Una micorriza arbuscular ( AM ) (plural micorrizas ) es un tipo de micorriza en la que el hongo simbionte ( hongos AM , o AMF) penetra en las células corticales de las raíces de una planta vascular formando arbúsculos . La micorriza arbuscular es un tipo de endomicorriza junto con la micorriza ericoide y la micorriza de orquídea (que no debe confundirse con la ectomicorriza ). Se caracterizan por la formación de estructuras únicas similares a árboles, los arbúsculos. [1] Además, a menudo se encuentran estructuras de almacenamiento globulares llamadas vesículas.
Las micorrizas arbusculares son formadas por hongos del subfilo Glomeromycotina . Este subfilo, junto con Mortierellomycotina y Mucoromycotina, forman el filo Mucoromycota , un clado hermano de los hongos dikarios más conocidos y diversos . [2]
Los hongos micorrízicos arbusculares ayudan a las plantas a capturar nutrientes como fósforo , azufre , nitrógeno y micronutrientes del suelo. Se cree que el desarrollo de la simbiosis micorrízica arbuscular jugó un papel crucial en la colonización inicial de la tierra por las plantas y en la evolución de las plantas vasculares. [3] Se ha dicho que es más rápido enumerar las plantas que no forman endomicorrizas que las que sí lo hacen. [4] Esta simbiosis es una relación mutualista altamente evolucionada que se encuentra entre hongos y plantas, la simbiosis vegetal más frecuente conocida, [5] y los hongos micorrízicos arbusculares se encuentran en el 80% de las familias de plantas vasculares que existen en la actualidad. [6]
Anteriormente este tipo de asociaciones micorrízicas se llamaban 'Micorrizas vesiculares arbusculares (VAM)', pero como algunos miembros de estos hongos no producen vesículas, como los miembros de Gigasporaceae , el término se ha cambiado a 'Micorrizas arbusculares' para incluirlos. [7] [8]
Los avances en la investigación sobre la fisiología y ecología de las micorrizas desde la década de 1970 han permitido comprender mejor las múltiples funciones de los AMF en el ecosistema. Un ejemplo es la importante contribución de la proteína pegajosa glomalina a la estructura del suelo (véase más adelante). Este conocimiento es aplicable a las actividades humanas de gestión y restauración de ecosistemas y a la agricultura .
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Tanto la evidencia paleobiológica como la molecular indican que la AM es una simbiosis antigua que se originó hace al menos 460 millones de años. La simbiosis AM es omnipresente entre las plantas terrestres, lo que sugiere que las micorrizas estaban presentes en los ancestros tempranos de las plantas terrestres actuales. Esta asociación positiva con las plantas puede haber facilitado el desarrollo de las plantas terrestres. [5]
El sílex de Rhynie del Devónico inferior ha proporcionado fósiles de las primeras plantas terrestres en las que se han observado hongos AM. [10] Las plantas fosilizadas que contienen hongos micorrízicos se conservaron en sílice.
El Devónico temprano fue testigo del desarrollo de la flora terrestre. Se descubrió que las plantas del sílex de Rhynie del Devónico inferior (hace 400 millones de años) contenían estructuras que se parecían a las vesículas y esporas de las especies actuales de Glomus . Se han observado raíces fósiles colonizadas en Aglaophyton major y Rhynia , que son plantas antiguas que poseen características de plantas vasculares y briofitas con rizomas protostélicos primitivos . [10]
Se observó micelio intrarradical en los espacios intracelulares de la raíz y se observaron arbúsculos en las células de pared delgada de la capa similares al parénquima en empalizada . Los arbúsculos fósiles parecen muy similares a los de los AMF existentes. [10] Las células que contienen arbúsculos tienen paredes engrosadas, que también se observan en las células colonizadas existentes.
Las micorrizas del Mioceno presentan una morfología vesicular muy similar a la de los Glomerales actuales . Esta morfología conservada puede reflejar la fácil disponibilidad de nutrientes proporcionados por las plantas hospedantes tanto en mutualismos modernos como del Mioceno. [11] Sin embargo, se puede argumentar que es probable que la eficacia de los procesos de señalización haya evolucionado desde el Mioceno, y esto no se puede detectar en el registro fósil. Un ajuste fino de los procesos de señalización mejoraría la coordinación y el intercambio de nutrientes entre simbiontes al tiempo que aumentaría la aptitud tanto de los hongos como de los simbiontes vegetales.
La naturaleza de la relación entre las plantas y los ancestros de los hongos micorrízicos arbusculares es controvertida. Existen dos hipótesis:
Se encontraron tanto saprótrofos como biótrofos en el sílex de Rhynie, pero hay poca evidencia que respalde cualquiera de las dos hipótesis.
Hay evidencia fósil que sugiere que los hongos parásitos no mataron a las células hospedadoras inmediatamente después de la invasión, aunque se observó una respuesta a la invasión en las células hospedadoras. Esta respuesta puede haber evolucionado hasta convertirse en los procesos de señalización química necesarios para la simbiosis. [10]
En ambos casos, se cree que la interacción simbiótica planta-hongo evolucionó de una relación en la que los hongos tomaban nutrientes de la planta a una relación simbiótica en la que la planta y los hongos intercambian nutrientes.
