Nacida en Duluth (Minnesota), Dempster se inició en el cine como protegida del legendario director D.W.
El primer papel protagonista de Dempster llegó en 1919 en la película dirigida por Griffith The Girl Who Stayed at Home, con Robert Harron.
Tras la misma rodó las obras de Griffith The Love Flower (1920), Dream Street (1921), One Exciting Night (1922) y Isn't Life Wonderful (1924), esta última considerada una de las mejores del director, y en la cual Dempster hizo su mejor registro.
Otros títulos destacados de ese período fueron America (1924) y Sally of the Sawdust (1925), también dirigidos por Griffith.
Dempster se retiró después del cine para casarse en 1929 con el rico banquero Edward S. Larsen.