El reforzamiento es un proceso de especiación en el que la selección natural aumenta el aislamiento reproductivo (dividido a su vez en aislamiento precigótico y aislamiento postcigótico ) entre dos poblaciones de especies. Esto ocurre como resultado de la selección que actúa en contra de la producción de individuos híbridos de baja aptitud . La idea fue desarrollada originalmente por Alfred Russel Wallace y a veces se la conoce como el efecto Wallace . El concepto moderno de reforzamiento se origina en Theodosius Dobzhansky . Él imaginó una especie separada alopátricamente , donde durante el contacto secundario las dos poblaciones se aparean, produciendo híbridos con menor aptitud. La selección natural resulta de la incapacidad del híbrido para producir descendencia viable; así, los miembros de una especie que no se aparean con miembros de la otra tienen un mayor éxito reproductivo. Esto favorece la evolución de un mayor aislamiento precigótico (diferencias en el comportamiento o la biología que inhiben la formación de cigotos híbridos ). El reforzamiento es uno de los pocos casos en los que la selección puede favorecer un aumento del aislamiento precigótico, influyendo directamente en el proceso de especiación. [1] Este aspecto ha sido particularmente atractivo entre los biólogos evolutivos. [2]
El apoyo al refuerzo ha fluctuado desde su inicio, y la confusión terminológica y las diferencias en el uso a lo largo de la historia han dado lugar a múltiples significados y complicaciones. Los biólogos evolucionistas han planteado diversas objeciones en cuanto a la plausibilidad de su existencia. Desde la década de 1990, los datos de la teoría, los experimentos y la naturaleza han superado muchas de las objeciones anteriores, lo que ha hecho que el refuerzo sea ampliamente aceptado, [3] : 354 aunque su prevalencia en la naturaleza sigue siendo desconocida. [4] [5]
Se han desarrollado numerosos modelos para comprender su funcionamiento en la naturaleza, la mayoría de los cuales se basan en varias facetas: genética , estructuras poblacionales, influencias de la selección y conductas de apareamiento . Existe apoyo empírico para el reforzamiento , tanto en el laboratorio como en la naturaleza. Se encuentran ejemplos documentados en una amplia gama de organismos: tanto vertebrados como invertebrados , hongos y plantas. El contacto secundario de especies incipientes originalmente separadas (la etapa inicial de la especiación) está aumentando debido a actividades humanas como la introducción de especies invasoras o la modificación de hábitats naturales . [6] Esto tiene implicaciones para las medidas de biodiversidad y puede volverse más relevante en el futuro. [6]
El refuerzo ha tenido una historia compleja en el sentido de que su popularidad entre los académicos ha cambiado con el tiempo. [7] [8] Jerry Coyne y H. Allen Orr sostienen que la teoría del refuerzo pasó por tres fases de desarrollo histórico: [3] : 366
A veces llamado efecto Wallace, el refuerzo fue propuesto originalmente por Alfred Russel Wallace en 1889. [9] : 353 Su hipótesis difería notablemente de la concepción moderna en que se centraba en el aislamiento postcigótico , reforzado por la selección de grupo . [10] [11] [3] : 353 Theodosius Dobzhansky fue el primero en proporcionar una descripción completa del proceso en 1937, [3] : 353 aunque el término en sí no fue acuñado hasta 1955 por W. Frank Blair . [12] En 1930, Ronald Fisher presentó la primera descripción genética del proceso de refuerzo en La teoría genética de la selección natural , y en 1965 y 1970 se realizaron las primeras simulaciones por computadora para probar su plausibilidad. [3] : 367 Posteriormente se realizaron estudios genéticos poblacionales [13] y genéticos cuantitativos [14] que demostraron que los híbridos completamente no aptos conducen inequívocamente a un aumento del aislamiento precigótico. [3] : 367
La idea de Dobzhansky ganó un apoyo significativo; sugirió que ilustraba el paso final en la especiación, por ejemplo después de que una población alopátrica entra en contacto secundario. [3] : 353 En la década de 1980, muchos biólogos evolucionistas comenzaron a dudar de la plausibilidad de la idea, [3] : 353 basándose no en evidencia empírica, sino en gran medida en el crecimiento de la teoría que la consideraba un mecanismo improbable de aislamiento reproductivo. [2] Una serie de objeciones teóricas surgieron en ese momento y se abordan en la sección Argumentos en contra del refuerzo a continuación.