Las plantas antiguas no tenían raíces verdaderas. Strullu-Derrien y Strullu propusieron el término "Paramycorrhizae" para las micorrizas que infectaban el rizoma, el brote o los talos, y "Eumycorrhizae" para las que infectaban las raíces verdaderas. [12] [13] [14] Estas estructuras se observaron tanto en los esporofitos como en los gametofitos de las primeras plantas terrestres. [13]
El creciente interés en la simbiosis micorrízica y el desarrollo de técnicas moleculares sofisticadas han llevado al rápido desarrollo de evidencia genética. Wang et al. (2010) investigaron genes de plantas involucrados en la comunicación con socios fúngicos del orden Glomales (DMI1, DMI3, IPD3). [15] [16] Estos tres genes pudieron secuenciarse de todos los clados principales de plantas terrestres modernas, incluidas las hepáticas , el grupo más basal, y la filogenia de los tres genes demostró coincidir con las filogenias de las plantas terrestres actuales en ese momento. Esto implica que los genes micorrízicos deben haber estado presentes en el ancestro común de las plantas terrestres, y que deben haber sido heredados verticalmente desde que las plantas colonizaron la tierra. [15]
Se reveló que los hongos AM tienen la enzima central de tipo bacteriano (ribonucleasa III) del mecanismo de procesamiento de ARN pequeño, probablemente por el proceso de transferencia horizontal de genes desde un ancestro cianobacteriano, y posiblemente relacionado con la simbiosis. [17] Este hallazgo de un fósil genético dentro de los hongos AM plantea la posibilidad de una relación íntima entre los hongos AM y los ancestros cianobacterianos. Anteriormente se informó de una simbiosis similar entre Geosiphon y Nostoc . [18]
Sorprendentemente, a pesar de su larga evolución como socio subterráneo de las raíces de las plantas, cuyo entorno está lejos de la luz o la fluctuación de la temperatura, los AMF aún tienen un reloj circadiano conservado cuyo oscilador circadiano fúngico ( frq ) se activa con la luz azul, similar al hongo circadiano modelo Neurospora crassa . [19] La conservación probada de un reloj circadiano y genes de salida en R. irregulare abre la puerta al estudio de los relojes circadianos en el socio fúngico de la simbiosis AM. La misma investigación caracterizó el gen frq de AMF , [19] que es el primer gen frq identificado fuera del grupo de Dikarya, y sugiere que la evolución del gen frq en el reino fúngico es mucho más antigua de lo que se pensaba anteriormente.
El desarrollo de los hongos AM antes de la colonización de las raíces, conocido como presimbiosis, consta de tres etapas: germinación de las esporas, crecimiento de las hifas, reconocimiento del huésped y formación del apresorio .
Las esporas de los hongos AM son estructuras en reposo multinucleadas de paredes gruesas. [21] La germinación de la espora no depende de la planta, ya que se han germinado esporas en condiciones experimentales en ausencia de plantas tanto in vitro como en el suelo. Sin embargo, la tasa de germinación puede aumentarse mediante exudados de la raíz del huésped . [22] Las esporas de los hongos AM germinan dadas las condiciones adecuadas de la matriz del suelo, temperatura, concentración de dióxido de carbono, pH y concentración de fósforo. [21]
El crecimiento de las hifas de AM a través del suelo está controlado por los exudados de la raíz del huésped, conocidos como estrigolactonas , y la concentración de fósforo del suelo. [23] Las bajas concentraciones de fósforo en el suelo aumentan el crecimiento y la ramificación de las hifas, además de inducir la exudación de compuestos en las plantas que controlan la intensidad de la ramificación de las hifas. [22] [24]
La ramificación de las hifas de hongos AM cultivadas en un medio con 1 mM de fósforo se reduce significativamente, pero la longitud del tubo germinativo y el crecimiento total de las hifas no se vieron afectados. Una concentración de 10 mM de fósforo inhibió tanto el crecimiento como la ramificación de las hifas. Esta concentración de fósforo se produce en condiciones naturales del suelo y, por lo tanto, podría contribuir a reducir la colonización micorrízica. [24]
Se ha demostrado que los exudados de las raíces de plantas hospedantes de AMF cultivadas en un medio líquido con y sin fósforo afectan el crecimiento de las hifas. Se cultivaron esporas de Gigaspora margarita en exudados de plantas hospedantes. Las hifas de los hongos cultivados en los exudados de raíces privadas de fósforo crecieron más y produjeron ramas terciarias en comparación con las cultivadas en exudados de plantas que recibieron fósforo adecuado. Cuando se añadieron los exudados de las raíces que promueven el crecimiento en baja concentración, los hongos AM produjeron ramas largas dispersas. A medida que aumentaba la concentración de exudados, los hongos produjeron ramas más agrupadas. En los arbúsculos de mayor concentración, se formaron las estructuras de AMF de intercambio de fósforo. [24]
Se cree que esta respuesta fúngica quimiotáxica a los exudados de las plantas hospedantes aumenta la eficacia de la colonización de la raíz del hospedante en suelos con bajo contenido de fósforo. [22] Es una adaptación de los hongos para explorar eficientemente el suelo en busca de un hospedante vegetal adecuado. [24]
Otra evidencia de que los hongos micorrízicos arbusculares exhiben quimiotaxis específica del hospedador , que permite el crecimiento de hifas hacia las raíces de una planta hospedadora potencial: las esporas de Glomus mosseae se separaron de las raíces de una planta hospedadora, plantas no hospedadoras y plantas hospedadoras muertas por una membrana permeable solo a las hifas. En el tratamiento con la planta hospedadora, los hongos cruzaron la membrana y siempre emergieron a 800 μm de la raíz, pero no en los tratamientos con plantas no hospedadoras y plantas muertas. [25]
Se han utilizado técnicas moleculares para comprender las vías de señalización entre las micorrizas arbusculares y las raíces de las plantas. En 2003 se demostró cómo la micorriza arbuscular sufre cambios fisiológicos en presencia de exudados de las raíces de las plantas hospedantes potenciales, para colonizarla. Los exudados de las raíces de las plantas hospedantes desencadenan y activan los genes fúngicos de la micorriza arbuscular necesarios para la respiración de los compuestos de carbono de las esporas. En experimentos, la tasa de transcripción de 10 genes aumentó media hora después de la exposición y a una tasa aún mayor después de 1 hora. Después de 4 horas de exposición, las micorrizas arbusculares responden con crecimiento morfológico. Los genes aislados de ese momento están involucrados en la actividad mitocondrial y la producción de enzimas. La tasa de respiración fúngica, medida por la tasa de consumo de O2 , aumentó en un 30% 3 horas después de la exposición a los exudados de las raíces, lo que indica que los exudados de las raíces de las plantas hospedantes estimulan la actividad mitocondrial de las esporas de la micorriza arbuscular. Puede ser parte de un mecanismo regulador fúngico que conserva la energía de las esporas para un crecimiento eficiente y la ramificación de las hifas al recibir señales de una planta hospedante potencial. [26]
