stringtranslate.com

Viroide

Los viroides son pequeños ARN monocatenarios circulares que son patógenos infecciosos. [1] [2] A diferencia de los virus , no tienen recubrimiento proteico. Todos los viroides conocidos son habitantes de las angiospermas (plantas con flores), [3] y la mayoría causan enfermedades, cuya respectiva importancia económica para los humanos varía ampliamente. [4] Un estudio reciente de metatranscriptómica sugiere que la diversidad de hospedadores de viroides y otros elementos similares a viroides es más amplia de lo que se pensaba anteriormente y que no se limitaría a las plantas, sino que abarcaría incluso a los procariotas . [5]

Los primeros descubrimientos de viroides en la década de 1970 desencadenaron la tercera ampliación importante de la biosfera (que incluyó entidades más pequeñas y similares a la vida) después de los descubrimientos de Antonie van Leeuwenhoek en 1675 (de los microorganismos "subvisibles") y de Dmitri Iosifovich Ivanovsky y Martinus Beijerinck en 1892-1898 (de los virus "submicroscópicos"). Las propiedades únicas de los viroides han sido reconocidas por el Comité Internacional de Taxonomía de Virus , al crear un nuevo orden de agentes subvirales . [6]

El primer viroide reconocido, el agente patógeno de la enfermedad del tubérculo fusiforme de la papa , fue descubierto, caracterizado inicialmente molecularmente y nombrado por Theodor Otto Diener , fitopatólogo del Centro de Investigación del Departamento de Agricultura de los EE. UU. en Beltsville, Maryland, en 1971. [7] [8] Este viroide ahora se llama viroide del tubérculo fusiforme de la papa, abreviado PSTVd. El viroide de la exocortis de los cítricos (CEVd) se descubrió poco después, y juntos, la comprensión de PSTVd ​​y CEVd dio forma al concepto de viroide. [9]

Aunque los viroides están compuestos de ácido nucleico, no codifican ninguna proteína . [10] [11] El mecanismo de replicación del viroide utiliza la ARN polimerasa II , una enzima de la célula huésped normalmente asociada con la síntesis de ARN mensajero a partir del ADN, que en su lugar cataliza la síntesis de " círculo rodante " de nuevo ARN utilizando el ARN del viroide como plantilla. Los viroides son a menudo ribozimas , que tienen propiedades catalíticas que permiten la autoescisión y ligadura de genomas de tamaño unitario a partir de intermediarios de replicación más grandes. [12]

Diener inicialmente planteó la hipótesis en 1989 de que los viroides pueden representar "reliquias vivientes" del ampliamente asumido, antiguo y no celular mundo del ARN , y otros han seguido esta conjetura. [13] [14] Tras el descubrimiento de las retrozimas , se ha propuesto que los viroides y otros elementos similares a los viroides pueden derivar de esta nueva clase de retrotransposón . [15] [16] [17]

El virus de la hepatitis D, patógeno humano , es un agente subviral similar en estructura a un viroide, ya que es una partícula híbrida encerrada por proteínas de superficie del virus de la hepatitis B. [ 18]

Taxonomía

Estructura secundaria putativa del viroide PSTVd. Los nucleótidos resaltados se encuentran en la mayoría de los demás viroides.

A partir de 2005 : [9]

Transmisión y replicación

Mecanismo de reproducción de un viroide típico. El contacto con las hojas transmite el viroide, que entra en la célula a través de sus plasmodesmos . La ARN polimerasa II cataliza la síntesis de nuevos viroides mediante el método de círculo rodante.

Se sabe que los viroides solo infectan plantas, y los viroides infecciosos pueden transmitirse a nuevas plantas hospedadoras por pulgones , por contaminación cruzada después de un daño mecánico a las plantas como resultado de prácticas hortícolas o agrícolas, o de planta a planta por contacto con las hojas. [19] [20] Tras la infección, los viroides se replican en el núcleo ( Pospiviroidae ) o en los cloroplastos ( Avsunviroidae ) de las células vegetales en tres pasos a través de un mecanismo basado en ARN. Requieren la ARN polimerasa II , una enzima de la célula hospedadora normalmente asociada con la síntesis de ARN mensajero a partir del ADN, que en su lugar cataliza la síntesis de " círculo rodante " de nuevo ARN utilizando el viroide como plantilla. [21]

