Salió del armisticio con la graduación de teniente segundo, sin haber participado en el servicio activo.

Desde 1922 trabajaba como guionista para la Paramount e intervino en unos sesenta guiones, por lo general sin aparecer en los créditos.

Hawks trabajó en los guiones de todas las películas producidas, pero solo salió por primera vez en los créditos como guionista en 1924 en Tiger Love.

En 1930 Hollywood estaba agitado por la llegada del cine sonoro; muchas carreras de actores y directores se fueron al garete.

Era The Dawn Patrol, sobre una historia original de John Monk Saunders y (extraoficialmente) Hawks.

Cuando Hughes se enteró, hizo lo que pudo para sabotear The Dawn Patrol; finalmente abandonó la demanda a fines de 1930, puesto que durante la batalla legal él y Hawks habían terminado por convertirse en buenos amigos.

Como Hawks no se llevaba bien con el ejecutivo de la Warner Hal B. Wallis, su contrato le permitió ser prestado a otros estudios.

Scarface fue la primera película en la que Hawks trabajó con el guionista Ben Hecht, quien se convirtió en amigo y colaborador asiduo durante veinte años.

Regresó entonces a First National para cumplir su contrato, esta vez con el productor Darryl F. Zanuck; ahora quería hacer un filme sobre su pasión infantil: las carreras de autos.

En 1936, realizó la aventura de aviación Águilas heroicas (Ceiling Zero, 1936) con James Cagney y Pat O'Brien.

También en 1936 Hawks comenzó a filmar Rivales (Come and Get It, 1936), protagonizada por Edward Arnold, Joel McCrea, Frances Farmer y Walter Brennan; pero fue despedido por Samuel Goldwyn en medio del rodaje y la película fue terminada por William Wyler.

La dirección artística de Hawks giró en torno a la química natural entre Grant y Hepburn.

Más tarde Hawks realizó, para Columbia Pictures, el drama de aviación Sólo los ángeles tienen alas (Only Angels Have Wings, 1939), protagonizado por Cary Grant, Jean Arthur, Thomas Mitchell, Rita Hayworth y Richard Barthelmess.

En 1940, Hawks regresó al género de la comedia screwball o comedia loca con Ayuno de amor / Luna nueva / Mi asistente favorita (His Girl Friday, 1940) protagonizada por Cary Grant y Rosalind Russell.

Sin olvidar la influencia que Jesse Lasky tuvo en su carrera temprana, en 1941 Hawks hizo El sargento inmortal / El sargento York, protagonizado por Gary Cooper como un granjero pacifista por motivos religiosos que se convierte en un condecorado soldado de la Primera Guerra Mundial.

Hawks dirigió la película y eligió a Cooper como favor específico para Lasky.

Más tarde en ese mismo año, Hawks trabajó con Cooper nuevamente en Bola de fuego (Ball of Fire, 1940) que también protagonizó Barbara Stanwyck.

Un poco más tarde en ese año, Hawks realizó una nueva versión de su película Bola de fuego con el título Nace una canción (A Song Is Born, 1948) esta vez protagonizada por Danny Kaye y Virginia Mayo.

Siguió a esta el wéstern Río de sangre (The Big Sky 1952), protagonizada por Kirk Douglas.

El crítico de cine John Belton llamó a la película Hawks "la comedia más orgánica".

El cortometraje de Hawks, "The Ransom of Red Chief", está protagonizado por Fred Allen, Oscar Levant y Jeanne Crain.

En 1955, Hawks se singularizó al cambiar completamente de registro y filmar una película atípica, el drama histórico Tierra de faraones (Land of the Pharaohs, 1955), una sombría meditación sobre el poder y la ambición vacía en forma de epopeya de espada y desierto en el antiguo Egipto, protagonizada por Jack Hawkins como Keops, Alexis Minotis como el sumo sacerdote Hamar y Joan Collins como la intrigante segunda esposa del faraón Nélifer.

En 1962, Hawks hizo ¡Hatari!, otra vez con John Wayne, quien interpreta a un cazador de animales salvajes en África.

En 1964, Hawks concluyó su última comedia, El deporte predilecto del hombre / Su juego favorito (Man's Favorite Sport?, 1964) protagonizada por Rock Hudson —Cary Grant se descartó por creerse demasiado viejo para el papel— y Paula Prentiss.

Cuando ya había pasado dos semanas en el hospital recuperándose de su conmoción cerebral, pidió que lo llevaran a su casa y falleció allí unos días después.

En sus propias palabras, su estilo de dirección se basa en «ser agradable y directo».

Le gustaba subvertir los géneros, pues para él no los había puros: mezclaba escenas de distinto tipo.

Hawks sobresalió en todos los géneros y, en los que tocó más asiduamente, consiguió obras maestras consideradas entre las mejores.

Género “Cine negro”: Criminal Code, Scarface; To Have and Have Not, en la que dignifica a Ernest Hemingway; The Big Sleep, novela de Raymond Chandler y guion de William Faulkner.

Comedias: Bringin Up Baby (La fiera de mi niña): maravillosa pareja protagonista formada por Cary Grant y Katharine Hepburn; His Girl Friday, segunda versión de Primera Plana, en la que cambia el personaje de hombre a mujer; Ball Of Fire, I Was a Male War Bride, Gentlemen Prefer Blondes.