Su interés por la actuación se inició siendo adolescente, cuando hubo de recitar unas líneas en una representación escolar.

En 1951, Cornthwaite fue elegido para trabajar en la producción de Howard Hawks The Thing from Another World.

Hendry y su enamorada, encarnada por Margaret Sheridan, formaban parte de un equipo "Todo-Americano", pertenecientes a una generación ganadora en la Segunda Guerra Mundial, que contrastaba con el intelectual y aristocrático Carrington.

Otras películas destacadas en las que trabajó Cornthwaite fueron Monkey Business (Me siento rejuvenecer), La guerra de los mundos, Ten Seconds to Hell, What Ever Happened to Baby Jane?

Siempre conservando su faceta teatral, actuó con frecuencia en la televisión, con papeles como el del naturalista John James Audubon en un episodio del show de Desilu Studios Production The Adventures of Jim Bowie, protagonizado por Scott Forbes.