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Holobionte

Las relaciones entre los microbiomas reflejan la evolución de los hospedadores. Cuanto más distantemente se relacionan las especies, más distinta es la composición de sus microbiomas afines, como se refleja en la filogenia superpuesta de las avispas y su microbiota. [1]

Un holobionte es un conjunto de un huésped y las muchas otras especies que viven en él o alrededor de él, que juntos forman una unidad ecológica discreta a través de la simbiosis , [2] aunque existe controversia sobre esta discreción. Los componentes de un holobionte son especies individuales o biontes, mientras que el genoma combinado de todos los biontes es el hologenoma . El concepto de holobionte fue introducido inicialmente por el biólogo teórico alemán Adolf Meyer-Abich en 1943, [3] y luego aparentemente de forma independiente por la Dra. Lynn Margulis en su libro de 1991 La simbiosis como fuente de innovación evolutiva . [2] El concepto ha evolucionado desde las formulaciones originales. [4] Los holobiontes incluyen el huésped , el viroma , el microbioma y cualquier otro organismo que contribuya de alguna manera al funcionamiento del conjunto. [5] [6] Los holobiontes bien estudiados incluyen los corales constructores de arrecifes y los humanos. [7] [8]

Descripción general

Un holobionte es una colección de especies estrechamente asociadas que tienen interacciones complejas, como una especie de planta y los miembros de su microbioma . [2] [9] Cada especie presente en un holobionte es un bionte, y los genomas de todos los biontes tomados en conjunto son el hologenoma, o el "sistema genético integral" del holobionte. [10] Un holobionte generalmente incluye un huésped eucariota y todos los virus , bacterias , hongos , etc. simbióticos que viven en él o en su interior. [9]

Los holobiontes se diferencian de los superorganismos ; los superorganismos consisten en muchos individuos, a veces de la misma especie, y el término se aplica comúnmente a los insectos eusociales . [11] [12] Una colonia de hormigas puede describirse como un superorganismo, mientras que una hormiga individual y sus bacterias, hongos, etc. asociados son un holobionte. [10] No hay duda de que los microorganismos simbióticos son fundamentales para la biología y la ecología del huésped al proporcionar vitaminas, energía y nutrientes inorgánicos u orgánicos, participar en los mecanismos de defensa o impulsar la evolución del huésped. [13] [14] Todavía existe cierta controversia en torno a estos términos, y se han utilizado indistintamente en algunas publicaciones. [8]

Historia del concepto de holobionte

El holismo es una noción filosófica propuesta por primera vez por Aristóteles en el siglo IV a. C., que afirma que los sistemas deben estudiarse en su totalidad, centrándose en las interconexiones entre sus diversos componentes en lugar de en las partes individuales. [15] [16] Estos sistemas tienen propiedades emergentes que resultan del comportamiento de un sistema que es "mayor que la suma de sus partes". Sin embargo, un gran cambio respecto del holismo se produjo durante la Era de la Ilustración, cuando el pensamiento dominante resumido como "ciencia de la disección" era centrarse en el componente más pequeño de un sistema como medio para comprenderlo. [17]

La idea del holismo comenzó a ganar popularidad en biología cuando Konstantin Mereschkowski propuso por primera vez la teoría de la endosimbiosis en 1905 y la desarrolló Ivan Wallin en 1925. Esta teoría, que aún se acepta hoy en día, postula un origen único para las células eucariotas a través de la asimilación simbiótica de procariotas para formar primero mitocondrias y luego plástidos (estos últimos a través de varios eventos simbióticos independientes) mediante fagocitosis (revisado en Archibald, 2015). [18] Estos eventos simbióticos ancestrales y fundadores, que impulsaron la complejidad metabólica y celular de la vida eucariota, probablemente ocurrieron en el océano. [19] [17]

