Su administración y operación se otorgaron inicialmente a la empresa que las construyó, la Compañía Constructora del Sur.Entre las funciones que se le asignaron estaban la administración de las autopistas México-Cuernavaca, Cuernavaca-Amacuzac, Amacuzac-Iguala, y las obras en proyecto de la carretera México-Querétaro y del puente sobre el río Sinaloa.Se creó también la Secretaría de Obras Públicas (SOP), a la que fue asignado el organismo.En 1960, inició el servicio de transbordadores entre Zacatal y Ciudad del Carmen.En 1971 se puso en operación otra planta para producir y vender emulsiones asfálticas en Chontalpa, Tabasco.Existen tres tipos de redes carreteras operadas por CAPUFE:
Plaza de cobro
San Marcos
, en la autopista México-Puebla
Plaza de cobro
Chalco
, en la autopista México-Chalco