A diferencia de los virus de plantas que producen proteínas de movimiento , los viroides son completamente pasivos y dependen completamente del huésped, lo que resulta útil para el estudio de la cinética del ARN en plantas. [9]

Silenciamiento de ARN

Durante mucho tiempo ha habido incertidumbre sobre cómo los viroides inducen síntomas en plantas sin codificar ningún producto proteico dentro de sus secuencias. [22] La evidencia sugiere que el silenciamiento de ARN está involucrado en el proceso. Primero, los cambios en el genoma del viroide pueden alterar dramáticamente su virulencia . [23] Esto refleja el hecho de que cualquier ARNi producido tendría menos apareamiento de bases complementarias con el ARN mensajero objetivo . En segundo lugar, los ARNi correspondientes a secuencias de genomas de viroides se han aislado de plantas infectadas. Finalmente, la expresión transgénica del hpRNA no infeccioso del viroide del tubérculo fusiforme de la papa desarrolla todos los síntomas similares a los del viroides. [24] Esto indica que cuando los viroides se replican a través de un ARN intermedio de doble cadena , son el objetivo de una enzima dicer y se escinden en ARNi que luego se cargan en el complejo de silenciamiento inducido por ARN . Los ARNi viroides contienen secuencias capaces de aparearse bases complementarias con los ARN mensajeros de la propia planta, y la inducción de la degradación o inhibición de la traducción provoca los síntomas clásicos del viroides. [25]

Elementos similares a viroides

Los "elementos similares a los viroides" se refieren a fragmentos de moléculas de ARN circulares cerradas covalentemente (ccc) que no comparten el ciclo de vida del viroide. La categoría abarca los ARN satélite (incluidos los pequeños ARN satelitales de plantas " virusoides ", los " ambivirus " de hongos y los Ribozyviria similares a HDV mucho más grandes ) y los "retroviroides". La mayoría de ellos también contienen algún tipo de ribozima . [5]

ARN satélite de tipo viroides

Los ARN satélite de tipo viroides son moléculas de ARN circulares infecciosas que dependen de un virus portador para reproducirse, y que se transportan en sus cápsides . Sin embargo, al igual que los Avsunviroidae, son capaces de autoescindirse. [26]

Ambivirus

Los "ambivirus" son elementos genéticos móviles que se descubrieron recientemente (década de 2020) en los hongos . Sus genomas de ARN son circulares, de alrededor de 5 kb de longitud. Uno de al menos dos marcos de lectura abiertos codifica una ARN polimerasa dirigida por ARN viral , que coloca firmemente a los "ambivirus" en el reino riboviriano Orthornavirae ; se ha establecido un filo separado Ambiviricota desde la publicación de la taxonomía de virus ICTV de 2023 debido a las características únicas de codificar ARN polimerasas dirigidas por ARN, pero también tener ribozimas divergentes en varias combinaciones tanto en orientación sentido como antisentido; la detección de formas circulares en ambas orientaciones sentido sugiere que los "ambivirus" utilizan la replicación de círculo rodante para la propagación. [27] [28] [29]

Retroviroides

Los "retroviroides", más formalmente "elementos similares a retroviroides", son secuencias de ARN circulares similares a viroides que también se encuentran con copias homólogas en el genoma de ADN del huésped. [30] Los únicos tipos encontrados están estrechamente relacionados con el "ARN similar a viroide pequeño de clavel" original (CarSV). [31] [32] Estos elementos pueden actuar como un sustrato homólogo sobre el cual puede ocurrir la recombinación y están vinculados a la reparación de roturas de doble cadena . [32] [33]

Estos elementos se denominan retroviroides, ya que el ADN homólogo es generado por la transcriptasa inversa que está codificada por los retrovirus . [34] [35] No son viroides verdaderos ni ARN satélite similares a viroides : no existe una forma extracelular de estos elementos; en cambio, se propagan solo a través del polen o los óvulos. [26] Parecen coexistir con un pararetrovirus . [36]

Obeliscos

Tras aplicar la metatranscriptómica (la búsqueda asistida por ordenador de secuencias de ARN y su análisis), los biólogos informaron en enero de 2024 del descubrimiento de « obeliscos », una nueva clase de elementos similares a los viroides, y de «oblins», su grupo de proteínas relacionado, en el microbioma humano . Dado que las secuencias de ARN recuperadas no tienen homologías en ninguna otra forma de vida conocida, los investigadores sugieren que los obeliscos son distintos de los virus, viroides y entidades similares a viroides, y por tanto forman una clase de organismos completamente nueva. [37] [38]

Hipótesis del mundo del ARN

La hipótesis de Diener de 1989 [39] había propuesto que las propiedades únicas de los viroides los hacen macromoléculas más plausibles que los intrones u otros ARN considerados en el pasado como posibles "reliquias vivientes" de un hipotético mundo de ARN precelular . De ser así, los viroides han asumido importancia más allá de la virología vegetal para la teoría evolutiva, porque sus propiedades los hacen candidatos más plausibles que otros ARN para realizar pasos cruciales en la evolución de la vida a partir de materia inanimada (abiogénesis). La hipótesis de Diener fue olvidada en gran medida hasta 2014, cuando fue resucitada en un artículo de revisión de Flores et al., [34] en el que los autores resumieron la evidencia de Diener que respaldaba su hipótesis como:

  1. El pequeño tamaño de los viroides, impuesto por una replicación propensa a errores.
  2. Su alto contenido en guanina y citosina , lo que aumenta la estabilidad y la fidelidad de la replicación.
  3. Su estructura circular, que asegura una replicación completa sin etiquetas genómicas.
  4. Existencia de periodicidad estructural, que permite el ensamblaje modular en genomas agrandados.
  5. Su falta de capacidad de codificar proteínas, consistente con un hábitat libre de ribosomas .
  6. La replicación está mediada en algunos casos por ribozimas , la huella digital del mundo del ARN.

La presencia, en células existentes, de ARN con propiedades moleculares predichas para ARN del mundo del ARN constituye otro argumento poderoso que apoya la hipótesis del mundo del ARN. Sin embargo, los orígenes de los propios viroides de este mundo del ARN han sido puestos en duda por varios factores, incluido el descubrimiento de retrozimas (una familia de retrotransposones que probablemente representan a sus ancestros) y su completa ausencia de organismos fuera de las plantas (especialmente su completa ausencia de procariotas incluyendo bacterias y arqueas ). [15] [16] [17] Sin embargo, estudios recientes sugieren que la diversidad de viroides y otros elementos similares a viroides es más amplia de lo que se pensaba anteriormente y que no se limitaría a las plantas, abarcando incluso a los procariotas . Las coincidencias entre cccRNAs viroides y espaciadores CRISPR sugieren que algunos de ellos podrían replicarse en procariotas. [5]

Control

El desarrollo de pruebas basadas en ELISA , PCR e hibridación de ácidos nucleicos ha permitido la detección rápida y económica de viroides conocidos en inspecciones de bioseguridad , inspecciones fitosanitarias y cuarentena . [40]

Historia

En la década de 1920, se observaron síntomas de una enfermedad de la papa hasta entonces desconocida en los campos de Nueva York y Nueva Jersey. Debido a que los tubérculos de las plantas afectadas se alargan y deforman, se la denominó enfermedad del tubérculo fusiforme de la papa. [41]

Los síntomas aparecieron en plantas en las que se habían injertado trozos de plantas afectadas, lo que indicaba que la enfermedad era causada por un agente patógeno transmisible. Sin embargo, no se pudo encontrar un hongo o bacteria asociado de manera consistente con las plantas que presentaban síntomas y, por lo tanto, se asumió que la enfermedad era causada por un virus. A pesar de los numerosos intentos a lo largo de los años de aislar y purificar el supuesto virus, utilizando métodos cada vez más sofisticados, estos no tuvieron éxito cuando se aplicaron a extractos de plantas afectadas por la enfermedad del tubérculo fusiforme de la papa. [8]

En 1971, Theodor O. Diener demostró que el agente no era un virus, sino un nuevo tipo de patógeno totalmente inesperado, de 1/80 del tamaño de los virus típicos, para el que propuso el término "viroide". [7] Paralelamente a los estudios orientados a la agricultura, la investigación científica más básica dilucidó muchas de las propiedades físicas, químicas y macromoleculares de los viroides. Se demostró que los viroides consisten en tramos cortos (unos cientos de nucleótidos) de ARN monocatenario y, a diferencia de los virus, no tienen una cubierta proteica. Los viroides son extremadamente pequeños, de 246 a 467 nucleótidos, más pequeños que otros patógenos infecciosos de plantas; por lo tanto, constan de menos de 10.000 átomos. En comparación, los genomas de los virus más pequeños conocidos capaces de causar una infección por sí mismos tienen alrededor de 2.000 nucleótidos de longitud. [42]