A principios de los años 1990, el refuerzo volvió a ganar popularidad entre los biólogos evolutivos, debido principalmente a un aumento repentino de los datos: evidencia empírica de estudios en laboratorios y, en gran medida, de ejemplos encontrados en la naturaleza. [3] : 354 Además, las simulaciones por computadora de la genética y los patrones de migración de las poblaciones encontraron "algo parecido al refuerzo". [3] : 372 El trabajo teórico más reciente sobre la especiación proviene de varios estudios (en particular de Liou y Price, Kelly y Noor , y Kirkpatrick y Servedio) que utilizaron simulaciones por computadora altamente complejas; todos los cuales llegaron a conclusiones similares: que el refuerzo es plausible bajo varias condiciones y, en muchos casos, es más fácil de lo que se pensaba anteriormente. [3] : 374
Existe confusión en torno al significado del término refuerzo. [15] Se utilizó por primera vez para describir las diferencias observadas en las llamadas de apareamiento en las ranas Gastrophryne dentro de una zona híbrida de contacto secundario. [15] El término contacto secundario también se ha utilizado para describir el refuerzo en el contexto de una población separada alopátricamente que experimenta contacto después de la pérdida de una barrera geográfica. [16] El efecto Wallace es similar al refuerzo, pero rara vez se utiliza. [15] Roger Butlin demarcó el aislamiento post-cigótico incompleto del aislamiento completo, refiriéndose al aislamiento incompleto como refuerzo y a las poblaciones completamente aisladas como experimentando un desplazamiento del carácter reproductivo . [17] Daniel J. Howard consideró que el desplazamiento del carácter reproductivo representaba el apareamiento selectivo o la divergencia de rasgos para el reconocimiento de pareja (específicamente entre poblaciones simpátricas). [15] El refuerzo, según su definición, incluía la divergencia prezigótica y el aislamiento post-cigótico completo. [18] Servedio y Noor incluyen cualquier aumento detectado en el aislamiento precigótico como refuerzo, siempre que sea una respuesta a la selección contra el apareamiento entre dos especies diferentes. [4] Coyne y Orr sostienen que "el verdadero refuerzo está restringido a los casos en los que se mejora el aislamiento entre taxones que aún pueden intercambiar genes". [3] : 352
Una de las formas más fuertes de aislamiento reproductivo en la naturaleza es el aislamiento sexual: rasgos en organismos que involucran apareamiento. [20] Este patrón ha llevado a la idea de que, debido a que la selección actúa tan fuertemente sobre los rasgos de apareamiento, puede estar involucrada en el proceso de especiación. [20] Este proceso de especiación influenciado por la selección natural es refuerzo, y puede suceder bajo cualquier modo de especiación [3] : 355 ( por ejemplo, modos geográficos de especiación o especiación ecológica [21] ). Requiere dos fuerzas de la evolución que actúan sobre la elección de pareja : la selección natural y el flujo genético . [22] La selección actúa como el principal impulsor del refuerzo, ya que selecciona contra genotipos híbridos que son de baja aptitud , independientemente de si las preferencias individuales no tienen efecto sobre la supervivencia y la reproducción. [22] El flujo genético actúa como la principal fuerza opuesta contra el refuerzo, ya que el intercambio de genes entre individuos que conduce a híbridos hace que los genotipos se homogeneicen . [22]
Butlin estableció cuatro criterios principales para detectar el refuerzo en poblaciones naturales o de laboratorio: [17]
Después de que ocurre la especiación por refuerzo, los cambios después del aislamiento reproductivo completo (y un mayor aislamiento posterior) son una forma de desplazamiento del carácter reproductivo . [23] Una señal común de la ocurrencia del refuerzo en la naturaleza es la del desplazamiento del carácter reproductivo ; las características de una población divergen en simpatría pero no en alopatría. [6] [5] Una dificultad en la detección es que el desplazamiento del carácter ecológico puede dar como resultado los mismos patrones. [24] Además, el flujo genético puede disminuir el aislamiento encontrado en poblaciones simpátricas. [24] Dos factores importantes en el resultado del proceso dependen de: 1) los mecanismos específicos que causan el aislamiento precigótico, y 2) el número de alelos alterados por mutaciones que afectan la elección de pareja. [25]
