Los equipos que ganaron aquellas Super Bowls estuvieron dirigidos por los miembros del Salón de la Fama del Fútbol Americano Joe Montana, Jerry Rice, Ronnie Lott, Steve Young, y el entrenador Bill Walsh.

Los 49ers ganaron su tercer título consecutivo de la NFC Oeste en 1972 con cinco victorias en sus últimos seis partidos, por lo que la convierte en la única franquicia en ganar sus primeros tres títulos divisionales tras la fusión AFL-NFL de 1970.

Vic Washington dio la patada inicial con 97 yardas para una anotación, y los 49ers tomaron una ventaja de 21-6 en el segundo cuarto.

Sin embargo, Montana hizo un espectacular cuarto que culminó con él lanzando un pase de touchdown en la última jugada del partido para dar a Notre Dame la victoria 35-34.

Hasta ese momento, los Niners poseían el mejor récord de la temporada regular en toda la historia del equipo.

En el Super Bowl XVI frente a los Cincinnati Bengals, los 49ers tuvieron una ventaja de 20-0 antes del descanso, pero eso no fue un impedimento para que los Niners acabaran ganando el partido por 26-21 tras cuatro field goals del pateador Ray Wersching y una defensa clave.

A lo largo de la temporada 81', la defensa había sido una razón importante para el éxito del equipo.

En los playoffs, vencieron a los New York Giants 21-10, eliminaron a los Chicago Bears 23-0 en el Campeonato de la NFC, y en el Super Bowl XIX, los 49ers acabarían cerrando un año de récord, cuando derrotaron a los Miami Dolphins del MVP Dan Marino (y sus receptores Mark Clayton y Mark Duper) por 38-16.

Toda la backfield defensiva (Ronnie Lott, Eric Wright, Dwight Hicks, y Carlton Williamson) fue elegida el Pro Bowl de la NFL por primera vez.

Después de ganar el Super Bowl XXIII, Bill Walsh se retiró como entrenador; su coordinador defensivo y sucesor elegido a dedo fue George Seifert.

En el Campeonato de la NFC, que jugaron contra los Rams por tercera vez; los 49ers ganaron a los Rams 30-3, ganando así su segundo pase consecutivo a la Super Bowl, donde derrotaron a los Denver Broncos con relativa facilidad 55-10 en el Super Bowl XXIV -estableciendo el récord de puntos totales anotados y más amplio margen de victoria en un Super Bowl-.

De nuevo Montana fue elegido por tercera vez como el MVP del Super Bowl.

El equipo se recuperó gracias a Young, ganando 10 partidos consecutivos, e incluyendo una victoria 21-14 sobre la defensa de los actuales campeones del Super Bowl Dallas Cowboys.

La convincente victoria clasificó a los 49ers para su quinta aparición en el Super Bowl, y ser la primera en la historia en la que dos equipos de California se enfrentan en la final.

Tras 10 semanas, los 49ers poseían un récord de 9-1, resaltando las victorias como visitantes contra los Philadelphia Eagles y los previamente invictos Detroit Lions.

[19]​ El equipo alcanzó el campeonato de la NFC por primera vez desde 1997 donde se enfrentó a los New York Giants, perdiendo ante los eventuales campeones del Super Bowl por 20-17 y poniendo fin a su temporada 2011-2012 con decepción, pero con gran promesa.

[20]​ En 2012, se predijo que los 49ers serían los campeones de la NFC Oeste y, posiblemente, un principal equipo para ganar la Super Bowl.

[21]​ Fue reemplazado por Colin Kaepernick, quien lideró de nuevo a los 49ers para empatar el partido.

[24]​ Los 49ers terminaron 12-4 en la temporada regular de 2013 y entraron en los playoffs como comodín, siendo su primer partido en el Lambeau Field contra los Green Bay Packers.

Además de un nuevo HC los 49'ers también contrataron a John Lynch como nuevo General Managaer, quien a su vez fue un gran safety con los Tamba Bay Buccaneers y miembro del salón de la fama.

Antes de 2002, los equipos jugaron entre sí casi cada temporada durante la pretemporada, pero solo cada tres años durante la temporada regular, cuando los equipos de la AFC Oeste y la NFC Oeste se enfrentaron entre sí.

Hasta el momento, su rivalidad no ha sido tan intensa como con otros equipos de su misma división.

[30]​ Los Oakland Raiders fueron los rivales geográficos de los 49ers, hasta 2020, año en que se mudaron a Las Vegas, Nevada.

[31]​[32]​ Puesto que los dos equipos juegan en diferentes conferencias, los duelos de la temporada regular son por lo menos cada cuatro años.

La serie de la temporada regular en toda la historia está actualmente empatada con 6 victorias para ambos equipos.

Debido a los hechos, la NFL decidió cancelar todos los futuros partidos de pretemporada entre los Raiders y 49ers.

En cada uno de estos cruciales duelos, el vencedor del partido ganó la Super Bowl.

Tanto los Cowboys como los 49ers, son el segundo equipo en la historia que más Super Bowl poseen con cinco cada uno.

Desde ese enfrentamiento, los Packers habían vencido a los 49ers en ocho ocasiones consecutivas, incluyendo una vez en la postemporada de 2001.

habían comprado los derechos del nombre a su nuevo estadio en Santa Clara, California.