En 1976, Sanger et al. [43] presentaron evidencia de que el viroide fusiforme del tubérculo de la papa es una "molécula de ARN circular, monocatenaria, cerrada covalentemente, que existe como una estructura en forma de varilla con un alto número de pares de bases", y se cree que es la primera molécula descrita de este tipo. El ARN circular, a diferencia del ARN lineal, forma un bucle continuo cerrado covalentemente, en el que se han unido los extremos 3' y 5' presentes en las moléculas de ARN lineal. Sanger et al. también proporcionaron evidencia de la verdadera circularidad de los viroides al descubrir que el ARN no podía ser fosforilado en el extremo 5'. En otras pruebas, no lograron encontrar ni un extremo 3' libre, lo que descartó la posibilidad de que la molécula tuviera dos extremos 3'. Por lo tanto, los viroides son ARN circulares verdaderos. [44]

La monocatenaria y la circularidad de los viroides se confirmaron mediante microscopía electrónica. [45] La secuencia completa de nucleótidos del viroide del tubérculo fusiforme de la papa se determinó en 1978. [46] El PSTVd ​​fue el primer patógeno de un organismo eucariota para el cual se estableció la estructura molecular completa. Desde entonces, se han identificado más de treinta enfermedades de las plantas como causadas por viroides, no por virus, como se había supuesto. [42] [47]

Entre 2009 y 2015 se descubrieron cuatro viroides adicionales o partículas de ARN similares a viroides. [40]

En 2014, el escritor científico del New York Times Carl Zimmer publicó un artículo popularizado que erróneamente atribuía a Flores et al. la concepción original de la hipótesis. [48]

En enero de 2024, los biólogos informaron del descubrimiento de " obeliscos ", una nueva clase de elementos similares a los viroides, y "oblins", su grupo relacionado de proteínas, en el microbioma humano . [37] [38]