Cuando las hifas de los hongos micorrízicos arbusculares entran en contacto con la raíz de una planta hospedante, se forma un apresorio o "estructura de infección" en la epidermis de la raíz. Desde esta estructura, las hifas pueden penetrar en la corteza del parénquima del hospedante. [27] Los hongos micorrízicos arbusculares no necesitan señales químicas de la planta para formar los apresorios. Los hongos micorrízicos arbusculares podrían formar apresorios en las paredes celulares de las células "fantasma" en las que se había eliminado el protoplasto para eliminar la señalización entre los hongos y la planta hospedante. Sin embargo, las hifas no penetraron más en las células ni crecieron hacia la corteza de la raíz, lo que indica que la señalización entre simbiontes es necesaria para un mayor crecimiento una vez que se forman los apresorios. [22]
Una vez dentro del parénquima, el hongo forma estructuras altamente ramificadas para el intercambio de nutrientes con la planta llamadas arbúsculos . [27] Estas son las estructuras distintivas de los hongos micorrízicos arbusculares. Los arbúsculos son los sitios de intercambio de fósforo, carbono, agua y otros nutrientes. [21] Hay dos formas: el tipo París se caracteriza por el crecimiento de hifas de una célula a la siguiente; y el tipo Arum se caracteriza por el crecimiento de hifas en el espacio entre las células de la planta. [28] La elección entre el tipo París y el tipo Arum está determinada principalmente por la familia de la planta huésped, aunque algunas familias o especies son capaces de cualquiera de los dos tipos. [29] [30]
La planta huésped ejerce un control sobre la proliferación de hifas intercelulares y la formación de arbúsculos. Hay una descondensación de la cromatina de la planta , lo que indica un aumento de la transcripción del ADN de la planta en las células que contienen arbúsculos. [27] Se requieren modificaciones importantes en la célula huésped de la planta para acomodar los arbúsculos. Las vacuolas se encogen y otros orgánulos celulares proliferan. El citoesqueleto de la célula vegetal se reorganiza alrededor de los arbúsculos.
Existen otros dos tipos de hifas que se originan a partir de la raíz de la planta hospedante colonizada. Una vez que se ha producido la colonización, las hifas de corta duración crecen desde la raíz de la planta hacia el suelo. Estas son las hifas que absorben fósforo y micronutrientes, que se le confieren a la planta. Las hifas de los hongos MA tienen una alta relación superficie-volumen, lo que hace que su capacidad de absorción sea mayor que la de las raíces de las plantas. [31] Las hifas de los hongos MA también son más finas que las raíces y pueden entrar en los poros del suelo que son inaccesibles para las raíces. [32] El cuarto tipo de hifas de los hongos MA crece a partir de las raíces y coloniza otras raíces de la planta hospedante. Los cuatro tipos de hifas son morfológicamente distintos. [21]
Los hongos AM son simbiontes obligados . Tienen una capacidad sapróbica limitada y dependen de la planta para su nutrición de carbono. [33] Los hongos AM absorben los productos de la fotosíntesis de la planta huésped como hexosas .
La transferencia de carbono de la planta a los hongos puede ocurrir a través de los arbúsculos o hifas intrarradicales. [34] La síntesis secundaria de las hexosas por AM ocurre en el micelio intrarradical . Dentro del micelio, la hexosa se convierte en trehalosa y glucógeno . La trehalosa y el glucógeno son formas de almacenamiento de carbono que pueden sintetizarse y degradarse rápidamente y pueden amortiguar las concentraciones de azúcar intracelular. [34] La hexosa intrarradical ingresa a la vía oxidativa de la pentosa fosfato , que produce pentosa para los ácidos nucleicos.
La biosíntesis de lípidos también ocurre en el micelio intrarradical. Luego, los lípidos se almacenan o exportan a hifas extrarradical donde pueden almacenarse o metabolizarse. La descomposición de los lípidos en hexosas, conocida como gluconeogénesis , ocurre en el micelio extrarradical. [34] Aproximadamente el 25% del carbono translocado de la planta a los hongos se almacena en las hifas extrarradical. [35] Hasta el 20% del carbono de la planta huésped puede transferirse a los hongos AM. [34] Esto representa la considerable inversión de carbono de la planta huésped en la red micorrízica y la contribución al depósito de carbono orgánico subterráneo.
Aumentar el suministro de carbono de la planta a los hongos arbusculares aumenta la absorción y transferencia de fósforo de los hongos a la planta. [36] De la misma manera, la absorción y transferencia de fósforo se reduce cuando se reduce el fotosintato suministrado a los hongos. Las especies de hongos arbusculares difieren en sus capacidades para suministrar fósforo a la planta. [37] En algunos casos, las micorrizas arbusculares son simbiontes pobres, ya que proporcionan poco fósforo mientras absorben cantidades relativamente altas de carbono. [37]
El principal beneficio de las micorrizas para las plantas se ha atribuido a una mayor absorción de nutrientes, especialmente fósforo. Esto puede deberse a una mayor superficie en contacto con el suelo, un mayor movimiento de nutrientes hacia las micorrizas, un entorno radicular modificado y un mayor almacenamiento. [32] Las micorrizas pueden ser mucho más eficientes que las raíces de las plantas en la absorción de fósforo. El fósforo viaja a la raíz o por difusión y las hifas reducen la distancia necesaria para la difusión, aumentando así la absorción. La tasa de fósforo que fluye hacia las micorrizas puede ser hasta seis veces mayor que la de los pelos radicales. [32] En algunos casos, la red micorrízica puede asumir por completo el papel de la absorción de fósforo, y todo el fósforo de la planta puede ser de origen hifal. [37] Se sabe menos sobre el papel de la nutrición nitrogenada en el sistema micorrízico arbuscular y su impacto en la simbiosis y la comunidad. Si bien se han logrado avances significativos en el esclarecimiento de los mecanismos de esta compleja interacción, aún queda mucha investigación por hacer.
