Su administración y operación se otorgaron inicialmente a la empresa que las construyó, la Compañía Constructora del Sur.
Entre las funciones que se le asignaron estaban la administración de las autopistas México-Cuernavaca, Cuernavaca-Amacuzac, Amacuzac-Iguala, y las obras en proyecto de la carretera México-Querétaro y del puente sobre el río Sinaloa.
Se creó también la Secretaría de Obras Públicas (SOP), a la que fue asignado el organismo.
En 1960, inició el servicio de transbordadores entre Zacatal y Ciudad del Carmen.
En 1971 se puso en operación otra planta para producir y vender emulsiones asfálticas en Chontalpa, Tabasco.
Existen tres tipos de redes carreteras operadas por CAPUFE: