mientras que la población salvaje total se estima entre 1000 y 10 000. [15]
El lémur de collar rojo fue degradado de estado crítico a en peligro de extinción por la UICN en 2008. La justificación dada incluye su área de distribución limitada, su restricción solo a la península de Masoala y su riesgo por la pérdida continua de hábitat y la caza. [3] Esta especie ocupa un área de distribución de no más de 4000 km2 ( 1500 millas cuadradas), [3] [11] mientras que la población silvestre total se estima entre 29 000 y 52 000 individuos. [15] Los lémures de collar rojo solo están protegidos dentro de los límites del Parque Nacional de Masoala . Históricamente, esta especie ha sido considerada más amenazada debido a su área de distribución altamente restringida, en comparación con el lémur de collar blanco y negro ampliamente distribuido. Sin embargo, su protección dentro del parque nacional más grande de la isla ha mejorado ligeramente sus posibilidades de supervivencia. [14] A pesar de ello, una evaluación realizada en 2012 y publicada en 2014 restableció el estatus de especie en peligro crítico para el lémur de collar rojo, en gran medida debido al aumento de la tala ilegal en el Parque Nacional de Masoala tras la crisis política malgache de 2009. [27 ]
Hay varias organizaciones involucradas en la conservación del lémur rufo, incluyendo el Durrell Wildlife Conservation Trust , la Lemur Conservation Foundation (LCF) , el Madagascar Fauna Group (MFG) , el Monkeyland Primate Sanctuary en Sudáfrica, Wildlife Trust y el Duke Lemur Center (DLC) . [26] Para las organizaciones de conservación, los lémures rufos se consideran especies indicadoras , paraguas y emblemáticas . [28]
Al igual que con otros primates, una de las principales amenazas para ambas especies de lémures de collar es la pérdida de hábitat debido a la agricultura de tala y quema , la tala y la minería . [14] Ambas especies parecen ser muy sensibles a la tala y se cree que son las más vulnerables de los lémures de la selva tropical. [13] Las maderas duras que se prefieren para los materiales de construcción y se talan selectivamente también son preferidas por los lémures de collar por sus frutos y potencialmente afectan sus rutas de viaje a través del dosel. La deforestación , por otro lado, es el resultado de la necesidad de proporcionar leña y apoyar la agricultura de subsistencia y los cultivos comerciales . Para los lémures de collar rojo, la agricultura de tala y quema, conocida localmente como tavy , se practica estacionalmente en la península de Masoala entre octubre y diciembre, y su práctica se está expandiendo. Además, a veces se permite que el ganado ande libremente sobre estos antiguos claros agrícolas, lo que evita que el bosque vuelva a crecer. [26]
Otra amenaza principal para la supervivencia de los lémures de collar es la caza. [14] Las poblaciones humanas locales todavía cazan y atrapan lémures de collar con armas tradicionales, utilizándolos como fuente de subsistencia. [26] Los estudios de las aldeas del bosque de Makira han revelado que la carne de lémur de collar no solo es el alimento deseado, sino que se está cazando de manera insostenible. [14] En la península de Masoala, los llamados de los lémures de collar rojo ayudan a los cazadores a localizarlos. [11] En esta península, se utilizan armas de fuego además de las trampas tradicionales, conocidas como laly , que implican una franja de 5 metros (16 pies) de bosque talado con trampas colocadas en las pocas ramas restantes que permiten a los lémures cruzar. [26] [29] Aunque la caza es ilegal, las leyes generalmente no se aplican y los habitantes locales muestran poca preocupación por sus prácticas de caza, que ocurren principalmente de mayo a septiembre. La caza es la mayor preocupación en la península de Masoala porque es probable que continúe, mientras que la tala y la agricultura de tala y quema podrían verse limitadas. En otras regiones, los cazadores pueden ahuyentar a los lémures de collar de sus fuentes de alimento favoritas, incluso si están cazando otras presas. Por último, estos animales son sacados de sus hábitats naturales para exhibirlos a los turistas o se venden como mascotas exóticas . [26]