La actividad micorrízica aumenta la concentración de fósforo disponible en la rizosfera . Las micorrizas reducen el pH de la zona radicular mediante la absorción selectiva de NH 4 + ( iones amonio ) y la liberación de iones H + . La disminución del pH del suelo aumenta la solubilidad de los precipitados de fósforo. La absorción de NH 4 + por las hifas también aumenta el flujo de nitrógeno a la planta, ya que las superficies internas del suelo absorben amonio y lo distribuyen por difusión. [35]
Los hongos AM han sido considerados asexuales porque carecen de estructuras sexuales observables . [38] Sin embargo, se encontró que los homólogos de 51 genes que funcionan en la meiosis , incluidos siete genes específicos de la meiosis, se conservaban en los genomas de varias especies de AMF, lo que sugiere que estos hongos asexuales supuestamente antiguos pueden ser capaces de experimentar meiosis convencional. [39] Además, en Rhizophagus irregularis se encontró que el intercambio genético que implica recombinación recíproca ocurre en dicariones entre genomas haploides. [38]
Investigaciones recientes han demostrado que los hongos AM liberan un factor de difusión, conocido como factor myc , que activa el gen inducible del factor de nodulación MtEnod11. Este es el mismo gen involucrado en el establecimiento de la simbiosis con las bacterias rizobianas fijadoras de nitrógeno ( Kosuta et al. 2003). El factor fue identificado por primera vez por Fabienne Maillet y colaboradores [40] en un trabajo innovador publicado en Nature, donde extrajeron trescientos litros de raíces de zanahoria micorrizadas y exudados de 40 millones de esporas germinantes de Rhizophagus irregularis y purificaron la fracción activa. Demostraron que este principio activo es lipo-quito-oligosacárido en la naturaleza.
El reconocimiento de los factores Myc desencadena la vía de señalización simbiótica común (CSSP) que finalmente conduce al programa de acomodación de la planta para proporcionar rehenes a las micorrizas arbusculares.
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La vía de señalización simbiótica común (CSSP) es una cascada de señalización en plantas que se activa tanto en la percepción del factor NOD (para los rizobios formadores de nódulos ), como en la percepción del factor MYC que liberan los hongos micorrízicos arbusculares. La vía se distingue de las vías de reconocimiento de patógenos , pero puede tener algunos receptores comunes involucrados tanto en el reconocimiento de patógenos como en la CSSP. Un trabajo reciente [41] de Kevin Cope y colegas mostró que posiblemente otros tipos de micorrizas pueden involucrar los componentes de la CSSP, como el reconocimiento del factor Myc.
La colonización de AMF requiere la siguiente cadena [42] de eventos que pueden dividirse aproximadamente en los siguientes pasos:
Los hongos micorrízicos arbusculares son más frecuentes en plantas que crecen en suelos minerales y son de extrema importancia para las plantas que crecen en sustratos deficientes en nutrientes, como en suelos volcánicos y entornos de dunas de arena . Las poblaciones de hongos MA son mayores en comunidades de plantas con alta diversidad, como selvas tropicales y pastizales templados, donde tienen muchas plantas hospedantes potenciales y pueden aprovechar su capacidad para colonizar una amplia gama de hospedantes. [43] Hay una menor incidencia de colonización micorrízica en suelos muy áridos o ricos en nutrientes. Se han observado micorrizas en hábitats acuáticos ; sin embargo, se ha demostrado que los suelos anegados disminuyen la colonización en algunas especies. [43] Los hongos micorrízicos arbusculares se encuentran en el 80% de las especies de plantas [44] y se han estudiado en todos los continentes excepto la Antártida. [45] [46] La biogeografía de glomeromycota está influenciada por la limitación de la dispersión, [47] factores ambientales como el clima, [45] series de suelos y pH del suelo, [46] nutrientes del suelo [48] y la comunidad vegetal. [45] [49] Mientras que la evidencia de 2000 sugiere que los hongos AM no son especialistas en sus especies hospedantes, [50] estudios a partir de 2002 han indicado que al menos algunos taxones de hongos son especialistas en hospedantes. [51] La ecología de los hongos Mucoromycotinian, que forman micorrizas arbusculares "endofitas de raíz fina", es en gran parte desconocida.
La especificidad, el rango de hospedantes y el grado de colonización de los hongos micorrízicos son difíciles de analizar en el campo debido a la complejidad de las interacciones entre los hongos dentro de una raíz y dentro del sistema. No hay evidencia clara que sugiera que los hongos micorrízicos arbusculares exhiban especificidad para la colonización de especies potenciales de plantas hospedantes de MA como lo hacen los hongos patógenos para sus plantas hospedantes. [43] Esto puede deberse a la presión selectiva opuesta involucrada.
En las relaciones patógenas, la planta huésped se beneficia de las mutaciones que previenen la colonización, mientras que, en una relación simbiótica mutualista, la planta se beneficia de las mutaciones que permiten la colonización por AMF. [43] Sin embargo, las especies de plantas difieren en la extensión y dependencia de la colonización por ciertos hongos MA, y algunas plantas pueden ser micótrofos facultativos , mientras que otras pueden ser micótrofos obligados. [43] Recientemente, el estado micorrízico se ha vinculado a las distribuciones de las plantas, [52] con plantas micorrízicas obligadas que ocupan hábitats más cálidos y secos, mientras que las plantas micorrízicas facultativas ocupan rangos más amplios de hábitats.