A pesar de la aceptación general de la teoría de la endosimbiosis, el término holobiosis u holobionte no entró inmediatamente en el lenguaje científico. Fue acuñado independientemente por el alemán Adolf Meyer-Abich en 1943, [20] [21] y por Lynn Margulis en 1990, quienes propusieron que la evolución ha funcionado principalmente a través de saltos impulsados ​​por la simbiosis que fusionaron organismos en nuevas formas, denominadas "holobiontes", y solo secundariamente a través de cambios mutacionales graduales. [22] [23] Sin embargo, el concepto no se usó ampliamente hasta que fue cooptado por los biólogos de coral más de una década después. Los corales y las algas dinoflageladas llamadas Zooxanthellae son uno de los ejemplos más emblemáticos de simbiosis que se encuentran en la naturaleza; la mayoría de los corales son incapaces de sobrevivir a largo plazo sin los productos de la fotosíntesis proporcionados por sus algas endosimbióticas. Rohwer et al. (2002) [24] fueron los primeros en utilizar la palabra holobionte para describir una unidad de selección sensu Margulis [25] para corales, donde el holobionte comprendía el pólipo cnidario (huésped), las algas Zooxanthellae, varios ectosimbiontes ( algas endolíticas , procariotas, hongos, otros eucariotas unicelulares) y virus. [17]

Aunque inicialmente se impulsaron por estudios de organismos marinos, gran parte de la investigación sobre las propiedades emergentes y la importancia de los holobiontes se ha llevado a cabo desde entonces en otros campos de investigación: la microbiota de la rizosfera de las plantas o el intestino animal se convirtieron en modelos predominantes y han llevado a un cambio de paradigma en curso en la agronomía y las ciencias médicas. [26] [27] [28] Los holobiontes ocurren en hábitats terrestres y acuáticos por igual, y se pueden hacer varias analogías entre estos ecosistemas. Por ejemplo, en todos estos hábitats, las interacciones dentro y entre holobiontes, como la inducción de defensas químicas, la adquisición de nutrientes o la formación de biopelículas, están mediadas por señales y claves químicas en el medio ambiente, denominadas infoquímicos. [29] [30] [31] [32] Sin embargo, podemos identificar dos diferencias principales entre los sistemas terrestres y acuáticos. Primero, las propiedades fisicoquímicas del agua dan como resultado una mayor conectividad química y señalización entre macro y microorganismos en ambientes acuáticos o húmedos. En los ecosistemas marinos, los flujos de carbono también parecen ser más rápidos y los modos tróficos más flexibles, lo que conduce a una mayor plasticidad de las interacciones funcionales entre los holobiontes. [33] Además, las barreras de dispersión suelen ser más bajas, lo que permite cambios más rápidos en la comunidad microbiana en los holobiontes marinos. [34] [35] En segundo lugar, la diversidad filogenética a amplias escalas taxonómicas (es decir, niveles de supra-reino, reino y filo), es mayor en los reinos acuáticos en comparación con la tierra, y gran parte de la diversidad acuática aún está por descubrir, [36] [37] especialmente los virus marinos. [38] [39] [40] [17]

Componentes del holobionte

Hospedador: El miembro huésped de un holobionte es típicamente un eucariota multicelular , como una planta o un ser humano. [10] Entre los huéspedes notables que han sido bien estudiados se incluyen los humanos, [41] los corales, [7] y los álamos. [42]

Microbioma: El microbioma incluye bacterias, [5] arqueas , [43] hongos microscópicos, [9] y protistas microscópicos . [5] 

Viroma: Todos los virus incluidos en un holobionte se denominan colectivamente viroma [ 44]

Hongos: Los hongos multicelulares pueden incluirse en los holobiontes, como los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) en las raíces de las plantas. [9] [6]

El fenotipo holobionte

El fenotipo holobionte [4]

Los holobiontes son entidades compuestas por un huésped y todos sus microbios simbióticos. [4]

En el diagrama, los microbios simbióticos que afectan al fenotipo de un holobionte y han coevolucionado con el anfitrión están coloreados en azul, mientras que aquellos que afectan al fenotipo del holobionte pero no han coevolucionado con el anfitrión están coloreados en rojo. Aquellos que no afectan en absoluto al fenotipo del holobionte están coloreados en gris. Los microbios pueden transmitirse vertical u horizontalmente, pueden adquirirse del entorno y pueden ser constantes o inconstantes en el anfitrión. [4]

De ello se desprende que los fenotipos de los holobiontes pueden cambiar en el tiempo y el espacio a medida que los microbios entran y salen de ellos. Los microbios del entorno no forman parte del holobionte (blanco). Los hologenomas abarcan entonces los genomas del huésped y todos sus microbios en un momento dado, y los genomas y genes individuales se incluyen en las mismas tres categorías funcionales: azul, rojo y gris. Los holobiontes y los hologenomas son entidades, mientras que la coevolución o la evolución de las interacciones huésped-simbionte son procesos. [4]

Plantas

Aunque la mayor parte del trabajo sobre las interacciones entre hospedadores y microbios se ha centrado en sistemas animales como los corales, las esponjas o los seres humanos, existe una gran cantidad de literatura sobre los holobiontes vegetales. [45] Las comunidades microbianas asociadas a las plantas afectan a los dos componentes clave de la aptitud de las plantas, el crecimiento y la supervivencia, [6] y están determinadas por la disponibilidad de nutrientes y los mecanismos de defensa de las plantas. [9] Se ha descrito que varios hábitats albergan microbios asociados a las plantas, incluido el rizoplano (superficie del tejido de la raíz), la rizosfera (periferia de las raíces), la endosfera (dentro del tejido vegetal) y la filosfera (superficie total sobre el suelo). [14] El concepto de holobionte originalmente sugería que una fracción significativa del genoma del microbioma, junto con el genoma del huésped, se transmite de una generación a la siguiente y, por lo tanto, puede propagar propiedades únicas del holobionte". [46] En este sentido, los estudios han demostrado que las semillas pueden desempeñar ese papel. Recientemente se han demostrado pruebas de este proceso que muestran que la mayoría, hasta el 95%, del microbioma de las semillas se traduce incorrectamente a lo largo de las generaciones. [47]

El holobionte vegetal ha sido estudiado relativamente bien, con especial atención a las especies agrícolas como las legumbres y los cereales . Las bacterias, los hongos, las arqueas, los protistas y los virus son todos miembros del holobionte vegetal. [5]

Los filos de bacterias que se sabe que forman parte del holobionte vegetal son Actinomycetota , Bacteroidota , Bacillota y Pseudomonadota . [5] Por ejemplo, los fijadores de nitrógeno como Azotobacter (Pseudomonadota) y Bacillus (Bacillota) mejoran enormemente el rendimiento de las plantas. [5]

Los hongos de los filos Ascomycota , Basidiomycota , Glomeromycota y Mucoromycotina colonizan los tejidos vegetales y proporcionan una variedad de funciones para la planta huésped. [5] Los hongos micorrízicos arbusculares (Glomeromycota), por ejemplo, son comunes en todos los grupos de plantas y proporcionan una mejor adquisición de nutrientes, resistencia a la temperatura y la sequía y una carga reducida de patógenos . [48] Las especies de Epichloë (Ascomycota) son parte del holobionte de la festuca de los prados y proporcionan resistencia a los herbívoros al producir alcaloides del cornezuelo , que causan ergotismo en los mamíferos. [49]

Los miembros protistas del holobionte vegetal han sido menos estudiados y la mayor parte del conocimiento se centra en los patógenos. Sin embargo, existen ejemplos de asociaciones comensales entre plantas y protistas, como Phytomonas ( Trypanosomatidae ). [50]

Marina

Los corales constructores de arrecifes son holobiontes que incluyen el coral mismo (un invertebrado eucariota dentro de la clase Anthozoa ), dinoflagelados fotosintéticos llamados zooxantelas ( Symbiodinium ) y bacterias y virus asociados. [7] Existen patrones coevolutivos para las comunidades microbianas de los corales y la filogenia de los corales. [51]

Efectos de los factores estresantes

Los factores estresantes pueden alterar directamente la fisiología y la inmunidad del huésped, así como la composición y densidad de la comunidad simbiótica. También pueden afectar indirectamente a la comunidad simbiótica alterando la fisiología del huésped (que representa el nicho simbiótico) y el estado inmunológico del huésped. Por el contrario, los simbiontes pueden amortiguar los factores estresantes mediante el suministro de nutrientes, la tolerancia fisiológica y la defensa contra los enemigos naturales del huésped. [55]

