Su padre murió en 1573, cuando Juan tenía sólo tres años de edad.
En 1586 su hermano mayor alcanzó la adultez y asumió el control pleno del ducado, incluido Weimar.
Juan estaba más interesado en las ciencias naturales y en el arte que en la política, y por lo tanto sólo contra su voluntad asumió la regencia del ducado en nombre de sus sobrinos.
Pero cuando le exigieron su propia herencia en 1603, él se resistió a sus demandas.
Finalmente, Juan y sus sobrinos hicieron un tratado dividiendo el ducado: Altenburgo fue tomado por los hijos de Federico Guillermo I, y Weimar-Jena fue conservado por Juan.