John entró en el cine mudo hacia 1912, y pronto representó papeles principales en cortos de diferentes estudios cinematográficos.Su tío, Roscoe Arbuckle, debió ayudarle en sus primeros días en el estudio de Mack Sennett, pero siguió trabajando gracias a su talento.John actuó con frecuencia como el villano, rival de Arbuckle tras personajes femeninos como los interpretados por Mabel Normand, y trabajó junto a Arbuckle y Charles Chaplin en The Rounders (1914).Su film más elogiado por la crítica del período con Arbuckle fue Fatty and Mabel Adrift (1916), junto a Normand.Cuando Arbuckle formó su propia productora, se llevó con él a St.John y reclutó a la estrella teatral Buster Keaton para actuar en sus filmes, creando un formidable trío.Para ese estudio interpretó a "Fuzzy Q. Jones" en las series Billy the Kid (protagonizada por Bob Steele), Lone Rider (interpretada por el antiguo cantante de ópera George F. Houston y, posteriormente, por Robert Livingston), y Billy the Kid/Billy Carson, en la que trabajaba Buster Crabbe.
Keaton, Arbuckle y St. John en un
fotograma
de la película de 1918
Out West
, dirigida por Arbuckle.