Véase también

Referencias

  1. ^ Navarro B, Flores R, Di Serio F (29 de septiembre de 2021). «Avances en interacciones viroide-huésped». Revista Anual de Virología . 8 (1): 305–325. doi : 10.1146/annurev-virology-091919-092331 . ISSN  2327-056X. PMID  34255541.
  2. ^ Di Serio F, Owens RA, Li SF, Matoušek J, Pallás V, Randles JW, Sano T, Verhoeven JT, Vidalakis G, Flores R (noviembre de 2020). Zerbini FM, Sabanadzovic S (eds.). "Viroides". Archivado desde el original el 2 de diciembre de 2020 . Consultado el 3 de febrero de 2021 .
  3. ^ Hadidi A (enero de 2019). "Secuenciación de próxima generación y edición CRISPR/Cas13 en la investigación de viroides y el diagnóstico molecular". Viruses . 11 (2): 120. doi : 10.3390/v11020120 . PMC 6409718 . PMID  30699972. 
  4. ^ Adkar-Purushothama CR, Perreault JP (agosto de 2020). "Impacto de la secuenciación de ácidos nucleicos en la biología de los viroides". Revista internacional de ciencias moleculares . 21 (15): 5532. doi : 10.3390/ijms21155532 . PMC 7432327 . PMID  32752288. 
  5. ^ abcde Lee BD, Neri U, Roux S, Wolf YI, Camargo AP, Krupovic M, et al. (Consorcio de descubrimiento de virus ARN; Simmonds P, Kyrpides N, Gophna U, Dolja VV, Koonin EV) (2 de febrero de 2023). "La minería de metatranscriptomas revela un vasto mundo de ARN circulares similares a viroides". Celúla . 186 (3): 646–661. bioRxiv 10.1101/2022.07.19.500677 . doi :10.1016/j.cell.2022.12.039. PMC 9911046 . PMID  36696902.  
  6. ^ King AM, Adams MJ, Carstens EB, Lefkovitz EJ, et al. (2012). Taxonomía de virus. Noveno informe del Comité Internacional de Taxonomía de Virus . Burlington, Massachusetts, EE. UU.: Elsevier Academic Press. págs. 1221–1259. ISBN 978-0-12-384685-3.
  7. ^ ab Diener TO (agosto de 1971). "Virus del tubérculo fusiforme de la patata. IV. Un ARN replicante de bajo peso molecular". Virología . 45 (2): 411–28. doi :10.1016/0042-6822(71)90342-4. PMID  5095900.
  8. ^ ab "Cronología de la investigación del ARS: Seguimiento del elusivo viroide". 2 de marzo de 2006. Consultado el 18 de julio de 2007 .
  9. ^ abc Flores R, Hernández C, Martínez de Alba AE, Daròs JA, Di Serio F (2005). "Viroides e interacciones viroide-huésped". Revisión Anual de Fitopatología . 43 : 117–39. doi :10.1146/annurev.phyto.43.040204.140243. PMID  16078879.
  10. ^ Tsagris EM, Martínez de Alba AE, Gozmanova M, Kalantidis K (noviembre de 2008). "Viroides". Microbiología Celular . 10 (11): 2168–79. doi : 10.1111/j.1462-5822.2008.01231.x . PMID  18764915. S2CID  221581424.
  11. ^ Flores R, Di Serio F, Hernández C (febrero de 1997). "Viroides: los genomas no codificantes". Seminarios en Virología . 8 (1): 65–73. doi :10.1006/smvy.1997.0107.
  12. ^ Moelling K, Broecker F (marzo de 2021). "Los viroides y el origen de la vida". Revista Internacional de Ciencias Moleculares . 22 (7): 3476. doi : 10.3390/ijms22073476 . PMC 8036462 . PMID  33800543. 
  13. ^ Diener TO (diciembre de 1989). «ARN circulares: ¿reliquias de la evolución precelular?». Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 86 (23): 9370–4. Bibcode :1989PNAS...86.9370D. doi : 10.1073/pnas.86.23.9370 . PMC 298497 . PMID  2480600. 
  14. ^ Moelling K, Broecker F (28 de marzo de 2021). "Los viroides y el origen de la vida". Revista Internacional de Ciencias Moleculares . 22 (7): 3476. doi : 10.3390/ijms22073476 . ISSN  1422-0067. PMC 8036462 . PMID  33800543. 
  15. ^ ab Cervera A, Urbina D, de la Peña M (23 de junio de 2016). "Las retrozimas son una familia única de retrotransposones no autónomos con ribozimas de cabeza de martillo que se propagan en plantas a través de ARN circulares". Genome Biology . 17 (1): 135. doi : 10.1186/s13059-016-1002-4 . ISSN  1474-760X. PMC 4918200 . PMID  27339130. 
  16. ^ ab de la Peña M, Cervera A (3 de agosto de 2017). "ARN circulares con ribozimas hammerhead codificados en genomas eucariotas: el enemigo en casa". RNA Biology . 14 (8): 985–991. doi :10.1080/15476286.2017.1321730. ISSN  1547-6286. PMC 5680766 . PMID  28448743. 