La respuesta de los holobiontes a los factores estresantes es difícil de predecir, ya que muchos factores pueden estar bajo selección. Esto incluye los genes de resistencia del huésped y los mecanismos plásticos, pero también la adquisición de simbiontes que pueden constituir un conjunto de genes con nuevas funciones. Algunos factores clave que pueden seleccionar preferentemente al huésped o a los simbiontes para adaptarse a los factores estresantes son: (1) las características del factor estresante, como su frecuencia o amplitud, pero también su combinación con otro factor estresante que puede conducir a una interacción aditiva, sinérgica o antagonista; (2) el modo de transmisión de los simbiontes; (3) la especificidad y la eficiencia del mecanismo de amortiguación dado, y el balance neto entre su costo y su beneficio. [55]

Holobiomica

La holobiomía es el análisis científico de una comunidad de holobiontes, que se centra en las interconexiones entre sus componentes en el contexto de las condiciones ambientales predominantes, en lugar de en las partes individuales. El enfoque científico de este campo de investigación emergente se basa en el concepto de holismo . La holobiomía tiene como objetivo estudiar los holobiontes de un sistema, sus propiedades y sus interacciones en su totalidad.

El término "holobiómica" se compone de los elementos griegos όλος ( hólos ), "todo, entero, total", y βίος ( bíos ), "vida", terminado en -ome ( bioma ); y el sufijo -omics (-ομική, femenino), que identifica subcampos de la biología moderna que apuntan a la caracterización y cuantificación de la totalidad de elementos individuales similares para sacar conclusiones sobre la estructura, función y dinámica de un sistema.

Para inferir las propiedades e interacciones de los socios simbióticos, se combinan técnicas de biología molecular, [56] ecología, [57] y modelado [58] .

Controversia

Representación visual de un holobionte: un humano y su microbioma

En los últimos años se han desarrollado herramientas potentes pero relativamente económicas para caracterizar las comunidades microbianas, incluidas tecnologías de secuenciación de alto rendimiento como la secuenciación shotgun del genoma completo . Estos avances tecnológicos han provocado una explosión de interés en la ecología microbiana y en la evolución de las relaciones entre microbios y huéspedes. Algunos investigadores se preguntan si el concepto de holobionte es necesario y si hace justicia a las complejidades de las relaciones entre huéspedes y simbiontes. [59] En 2016, Douglas y Werren cuestionaron el concepto de que "el holobionte (huésped más su microbioma) y su hologenoma constituyente (la totalidad de genomas en el holobionte) son una unidad de selección y, por lo tanto, esta unidad tiene propiedades similares a un organismo individual". [60] Argumentan que "el concepto de hologenoma no es útil para el estudio de las interacciones del huésped con los microorganismos residentes porque se centra en un nivel de selección (el holobionte) y, como resultado, se ocupa de las características cooperativas e integradoras de los sistemas huésped-microbio, con exclusión de otros tipos de interacciones, incluido el antagonismo entre microorganismos y los conflictos entre huéspedes y socios microbianos". [60]

El concepto de holobionte y, por extensión, el de hologenoma siguen siendo controvertidos, en particular en lo que respecta al huésped y su microbioma como una única unidad evolutiva. [61] Para validar el concepto de holobionte desde una perspectiva evolutiva, se necesitan nuevos enfoques teóricos que reconozcan los diferentes niveles en los que la selección natural puede operar en el contexto de las interacciones entre el microbioma y el huésped. Por ejemplo, la selección podría ocurrir a nivel del holobionte cuando se puede mantener una asociación transgeneracional entre genotipos específicos del huésped y del simbionte. [61]

Sin embargo, el concepto de holobionte ha dado lugar a un cambio del enfoque en las simbiosis que implican a un socio microbiano y un único huésped (calamares y Aliivibrio luminiscente , legumbres y Rhizobium , pulgones y Buchnera ) hacia un mayor interés en las simbiosis en consorcios complejos de múltiples socios (sistemas intestinales de animales, invertebrados marinos, epífitas de plantas y algas, interacciones microbio-microbio en el suelo, biomas acuáticos). [61] Además, existe la comprensión de que incluso las simbiosis binarias relativamente bien entendidas, como los pulgones y Buchnera, son más complejas con una serie de simbiontes facultativos diversos que contribuyen a la resistencia a los parásitos, [62] expandiendo el uso de plantas huésped [63] y la adaptación a la temperatura. [64] [61]

Véase también

Referencias

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