En los casos de especiación peripátrica , es poco probable que el refuerzo complete la especiación en el caso de que la población aislada periféricamente entre en contacto secundario con la población principal. [26] En la especiación simpátrica , se requiere selección contra híbridos; por lo tanto, el refuerzo puede desempeñar un papel, dada la evolución de alguna forma de compensaciones de aptitud. [1] En la simpatría, a menudo se observan patrones de fuerte discriminación de apareamiento, que se atribuyen al refuerzo. [7] Se cree que el refuerzo es el agente del aislamiento gamético . [27]
La genética subyacente del reforzamiento se puede entender mediante un modelo ideal de dos poblaciones haploides que experimentan un aumento en el desequilibrio de ligamiento . Aquí, la selección rechaza la baja aptitud física o las combinaciones de alelos mientras que favorece las combinaciones de alelos (en la primera subpoblación) y alelos (en la segunda subpoblación). El tercer locus o (los alelos de apareamiento selectivo) tienen un efecto en el patrón de apareamiento pero no están bajo selección directa. Si la selección en y causa cambios en la frecuencia del alelo , se promueve el apareamiento selectivo, lo que resulta en reforzamiento. Tanto la selección como el apareamiento selectivo son necesarios, es decir, que los apareamientos de y sean más comunes que los apareamientos de y . [28] Una restricción de la migración entre poblaciones puede aumentar aún más la posibilidad de refuerzo, ya que disminuye la probabilidad de que los diferentes genotipos se intercambien. [15]
Existe un modelo alternativo para abordar el antagonismo de la recombinación , ya que puede reducir la asociación entre los alelos que involucran aptitud y los alelos de apareamiento selectivo que no lo hacen. [15] Los modelos genéticos a menudo difieren en términos de la cantidad de rasgos asociados con los loci ; [29] algunos se basan en un locus por rasgo [26] [30] [31] y otros en rasgos poligénicos . [23] [22] [32]
La estructura y los patrones de migración de una población pueden afectar el proceso de especiación por refuerzo. Se ha demostrado que esto ocurre en un modelo de isla, en el que se dan condiciones de acogida con migraciones poco frecuentes en una dirección [22] , y en modelos de migración simétrica en los que las especies migran de manera uniforme de un lado a otro entre poblaciones [26] [30]
El refuerzo también puede ocurrir en poblaciones individuales, [29] [23] zonas híbridas en mosaico (distribuciones irregulares de formas parentales y subpoblaciones), [31] y en poblaciones parapátricas con zonas de contacto estrechas. [33]
Las densidades de población son un factor importante en el refuerzo, a menudo en conjunción con la extinción . [23] Es posible que, cuando dos especies entran en contacto secundario, una población pueda extinguirse, principalmente debido a la baja aptitud híbrida acompañada de altas tasas de crecimiento poblacional. [23] La extinción es menos probable si los híbridos son inviables en lugar de infértiles , ya que los individuos fértiles aún pueden sobrevivir lo suficiente para reproducirse. [23]
La especiación por refuerzo depende directamente de la selección para favorecer un aumento en el aislamiento prezigótico, [1] y la naturaleza del papel de la selección en el refuerzo ha sido ampliamente discutida, con modelos que aplican enfoques variados. [29] La selección que actúa sobre los híbridos puede ocurrir de varias maneras diferentes. Todos los híbridos producidos pueden ser de baja aptitud de igualdad, [23] lo que confiere una amplia desventaja. En otros casos, la selección puede favorecer fenotipos múltiples y variables [26] como en el caso de una zona híbrida en mosaico. [31] La selección natural puede actuar sobre alelos específicos tanto directa como indirectamente. [29] [22] [34] En la selección directa, la frecuencia del alelo seleccionado se favorece al extremo. En los casos en que un alelo se selecciona indirectamente, su frecuencia aumenta debido a que un alelo vinculado diferente experimenta selección ( desequilibrio de ligamiento ). [15]