  17. ^ ab Lee BD, Koonin EV (12 de enero de 2022). "Viroides y ARN circulares similares a viroides: ¿descienden de replicadores primordiales?". Life . 12 (1): 103. Bibcode :2022Life...12..103L. doi : 10.3390/life12010103 . ISSN  2075-1729. PMC 8781251 . PMID  35054497. 
  18. ^ Alves C, Branco C, Cunha C (2013). "Virus de la hepatitis delta: un virus peculiar". Avances en Virología . 2013 : 560105. doi : 10.1155/2013/560105 . PMC 3807834. PMID  24198831 . 
  19. ^ abcdefghij Brian WJ Mahy, Marc HV Van Regenmortel, ed. (29 de octubre de 2009). Enciclopedia de escritorio de virología de plantas y hongos . Academic Press. págs. 71–81. ISBN 978-0123751485.
  20. ^ De Bokx JA, Piron PG (1981). "Transmisión del viroide del tubérculo fusiforme de la patata por pulgones". Netherlands Journal of Plant Pathology . 87 (2): 31–34. doi :10.1007/bf01976653. S2CID  44660564.
  21. ^ Flores R, Serra P, Minoia S, Di Serio F, Navarro B (2012). "Viroides: del genotipo al fenotipo basándose únicamente en la secuencia de ARN y los motivos estructurales". Frontiers in Microbiology . 3 : 217. doi : 10.3389/fmicb.2012.00217 . PMC 3376415 . PMID  22719735. 
  22. ^ Flores R, Navarro B, Kovalskaya N, Hammond RW, Di Serio F (octubre de 2017). "Ingeniería de resistencia contra viroides". Opinión actual en virología . 26 : 1–7. doi :10.1016/j.coviro.2017.07.003. PMID  28738223.
  23. ^ Hammond RW (abril de 1992). "Análisis de la región moduladora de la virulencia del viroide fusiforme del tubérculo de la patata (PSTVd) mediante mutagénesis dirigida". Virology . 187 (2): 654–662. doi :10.1016/0042-6822(92)90468-5. PMID  1546460.
  24. ^ Wang MB, Bian XY, Wu LM, Liu LX, Smith NA, Isenegger D, et al. (marzo de 2004). "Sobre el papel del silenciamiento del ARN en la patogenicidad y evolución de viroides y satélites virales". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 101 (9): 3275–3280. Bibcode :2004PNAS..101.3275W. doi : 10.1073/pnas.0400104101 . PMC 365780 . PMID  14978267. 
  25. ^ Pallas V, Martinez G, Gomez G (2012). "La interacción entre los síntomas inducidos por viroides en plantas y el silenciamiento del ARN". Resistencia antiviral en plantas . Métodos en biología molecular. Vol. 894. pp. 323–343. doi :10.1007/978-1-61779-882-5_22. hdl : 10261/74632 . ISBN . 978-1-61779-881-8. Número de identificación personal  22678590.
  26. ^ ab Balázs E, Hegedűs K, Divéki Z (15 de abril de 2022). "El pararetroviroide único asociado al truco del clavel". Investigación de virus . 312 : 198709. doi : 10.1016/j.virusres.2022.198709. PMID  35183574. S2CID  246987005.
  27. ^ Sutela S, Forgia M, Vainio EJ, Chiapello M, Daghino S, Vallino M, Martino E, Girlanda M, Perotto S, Turina M (1 de julio de 2020). "El viroma de una colección de hongos endomicorrícicos revela nuevos taxones virales con una organización genómica sin precedentes". Virus Evolution . 6 (2): veaa076. doi :10.1093/ve/veaa076. PMC 7724248 . PMID  33324490. 
  28. ^ Chong LC, Lauber C (12 de mayo de 2023). "Los ambivirus que codifican la ARN polimerasa dependiente de ARN de tipo viroides son abundantes en hongos complejos". Frontiers in Microbiology . 14 . doi : 10.3389/fmicb.2023.1144003 . PMC 10237039 . PMID  37275138. 
  29. ^ "Taxonomía del virus ICTV: versión de 2023". ICTV . Consultado el 2 de mayo de 2024 .
  30. ^ Daròs JA, Flores R (1995). "Identificación de un elemento similar a un retroviroide en plantas". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 92 (15): 6856–6860. Bibcode :1995PNAS...92.6856D. doi : 10.1073/pnas.92.15.6856 . PMC 41428 . PMID  7542779. 
  31. ^ Hegedűs K, Palkovics L, Tóth EK, Dallmann G, Balázs E (marzo de 2001). "La forma de ADN de un elemento similar a un retroviroide caracterizado en especies de clavel cultivado". The Journal of General Virology . 82 (Pt 3): 687–691. doi : 10.1099/0022-1317-82-3-687 . PMID  11172112.
  32. ^ ab Hegedűs K, Dallmann G, Balázs E (2004). "La forma de ADN de un elemento similar a un retroviroide está involucrada en eventos de recombinación consigo mismo y con el genoma de la planta". Virología . 325 (2): 277–286. doi : 10.1016/j.virol.2004.04.035 . PMID  15246267.
