Tras no ser drafteado por la NFL, inició su carrera como entrenador en 1965 ejerciendo labores de asistente y coordinador en distintas universidades.
Obtuvo su primer trabajo como entrenador jefe en 1979 con Oklahoma State y en 1984 fichó por Miami, donde lideró a los Hurricanes al título nacional de 1987.
Johnson se encontraría con su ex dirigido en los Miami Hurricanes, Michael Irvin y en su primera temporada como entrenador los Cowboys terminaron con un récord de 1-15.
Sin embargo no tardaría demasiado en moldear un equipo que ganaría los Super Bowl XXVII y XXVIII.
Sus números sin embargo no fueron buenos y renunciaría tres años después en 1999 poniendo fin así a su carrera como entrenador.