La condición de los híbridos bajo selección puede desempeñar un papel en el aislamiento post-cigótico, ya que la inviabilidad híbrida (un híbrido incapaz de madurar hasta convertirse en un adulto apto) y la esterilidad (la incapacidad de producir descendencia por completo) prohíben el flujo genético entre poblaciones. [7] La selección contra los híbridos puede incluso ser impulsada por cualquier fracaso en obtener una pareja, ya que es efectivamente indistinguible de la esterilidad: cada circunstancia resulta en la falta de descendencia. [7]
Debe existir cierta divergencia inicial en la preferencia de pareja para que se produzca el refuerzo. [7] [23] [35] Cualquier rasgo que promueva el aislamiento puede estar sujeto a refuerzo, como señales de apareamiento ( por ejemplo , exhibición de cortejo ), respuestas de señales , la ubicación de las zonas de reproducción , el momento del apareamiento ( por ejemplo , reproducción estacional como en la especiación alocrónica ) o incluso la receptividad de los huevos. [15] Los individuos también pueden discriminar a parejas que difieren en varios rasgos, como el llamado de apareamiento o la morfología . [36] Muchos de estos ejemplos se describen a continuación.
La evidencia del refuerzo proviene de observaciones en la naturaleza, estudios comparativos y experimentos de laboratorio. [3] : 354
Se puede demostrar que el reforzamiento está ocurriendo (o que ha ocurrido en el pasado) midiendo la fuerza del aislamiento prezigótico en una población simpátrica en comparación con una población alopátrica de la misma especie. [3] : 357 Los estudios comparativos de esto permiten determinar patrones a gran escala en la naturaleza en varios taxones. [3] : 362 Los patrones de apareamiento en zonas híbridas también se pueden utilizar para detectar el reforzamiento. [18] El desplazamiento del carácter reproductivo se ve como resultado del reforzamiento, [7] por lo que muchos de los casos en la naturaleza expresan este patrón en simpatría. La ubicuidad del reforzamiento es desconocida, [4] pero los patrones de desplazamiento del carácter reproductivo se encuentran en numerosos taxones y se considera que es una ocurrencia común en la naturaleza. [18] Los estudios de reforzamiento en la naturaleza a menudo resultan difíciles, ya que se pueden afirmar explicaciones alternativas para los patrones detectados. [3] : 358 Sin embargo, existe evidencia empírica de que el reforzamiento ocurre en varios taxones [7] y su papel en la precipitación de la especiación es concluyente. [15]
Se espera que el apareamiento selectivo aumente entre las poblaciones simpátricas que experimentan refuerzo. [15] Este hecho permite la comparación directa de la fuerza del aislamiento precigótico en simpatría y alopatría entre diferentes experimentos y estudios. [3] : 362 Coyne y Orr encuestaron a 171 pares de especies, recopilando datos sobre su modo geográfico, distancia genética y fuerza del aislamiento precigótico y postcigótico; encontrando que el aislamiento precigótico era significativamente más fuerte en pares simpátricos, correlacionándose con las edades de las especies. [3] : 362 Además, la fuerza del aislamiento post-cigótico no fue diferente entre pares simpátricos y alopátricos. [15] Este hallazgo apoya las predicciones de especiación por refuerzo y se correlaciona bien con un estudio posterior [18] que encontró 33 estudios que expresaban patrones de fuerte aislamiento precigótico en simpatría . [3] : 363 Un estudio de las tasas de especiación en peces y sus zonas híbridas asociadas encontró patrones similares en simpatría, lo que respalda la ocurrencia del refuerzo. [38]
Los estudios de laboratorio que prueban explícitamente el refuerzo son limitados, [3] : 357 y muchos de los experimentos se han realizado en moscas de la fruta Drosophila . En general, se han realizado dos tipos de experimentos: utilizando la selección artificial para imitar la selección natural que elimina los híbridos (a menudo llamados "destruir los híbridos"), y utilizando la selección disruptiva para seleccionar un rasgo (independientemente de su función en la reproducción sexual). [3] : 355–357 Muchos experimentos que utilizan la técnica de destruir los híbridos se citan generalmente como apoyo al refuerzo; sin embargo, algunos investigadores como Coyne y Orr y William R. Rice y Ellen E. Hostert sostienen que no modelan verdaderamente el refuerzo, ya que el flujo genético está completamente restringido entre dos poblaciones. [39] [3] : 356