La capacidad de los mismos hongos arbusculares de colonizar muchas especies de plantas tiene implicaciones ecológicas. Las plantas de diferentes especies pueden estar conectadas bajo tierra a una red micelial común. [43] Una planta puede proporcionar el carbono fotosintético para el establecimiento de la red micelial que otra planta de una especie diferente puede utilizar para la absorción de minerales. Esto implica que las micorrizas arbusculares pueden equilibrar las interacciones intra e interespecíficas de las plantas bajo tierra. [43]
Dado que los hongos Glomeromycota viven dentro de las raíces de las plantas, pueden ser influenciados sustancialmente por su hospedante vegetal y, a cambio, afectar también a las comunidades vegetales. Las plantas pueden asignar hasta el 30% de su carbono fotosintético a los hongos MA [53] y, a cambio, los hongos MA pueden adquirir hasta el 80% del fósforo y nitrógeno de las plantas. [44] La diversidad de las comunidades de hongos MA se ha relacionado positivamente con la diversidad vegetal, [54] la productividad vegetal [55] y la herbivoría. [56] Los hongos micorrízicos arbusculares pueden verse influenciados por interacciones a pequeña escala con la comunidad vegetal local. Por ejemplo, el vecindario de plantas alrededor de una planta focal puede alterar las comunidades de hongos MA [57] al igual que el orden de establecimiento de las plantas dentro de los sitios. [58]
Durante las invasiones de especies vegetales, la comunidad y la biomasa de hongos AM pueden verse alteradas drásticamente. En la mayoría de los casos, la biomasa y la diversidad de hongos AM disminuyen con las invasiones. [59] [60] [61] Sin embargo, algunas especies vegetales micotróficas pueden, de hecho, aumentar la diversidad de hongos AM durante la invasión. [62]
El estado micorrízico de las especies vegetales invasoras suele variar entre regiones. Por ejemplo, en el Reino Unido y Europa central, las plantas invasoras recientes presentan una mayor frecuencia de micorrización obligada de lo esperado [52] [63] , mientras que en California se observó que las plantas invasoras presentaban una menor frecuencia de micorrización de lo esperado [64] .
Todos los simbiontes dentro de una planta huésped interactúan, a menudo de maneras impredecibles. Un metaanálisis de 2010 indicó que las plantas colonizadas tanto por hongos AM como por endófitos transmitidos verticalmente a menudo son más grandes que las plantas colonizadas independientemente por estos simbiontes. [65] Sin embargo, esta relación depende del contexto, ya que los hongos AM pueden interactuar sinérgicamente con los endófitos fúngicos que habitan las hojas de su planta huésped, [66] [67] o de manera antagónica. [68] [69] [70] Pueden ocurrir rangos similares de interacciones entre los hongos AM y los hongos ectomicorrízicos y los endófitos septados oscuros . [71]
Los hongos micorrízicos arbusculares varían a lo largo de muchos gradientes ambientales . Se sabe que su tolerancia a la congelación y la desecación varía entre los taxones de hongos AM. [72] Los hongos AM se vuelven menos frecuentes y diversos en concentraciones más altas de nutrientes y humedad del suelo, [73] presumiblemente porque ambas plantas asignan menos carbono a los hongos AM y los hongos AM reasignan sus recursos a las hifas intrarradicales en estas condiciones ambientales. [74] A largo plazo, estas condiciones ambientales pueden incluso crear una adaptación local entre las plantas hospedantes, los hongos AM y las concentraciones locales de nutrientes del suelo. [75] La composición de AM a menudo se vuelve menos diversa en las cimas de las montañas que en elevaciones más bajas, lo que está impulsado por la composición de las especies de plantas. [76]
Se ha demostrado que los hongos AM mejoran la tolerancia de las plantas a factores ambientales abióticos como la salinidad . Alivian el estrés salino y benefician el crecimiento y la productividad de las plantas. [77]
La rizosfera es la zona del suelo en la proximidad inmediata de un sistema de raíces.
La simbiosis micorrízica arbuscular afecta la comunidad y la diversidad de otros organismos del suelo. Esto se puede observar directamente por la liberación de exudados, o indirectamente por un cambio en las especies de plantas y en el tipo y la cantidad de exudados de las plantas. [78]
Se ha demostrado que la diversidad de micorrizas aumenta la diversidad de especies de plantas a medida que aumenta el número potencial de asociaciones. Los hongos micorrízicos arbusculares dominantes pueden prevenir la invasión de plantas no micorrízicas en tierras donde han establecido simbiosis y promover su hospedante micorrízico. [79]
Cuando las bacterias rhizobium están presentes en el suelo, la colonización micorrízica aumenta debido a un aumento en la concentración de señales químicas involucradas en el establecimiento de la simbiosis (Xie et al. 2003). Se aislaron moléculas similares a los factores Nod de los hongos AM y se demostró que inducen MtEnod11, la formación de raíces laterales y mejoran la micorrización. [80] La colonización micorrízica efectiva también puede aumentar las nodulaciones y la fijación simbiótica de nitrógeno en las leguminosas micorrízicas. [35]
La extensión de la colonización micorrízica arbuscular y las especies afectan la población bacteriana en la rizosfera. [81] Las especies bacterianas difieren en sus capacidades para competir por los exudados radiculares compuestos de carbono. Un cambio en la cantidad o composición de los exudados radiculares y los exudados fúngicos debido a la colonización micorrízica arbuscular existente determina la diversidad y abundancia de la comunidad bacteriana en la rizosfera. [78]
La influencia de los hongos AM en el crecimiento de las raíces y los brotes de las plantas también puede tener un efecto indirecto en las bacterias de la rizosfera. Los hongos AM aportan una cantidad sustancial de carbono a la rizosfera a través del crecimiento y la degeneración de la red de hifas. También hay evidencia que sugiere que los hongos AM pueden desempeñar un papel importante en la mediación del efecto específico de las especies de plantas en la composición bacteriana de la rizosfera. [78]
El cambio climático global está afectando a las comunidades de hongos micorrízicos arbusculares y a las interacciones entre estos hongos y sus plantas hospedantes. Si bien se acepta generalmente que las interacciones entre organismos afectarán su respuesta al cambio climático global, aún carecemos de la capacidad de predecir el resultado de estas interacciones en climas futuros. [82] En metaanálisis recientes, se descubrió que los hongos micorrízicos arbusculares aumentan la biomasa de las plantas en condiciones de sequía y la disminuyen en estudios de deposición simulada de nitrógeno. [83] [84] Se ha demostrado que los propios hongos micorrízicos arbusculares aumentan su biomasa en respuesta al aumento del CO2 atmosférico . [ 85]
Los miembros de la familia de la mostaza ( Brassicaceae ), como el repollo, la coliflor, la canola y el crambe , no establecen hongos micorrízicos arbusculares en sus raíces. [86]