Los ciclones frecuentes también suponen una amenaza, en particular para las poblaciones pequeñas o concentradas. [14] A finales de enero de 1997, el ciclón Gretelle destruyó el 80% del dosel del bosque de Manombo. Con su hábitat, incluida la mayor parte de sus recursos alimentarios, destruidos de manera efectiva, los lémures rufos del bosque ampliaron su dieta y siguieron siendo sorprendentemente frugívoros. Su peso corporal disminuyó y no se registraron nacimientos durante cuatro años, pero lograron evitar la inanición. Este evento demostró no solo su flexibilidad frente a los desastres naturales, lo que puede poner de relieve las razones evolutivas detrás de su capacidad reproductiva y el tamaño de la camada, sino también la amenaza que enfrentan las poblaciones ya estresadas. [26]
La depredación en la naturaleza parece ser muy rara para los lémures de collar, probablemente porque vivir en el dosel alto hace que sea difícil atraparlos. [11] La evidencia de depredación por parte de aves rapaces, como el azor de Henst ( Accipiter henstii ), sugiere que ocurre a una tasa baja. El fosa ( Cryptoprocta ferox ) podría presentar un riesgo potencial si encontrara un individuo más abajo en el dosel del bosque, pero no se ha presentado ninguna confirmación que indique que se alimentan de lémures de collar. En cambio, solo los lémures de collar reintroducidos y criados en cautiverio han sido asesinados por fosas, probablemente debido a su inexperiencia con los depredadores. El comportamiento de anidación plantea el mayor riesgo de depredación, lo que los hace susceptibles a los mamíferos carnívoros, como la mangosta de cola anillada ( Galidia elegans ) y la mangosta de cola marrón ( Salanoia concolor ). [15]
En zoológicos americanos y europeos existen poblaciones cautivas de ambas especies de lémures de collar, lo que representa una salvaguarda contra la extinción. En los Estados Unidos, la cría en cautiverio está gestionada por el Species Survival Plan (SSP) , un programa desarrollado por la Association of Zoos and Aquariums (AZA) . Aunque las poblaciones son muy limitadas en su diversidad genética, [14] estas especies prosperan en cautiverio, lo que las convierte en un candidato ideal para la reintroducción en un hábitat protegido, si está disponible. [30] Aunque la reintroducción se considera un último recurso entre los conservacionistas , una combinación de esfuerzos de conservación in situ , como la protección legal, la educación pública, la difusión de medios de vida sostenibles y la reforestación ofrecen esperanza para los lémures de collar. Mientras tanto, las reintroducciones ofrecen oportunidades de investigación para la conservación y permiten que la limitada diversidad genética mantenida por el SSP mejore la diversidad genética de las menguantes poblaciones de lémures de collar malgaches. [31]
La primera liberación en cautiverio se produjo en noviembre de 1997, cuando cinco lémures de collar blanco y negro ( Varecia variegata variegata ) nacidos en los Estados Unidos fueron devueltos a Madagascar para su liberación en la Reserva Natural Estricta Betampona en el este de Madagascar. [14] [26] [30] Popularmente conocidos como los Cinco de Carolina , estos individuos habían vivido toda su vida en los Recintos de Hábitat Natural del Centro de Lémures de Duke (DLC). Desde entonces, dos grupos más con un total de 13 lémures de collar nacidos en cautiverio han sido reintroducidos en la misma reserva, una vez en noviembre de 1998 y otra en enero de 2001. [30] [31] Estos dos últimos grupos también recibieron "entrenamiento de campo de entrenamiento" en los recintos de libre pastoreo boscosos del DLC antes de su liberación. [30] Hasta ahora, los resultados han mostrado cierto éxito, con 10 sobrevivientes más de un año, 3 individuos integrándose en grupos salvajes y 4 crías nacieron o fueron engendradas por lémures liberados, todos los cuales fueron criados por sus padres. [26] [31] Se informó que Saraph, un macho liberado con el primer grupo, estaba bien siete años después de su liberación, viviendo en un grupo social con una hembra salvaje y su descendencia. [31] La investigación ha estado en curso desde la liberación inicial, [14] [31] como se ilustra en el documental de la BBC de 1998 In the Wild: Operation Lemur with John Cleese . La investigación ha proporcionado información útil sobre su adaptación a la vida en la naturaleza. [31]