Se han propuesto varias explicaciones alternativas para los patrones observados en la naturaleza. [3] : 375 No hay una única firma general de refuerzo; sin embargo, hay dos posibilidades propuestas: [3] : 379 la de la asimetría sexual (donde las hembras en poblaciones simpátricas se ven obligadas a volverse selectivas frente a dos machos diferentes) [40] y la de la dominancia alélica : cualquiera de los alelos que experimentan selección para el aislamiento debería ser dominante. [7] Aunque esta firma no explica completamente las probabilidades de fijación o el desplazamiento de caracteres ecológicos . [3] : 380 Coyne y Orr extienden la firma de asimetría sexual y sostienen que, independientemente del cambio observado en hembras y machos en simpatría, el aislamiento es impulsado más por las hembras. [3] : 380
La ecología también puede desempeñar un papel en los patrones observados, lo que se denomina desplazamiento de caracteres ecológicos. La selección natural puede impulsar la reducción de una superposición de nichos entre especies en lugar de actuar para reducir la hibridación [3] : 377 Aunque un experimento en peces espinosos que puso a prueba explícitamente esta hipótesis no encontró evidencia. [41]
Las interacciones entre especies también pueden dar lugar a un desplazamiento del carácter reproductivo (tanto en la preferencia de pareja como en la señal de apareamiento). [20] Los ejemplos incluyen las presiones de depredación y competencia, los parásitos , la polinización engañosa y el mimetismo . [20] Debido a que estos y otros factores pueden dar lugar a un desplazamiento del carácter reproductivo, Conrad J. Hoskin y Megan Higgie dan cinco criterios para que el refuerzo se distinga entre influencias ecológicas y etológicas :
(1) los rasgos de apareamiento se identifican en la especie focal; (2) los rasgos de apareamiento se ven afectados por una interacción entre especies, de modo que es probable que haya una selección de los rasgos de apareamiento; (3) las interacciones entre especies difieren entre poblaciones (presentes o ausentes, o interacciones entre especies diferentes que afectan los rasgos de apareamiento en cada población); (4) los rasgos de apareamiento (señal y/o preferencia) difieren entre poblaciones debido a diferencias en las interacciones entre especies; (5) la especiación requiere demostrar que la divergencia de los rasgos de apareamiento da como resultado un aislamiento sexual completo o casi completo entre poblaciones. Los resultados serán más informativos en un entorno biogeográfico bien resuelto donde se conozca la relación y la historia entre las poblaciones. [20]
Es posible que el patrón de aislamiento mejorado pueda ser simplemente un resultado temporal del contacto secundario donde dos especies alopátricas ya tienen un rango variable de aislamiento precigótico: con algunas exhibiendo más que otras. [42] Aquellas que tienen un aislamiento precigótico más débil eventualmente se fusionarán, perdiendo su distinción. [7] Esta hipótesis no explica el hecho de que las especies individuales en alopatría, que experimentan un flujo genético consistente, no diferirían en los niveles de flujo genético tras el contacto secundario. [7] [43] Además, los patrones detectados en Drosophila encuentran altos niveles de aislamiento precigótico en simpatría pero no en alopatría. [44] La hipótesis de la fusión predice que se debe encontrar un fuerte aislamiento tanto en la alopatría como en la simpatría. [44] Se piensa que este proceso de fusión ocurre en la naturaleza, pero no explica completamente los patrones encontrados con el refuerzo. [3] : 376
Es posible que el proceso de especiación simpátrica en sí mismo pueda dar lugar a los patrones observados de reforzamiento. [3] : 378 Un método para distinguir entre los dos es construir una historia filogenética de las especies, ya que la fuerza del aislamiento precigótico entre un grupo de especies relacionadas debería diferir según cómo se especiaron en el pasado. [45] Otras dos formas de determinar si se produce reforzamiento (a diferencia de la especiación simpátrica) son:
En un proceso descontrolado (similar a la selección descontrolada de Fisher ), la selección contra los híbridos de baja aptitud favorece el apareamiento selectivo, aumentando rápidamente la discriminación de pareja. [7] [44] Además, cuando hay un bajo costo para las preferencias de pareja de las hembras, pueden resultar cambios en los fenotipos masculinos, expresando un patrón idéntico al del desplazamiento del carácter reproductivo. [48] No es necesario el aislamiento post-cigótico, iniciado simplemente por el hecho de que los híbridos no aptos no pueden conseguir pareja. [7]
Se plantearon varias objeciones, principalmente durante la década de 1980, argumentando que el refuerzo es inverosímil. [7] [20] [3] : 369 La mayoría se basan en trabajos teóricos que sugerían que el antagonismo entre las fuerzas de la selección natural y el flujo genético eran las mayores barreras para su viabilidad. [3] : 369–372 Desde entonces, estas objeciones han sido ampliamente contradichas por la evidencia de la naturaleza. [18] [3] : 372
Las preocupaciones sobre el papel que desempeña la aptitud híbrida en el reforzamiento han dado lugar a objeciones basadas en la relación entre la selección y la recombinación. [5] [3] : 369 Es decir, si el flujo genético no es cero (si los híbridos no son completamente no aptos), la selección no puede impulsar la fijación de alelos para el aislamiento precigótico. [28] Por ejemplo: si la población tiene el alelo de aislamiento precigótico y los alelos postcigóticos de alta aptitud y ; y la población tiene el alelo precigótico a y los alelos postcigóticos de alta aptitud y , ambos genotipos y experimentarán recombinación frente al flujo genético. De alguna manera, las poblaciones deben mantenerse. [3] : 369
Además, los alelos específicos que tienen la ventaja selectiva dentro de las poblaciones superpuestas solo son útiles dentro de esa población. [49] Sin embargo, si son selectivamente ventajosos, el flujo genético debería permitir que los alelos se propaguen por ambas poblaciones. [49] Para evitar esto, los alelos tendrían que ser perjudiciales o neutrales. [3] : 371 Esto no está exento de problemas, ya que el flujo genético de las regiones alopátricas presumiblemente grandes podría abrumar el área cuando dos poblaciones se superponen. [3] : 371 Para que el refuerzo funcione, el flujo genético debe estar presente, pero muy limitado. [26] [31]
Estudios recientes sugieren que el refuerzo puede ocurrir bajo un rango más amplio de condiciones de lo que se pensaba previamente [29] [46] [3] : 372–373 y que el efecto del flujo genético puede ser superado por la selección. [50] [51] Por ejemplo, las dos especies Drosophila santomea y D. yakuba en la isla africana de Santo Tomé ocasionalmente se hibridan entre sí, dando como resultado descendencia femenina fértil y descendencia masculina estéril. [50] Este entorno natural se reprodujo en el laboratorio, modelando directamente el refuerzo: la eliminación de algunos híbridos y la tolerancia de diferentes niveles de flujo genético. [51] Los resultados del experimento sugirieron fuertemente que el refuerzo funciona bajo una variedad de condiciones, con la evolución del aislamiento sexual surgiendo en 5-10 generaciones de moscas de la fruta. [51]
Junto con la hipótesis de la fusión, el refuerzo puede considerarse como una carrera contra la fusión y la extinción. [42] La producción de híbridos no aptos es efectivamente lo mismo que una desventaja heterocigótica ; por lo que una desviación del equilibrio genético causa la pérdida del alelo no apto. [52] Este efecto daría como resultado la extinción de una de las poblaciones. [53] Esta objeción se supera cuando ambas poblaciones no están sujetas a las mismas condiciones ecológicas. [3] : 370 Sin embargo, todavía es posible que ocurra la extinción de una población, y se ha demostrado en simulaciones de población. [54] Para que ocurra el refuerzo, el aislamiento precigótico debe suceder rápidamente. [3] : 370
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