En los últimos diez años se han producido avances espectaculares en las tecnologías y herramientas de genética molecular. Estos avances permiten a los ecólogos microbianos y micorrízicos plantear nuevas y apasionantes preguntas sobre los papeles ecológicos y evolutivos de los hongos micorrízicos arbusculares (MA) como individuos, en comunidades y ecosistemas. Los análisis genéticos de los hongos MA se han utilizado para explorar la estructura genética de esporas individuales mediante genotipado multilocus, [87] la diversidad y adaptación de los hongos MA en múltiples comunidades de pastizales, [88] hasta llegar a una investigación global de la diversidad de los hongos MA, que aumentó en gran medida la diversidad molecular descrita dentro del filo Glomeromycota. [89]
Todos los avances recientes en genética molecular permiten claramente el análisis de comunidades microbianas a escalas mucho más finas y funcionales y potencialmente con más confianza que los métodos anteriores. El método clásico de identificación de hongos MA de extracción de esporas del suelo y posterior análisis morfológico de las esporas [90] está plagado de problemas complicados debido a las diversas estrategias y formas de hongos MA, por ejemplo, falta de esporulación en ciertas especies, estacionalidad, alta imposibilidad de cultivo, posible identificación errónea (error humano) y nueva evidencia de esporas multinucleadas [91] y alta variación genética dentro de las especies clonales de MA. [92] Debido a estos diversos problemas, en el pasado los investigadores probablemente tergiversaron la verdadera composición de las comunidades de hongos MA presentes en un momento o lugar determinado. Además, al seguir los métodos tradicionales de extracción, cultivo e identificación microscópica, no hay forma de determinar las poblaciones de hongos MA activas/funcionales, que probablemente sean las más importantes al intentar relacionar las interacciones y mecanismos simbióticos planta-MA con la función ecológica o del ecosistema. Esto es especialmente cierto en el caso de los análisis de colonización de raíces, que pueden determinar el porcentaje de raíces colonizadas por hongos MA. El principal problema con este análisis se presenta en suelos de campo, que contienen múltiples especies de hongos MA en asociación con una planta objetivo al mismo tiempo (ver Ecología de los MA). La identificación de los simbiontes fúngicos asociados es imposible sin el uso de métodos moleculares. Aunque el análisis genético de las comunidades de hongos MA ha avanzado mucho en la última década, la metodología aún no está completamente refinada. A continuación se presenta una descripción general de los métodos utilizados en los análisis genéticos moleculares de los hongos MA, junto con las aplicaciones para la investigación, las direcciones futuras y algunos de sus problemas.
Los análisis genéticos de hongos AM de muestras de suelo y raíces varían en su aplicabilidad para responder preguntas ecológicas o filogenéticas. Los análisis de ADN utilizan varios marcadores nucleares para describir hongos AM y representan diferentes regiones del operón ribosomal nuclear ( ARNr 18S ) que se encuentra en todos los organismos eucariotas. El análisis de ADN de hongos AM utilizando estos marcadores comenzó a principios de la década de 1990 [93] y continúa desarrollándose en la actualidad. El gen de ARNr de subunidad pequeña (SSU), el gen de espaciador transcrito interno ( ITS ) y el gen de ARNr de subunidad grande (LSU) son actualmente los marcadores de ADN más comunes utilizados. La región SSU se ha utilizado con mayor frecuencia en estudios ecológicos, [94] mientras que las regiones ITS y LSU se han utilizado predominantemente en construcciones taxonómicas del filo Glomeromycota. [95]
La PCR en tiempo real o PCR cuantitativa (qPCR) se está convirtiendo en un método consolidado para amplificar rápidamente y cuantificar simultáneamente el ADN de hongos AM específicos de muestras biológicas (raíces de plantas o suelos). Los avances relativamente recientes en marcadores de qPCR permiten a los investigadores explorar la abundancia relativa de especies de hongos AM dentro de las raíces en experimentos de invernadero, así como en el campo, para identificar comunidades locales de hongos AM.
Los marcadores de PCR cuantitativa para hongos micorrízicos arbusculares consistirán en iniciadores específicos de AM y sondas de hidrólisis marcadas con fluorescencia. Estos iniciadores específicos de AM (discutidos anteriormente) pueden ser elegidos por el investigador y esta decisión generalmente está guiada por la pregunta en cuestión, los recursos disponibles y la voluntad de resolver problemas en el laboratorio.
El análisis de microarrays de ADN se utiliza actualmente en la investigación de hongos AM para medir simultáneamente la expresión de muchos genes de especies objetivo o muestras experimentales. La herramienta o método más común es utilizar la tecnología de matriz de genes funcionales (FGA), una micromatriz especializada que contiene sondas para genes que son funcionalmente importantes en procesos microbianos como el ciclo del carbono, nitrógeno o fósforo. Las FGA tienen la capacidad de examinar simultáneamente muchos genes funcionales. [96] Esta técnica se utiliza normalmente para el análisis general de genes microbianos funcionales, pero cuando se complementa con la secuenciación genética, se pueden hacer inferencias sobre la conexión entre la composición de la comunidad fúngica y la funcionalidad microbiana.
Las firmas químicas de organismos específicos se pueden utilizar para detectar la biomasa de organismos más crípticos, como los hongos AM o las bacterias del suelo. Los lípidos, más específicamente los fosfolípidos y los lípidos neutros, contienen ácidos grasos conectados a una cadena principal de glicerol. La composición de ácidos grasos de los organismos varía, y las proporciones de ácidos grasos específicos pueden ser específicas de cada organismo. Por ejemplo, en los hongos AM, la proporción de los ácidos grasos, 16:1ω5 y 18:1ω7, en la porción de fosfolípidos representa aproximadamente el 58% de la composición total de ácidos grasos. [97] El ácido graso, 16:1ω5 es el ácido más comúnmente utilizado para caracterizar los hongos AM en los suelos y se puede utilizar como un fuerte indicador de la biomasa micelial en la muestra de suelo. [97]
El análisis de ácidos grasos de lípidos neutros de hongos AM se considera típicamente como un método para indicar el almacenamiento de energía, pero lo más importante es que la relación de NLFA (16:1ω5) a PLFA (16:1ω5) puede usarse potencialmente para indicar el estado nutricional de los hongos AM en los suelos. La energía se almacena principalmente en los hongos AM como lípidos neutros en estructuras de almacenamiento como esporas y vesículas. Debido a esto, los NLFA se correlacionan bastante bien con la cantidad de esporas en un volumen dado de suelo. [97] La relación entre la concentración de NLFA y la concentración de PLFA (micelios activos) puede dar la proporción de carbono asignado a las estructuras de almacenamiento (esporas, medidas como NLFA).