  33. ^ Truong LN, Li Y, Shi LZ, Hwang PY, He J, Wang H, et al. (mayo de 2013). "La unión de extremos mediada por microhomología y la recombinación homóloga comparten el paso inicial de resección de extremos para reparar roturas de doble cadena de ADN en células de mamíferos". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 110 (19): 7720–25. Bibcode :2013PNAS..110.7720T. doi : 10.1073/pnas.1213431110 . PMC 3651503 . PMID  23610439. 
  34. ^ ab Flores R, Gago-Zachert S, Serra P, Sanjuán R, Elena SF (18 de junio de 2014). "Viroides: ¿supervivientes del mundo del ARN?" (PDF) . Revisión anual de microbiología . 68 : 395–414. doi :10.1146/annurev-micro-091313-103416. hdl : 10261/107724 . PMID  25002087.
  35. ^ Hull R (octubre de 2013). "Capítulo 5: Agentes que se parecen o alteran las enfermedades virales". Virología de plantas (quinta edición). Londres, Reino Unido: Academic Press. ISBN 978-0-12-384872-7.
  36. ^ Breit TM, de Leeuw WC, van Olst M, Ensink WA, van Leeuwen S, Dekker RJ (16 de marzo de 2023). "Secuencia del genoma de un nuevo ARN similar a un viroide pequeño de clavel, CarSV-1". Anuncios de recursos de microbiología . 12 (3): e0121922. doi : 10.1128/mra.01219-22 . PMC 10019309 . PMID  36840552. 
  37. ^ ab Koumoundouros T (29 de enero de 2024). «'Obeliscos': se ha descubierto una clase de vida completamente nueva en el sistema digestivo humano». ScienceAlert . Archivado desde el original el 29 de enero de 2024 . Consultado el 29 de enero de 2024 .
  38. ^ ab Zheludev, Ivan N., et al. (21 de enero de 2024). "Colonizadores de microbiomas humanos similares a viroides". bioRxiv . doi :10.1101/2024.01.20.576352. PMC 10827157 . PMID  38293115. Archivado desde el original el 29 de enero de 2024 . Consultado el 29 de enero de 2024 . 
  39. ^ Diener, T O. "ARN circulares: ¿reliquias de la evolución precelular?". Proc.Natl.Acad.Sci.USA, 1989;86(23):9370-9374
  40. ^ ab Wu Q, Ding SW, Zhang Y, Zhu S (2015). "Identificación de virus y viroides mediante secuenciación de próxima generación y algoritmos dependientes e independientes de la homología". Revisión anual de fitopatología . 53 : 425–44. doi : 10.1146/annurev-phyto-080614-120030 . PMID  26047558.
  41. ^ Owens RA, Verhoeven JT (2009). "Tubérculo fusiforme de la papa". Instructor de sanidad vegetal . doi :10.1094/PHI-I-2009-0804-01.
  42. ^ ab Pommerville JC (2014). Fundamentos de microbiología . Burlington, MA: Jones and Bartlett Learning. pág. 482. ISBN 978-1-284-03968-9.
  43. ^ Sanger HL, Klotz G, Riesner D, Gross HJ, Kleinschmidt AK (noviembre de 1976). "Los viroides son moléculas de ARN circulares monocatenarias cerradas covalentemente que existen como estructuras similares a varillas con un alto número de pares de bases". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 73 (11): 3852–6. Bibcode :1976PNAS...73.3852S. doi : 10.1073/pnas.73.11.3852 . PMC 431239 . PMID  1069269. 
  44. ^ Wang Y (abril de 2021). "Visión actual y perspectivas en la replicación de viroides". Current Opinion in Virology . 47 : 32–37. doi :10.1016/j.coviro.2020.12.004. PMC 8068583 . PMID  33460914. 
  45. ^ Sogo JM, Koller T, Diener TO (septiembre de 1973). "Viroide del tubérculo fusiforme de la papa. X. Visualización y determinación del tamaño mediante microscopía electrónica". Virología . 55 (1): 70–80. doi :10.1016/s0042-6822(73)81009-8. PMID  4728831.
  46. ^ Gross HJ, Domdey H, Lossow C, Jank P, Raba M, Alberty H, Sänger HL (mayo de 1978). "Secuencia de nucleótidos y estructura secundaria del viroide del tubérculo fusiforme de la patata". Nature . 273 (5659): 203–8. Bibcode :1978Natur.273..203G. doi :10.1038/273203a0. PMID  643081. S2CID  19398777.
  47. ^ Hammond RW, Owens RA (2006). "Viroides: riesgos nuevos y continuos para los cultivos hortícolas y agrícolas". Artículos destacados de APSnet . doi :10.1094/APSnetFeature-2006-1106.
  48. ^ Zimmer C (25 de septiembre de 2014). "Un pequeño emisario del pasado antiguo". New York Times . Consultado el 22 de noviembre de 2014 .

Enlaces externos