Los problemas con los análisis de ácidos grasos de lípidos incluyen la especificidad incompleta de los ácidos grasos para los hongos AM, la variación específica de especies o géneros en la composición de ácidos grasos puede complicar el análisis en sistemas con múltiples especies de hongos AM (por ejemplo, suelo de campo), los altos niveles de fondo de cierta concentración de ácidos grasos en los suelos, y que los fosfolípidos están correlacionados con el área de membrana de un organismo, y la relación superficie-volumen puede variar ampliamente entre organismos como bacterias y hongos. [98] Se debe realizar más trabajo para identificar la eficacia de este método en suelos de campo con muchos géneros y especies de hongos AM para discernir la capacidad de los métodos para discriminar entre muchas composiciones de ácidos grasos variables.
Una perspectiva para el análisis futuro de los hongos AM es el uso de sondas de isótopos estables. La sonda de isótopos estables ( SIP ) es una técnica que se puede utilizar para determinar la función metabólica activa de taxones individuales dentro de un sistema complejo de microbios. Este nivel de especificidad, que vincula la función microbiana y la filogenética, no se ha logrado anteriormente en la ecología microbiana. Este método también se puede utilizar independientemente de los métodos de cultivo clásicos en ecología microbiana, lo que permite el análisis in situ de microbios funcionales. La aplicación de la secuenciación de núcleos individuales a partir de esporas de hongos AM también se ha desarrollado recientemente y también evita la necesidad de métodos de cultivo. [99]
La SIP, más explícitamente basada en ADN/ARN, utiliza sustratos enriquecidos con isótopos estables, como 13 C, 15 N o H 2 18 O, y luego analiza los marcadores "marcados" utilizando marcadores de ADN o ARN específicos de la especie. [100] El análisis del ADN marcado se realiza separando el ADN marcado y no marcado en un gradiente de cloruro de cesio formado en una ultracentrífuga. [101] Debido a que todos los organismos microbianos son capaces de importar agua a sus células, el uso del sondeo de isótopos estables de H 2 18 O es un nuevo método muy interesante que puede arrojar luz sobre preguntas que los ecólogos y biólogos microbianos han luchado por responder durante años, en particular, ¿cuáles son los organismos microbianos activos en mi sistema? El método de H 2 18 O, o agua pesada, se centrará en todos los organismos que están creciendo activamente e inducirá poca influencia en el crecimiento en sí. Esto sería especialmente cierto en la mayoría de los experimentos de invernadero con micorrizas arbusculares porque las plantas deben regarse de todos modos y el agua no selecciona directamente organismos con vías metabólicas específicas, [101] como sucedería cuando se usan 13 C y 15 N.
Se ha hecho poco con este método en experimentos con micorrizas arbusculares, pero si se demuestra que funciona en un experimento controlado y con un mayor refinamiento de las técnicas de análisis de la comunidad de hongos ADN/ARN, esta puede ser una opción viable para determinar de manera muy específica la porción de crecimiento activo de las especies de hongos AM a lo largo de las estaciones de crecimiento, con diferentes plantas hospedantes o tratamientos y frente al cambio climático.
Se ha informado que los sRNA desempeñan un papel crucial en la comunicación cruzada entre el huésped y el simbionte. [102] Por lo tanto, el mecanismo de procesamiento de los sRNA es importante para comprender la simbiosis de los hongos AM. Parece que los hongos AM tienen características únicas para tener una enzima central de tipo bacteriano, así como la gran cantidad de proteínas Argonaute en su sistema de procesamiento de sRNA (o sistema RNAi). [17] La investigación sobre el sRNA y el mecanismo de procesamiento de sRNA también es un tema interesante para comprender la simbiosis de los hongos AM.
La alteración de las comunidades vegetales nativas en zonas amenazadas por la desertificación suele ir seguida de la degradación de las propiedades físicas y biológicas del suelo, de su estructura, de la disponibilidad de nutrientes y de la materia orgánica. Al restaurar tierras alteradas, es esencial reemplazar no sólo la vegetación superficial, sino también las propiedades biológicas y físicas del suelo. [103]
Un enfoque relativamente nuevo para restaurar la tierra es inocular el suelo con hongos MA al reintroducir vegetación en proyectos de restauración ecológica (fitorremediación). Esto ha permitido que las plantas hospedantes se establezcan en suelos degradados y mejoren la calidad y la salud del suelo . [104] Los parámetros de calidad de los suelos mejoraron significativamente a largo plazo cuando se introdujo una mezcla de especies autóctonas de hongos micorrízicos arbusculares en comparación con el suelo no inoculado y el suelo inoculado con una sola especie exótica de hongos MA. [103] Los beneficios fueron un mayor crecimiento de las plantas, una mayor absorción de fósforo [105] y un mayor contenido de nitrógeno del suelo, un mayor contenido de materia orgánica del suelo y una mayor agregación del suelo, atribuidos a una mayor nodulación de las leguminosas en presencia de hongos MA, una mejor infiltración de agua y una aireación del suelo debido a la agregación del suelo. [103] Las cepas nativas de hongos MA mejoran la extracción de metales pesados de los suelos contaminados y hacen que el suelo sea saludable y adecuado para la producción de cultivos. [106]
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Muchas prácticas agronómicas modernas alteran la simbiosis micorrízica. Existe un gran potencial para que la agricultura de bajos insumos gestione el sistema de una manera que promueva la simbiosis micorrízica.
Las prácticas agrícolas convencionales, como la labranza , los fertilizantes y fungicidas pesados , las rotaciones de cultivos deficientes y la selección de plantas que sobreviven a estas condiciones, obstaculizan la capacidad de las plantas de formar simbiosis con hongos micorrízicos arbusculares.
La mayoría de los cultivos agrícolas pueden rendir mejor y son más productivos cuando están bien colonizados por hongos AM. La simbiosis con AM aumenta la absorción de fósforo y micronutrientes y el crecimiento de su planta huésped (George et al. 1992).
El manejo de los hongos AM es especialmente importante para los sistemas agrícolas orgánicos y de bajos insumos donde el fósforo del suelo es, en general, bajo, aunque todos los agroecosistemas pueden beneficiarse al promover el establecimiento de micorrizas arbusculares.
Algunos cultivos que no son capaces de buscar nutrientes en el suelo dependen en gran medida de los hongos AM para la absorción de fósforo. Por ejemplo, el lino , que tiene una capacidad quimiotáxica deficiente, depende en gran medida de la absorción de fósforo mediada por los hongos AM en concentraciones bajas e intermedias de fósforo en el suelo (Thingstrup et al. 1998).
El manejo adecuado de los HMA en los agroecosistemas puede mejorar la calidad del suelo y la productividad de la tierra. Las prácticas agrícolas como la labranza reducida, el uso de fertilizantes con bajo contenido de fósforo y los sistemas de cultivo perennes promueven la simbiosis micorrízica funcional.
La labranza reduce el potencial de inoculación del suelo y la eficacia de las micorrizas al alterar la red de hifas extrarradical (Miller et al. 1995, McGonigle & Miller 1999, Mozafar et al. 2000).
Al romper la macroestructura del suelo, la red de hifas se vuelve no infecciosa (Miller et al. 1995, McGonigle & Miller 1999). La alteración de la red de hifas disminuye la capacidad de absorción de las micorrizas porque la superficie que abarcan las hifas se reduce considerablemente. Esto, a su vez, reduce el aporte de fósforo a las plantas que están conectadas a la red de hifas (Figura 3, McGonigle & Miller 1999).
En sistemas de labranza reducida, es posible que no se requiera una gran cantidad de fertilizantes fosfatados en comparación con los sistemas de labranza pesada. Esto se debe al aumento de la red micorrízica, que permite que las micorrizas proporcionen a la planta suficiente fósforo (Miller et al. 1995).
Los beneficios de los AMF son mayores en sistemas donde los insumos son bajos. El uso excesivo de fertilizantes de fósforo puede inhibir la colonización y el crecimiento de las micorrizas.
A medida que aumentan los niveles de fósforo del suelo disponibles para las plantas, también aumenta la cantidad de fósforo en los tejidos de la planta, y el drenaje de carbono en la planta por la simbiosis de los hongos AM se vuelve no beneficioso para la planta (Grant 2005).
Una disminución en la colonización micorrízica debido a altos niveles de fósforo en el suelo puede conducir a deficiencias en las plantas de otros micronutrientes que tienen absorción mediada por micorrizas, como el cobre (Timmer y Leyden 1980).
Los cultivos de cobertura se cultivan en otoño, invierno y primavera, cubriendo el suelo durante períodos en los que normalmente este quedaría sin una cubierta de plantas en crecimiento.
Los cultivos de cobertura micorrízicos se pueden utilizar para mejorar el potencial de inóculo micorrízico y la red de hifas (Kabir y Koide 2000, Boswell et al. 1998, Sorensen et al. 2005).
Dado que los hongos micorrízicos son biotróficos, dependen de las plantas para el crecimiento de sus redes hifales. El cultivo de un cultivo de cobertura extiende el tiempo para el crecimiento de los hongos micorrízicos hasta el otoño, invierno y primavera. La promoción del crecimiento de las hifas crea una red hifal más extensa. El aumento de la colonización micorrízica que se observa en los sistemas de cultivos de cobertura puede atribuirse en gran medida a un aumento de la red hifal extrarradical que puede colonizar las raíces del nuevo cultivo (Boswell et al. 1998). Los micelios extrarradical son capaces de sobrevivir al invierno, lo que proporciona una colonización rápida en primavera y una simbiosis a principios de temporada (McGonigle y Miller 1999). Esta simbiosis temprana permite que las plantas aprovechen la red hifal bien establecida y se les suministre una nutrición adecuada de fósforo durante el crecimiento temprano, lo que mejora en gran medida el rendimiento del cultivo.
La restauración de hongos AM nativos aumenta el éxito de los proyectos de restauración ecológica y la rapidez de la recuperación del suelo. [103] Los hongos AM mejoran la estabilidad de los agregados del suelo mediante la producción de hifas extrarradicales y una proteína del suelo conocida como glomalina .
Las proteínas del suelo relacionadas con la glomalina (GRSP) se han identificado utilizando un anticuerpo monoclonal (Mab32B11) generado contra esporas de AMF trituradas. Se define por sus condiciones de extracción y reacción con el anticuerpo Mab32B11.
Existen otras pruebas circunstanciales que demuestran que la glomalina es de origen fúngico AM. Cuando los hongos AM se eliminan del suelo mediante la incubación del suelo sin plantas hospedantes, la concentración de GRSP disminuye. También se ha observado una disminución similar de GRSP en suelos incubados de tierras forestales, forestadas y agrícolas [108] y pastizales tratados con fungicidas. [109]
Se ha planteado la hipótesis de que la glomalina mejora la estabilidad hídrica de los agregados del suelo y disminuye la erosión del suelo . Se ha encontrado una fuerte correlación entre la GRSP y la estabilidad hídrica de los agregados del suelo en una amplia variedad de suelos donde el material orgánico es el principal agente aglutinante, aunque se desconoce el mecanismo. [109] La proteína glomalina aún no se ha aislado ni descrito, y el vínculo entre la glomalina, la GRSP y los hongos micorrízicos arbusculares aún no está claro. [109]
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