Al principio de la miniserie la narración nos dice que han pasado 12 años desde que Paul Atreides derrocó a Shaddam IV y se convirtió en Emperador del Universo Conocido (acontecimientos que ocurrieron al final de Dune, la miniserie anterior); en esos doce años las legiones del Ejército de Paul (formado por los Fremen) han invadido y conquistado todos los planetas del Imperio donde se ha presentado resistencia al nuevo régimen, destruyendo a los restos del antiguo Ejército Imperial de Shaddam y sembrando muerte y destrucción a su paso.
Mientras tanto, en Arrakis (convertida en capital del Imperio por orden de Paul) está avanzando el programa científico ecológico para convertir los desiertos del planeta en bosques y selvas; aunque la mayor parte del planeta aún es desértico, el agua antes escasa es ahora tan abundante que hasta se ven charcos de la misma en las calles de Arrakeen.
Por otro lado, la religión oficial del régimen de Paul sigue manipulando la mente de las masas por todo el Universo; ésta religión, dirigida por Alia Atreides (la hermana menor de Paul), predica que Paul es un Dios viviente y que por eso sus decisiones son sagradas y oponerse a él es un pecado.
Mientras Paul sigue atormentado por sus dudas y sus visiones proféticas del futuro, sus peores enemigos conspiran contra él.
Precisamente fueron los hombres de Shaddam los que recuperaron el cadáver de Duncan y lo entregaron a los tleilaxus para que lo "revivieran" como ghola; y ahora, programando su mente para obedecerlos, esperan usarlo para aniquilar a Paul.
Al mismo tiempo existe una fuerte tensión entre Irulan y Alia Atreides, la hermana menor de Paul, que muestra su desprecio por su cuñada legal.
Sin embargo, la Princesa sí se pone a las órdenes de la jefa de la Bene Gesserit para ayudarla en su cautiverio; y es obvio que la orden Bene Gesserit ha estado implicada con Irulan en el envenenamiento para impedir que Chani tenga hijos.
Paul ve a Chani con vida por última vez, y entonces la única mujer que amó muere delante de él; inmediatamente Paul pierde el poder que le permitía ver sin ojos, y queda ciego de verdad.
Sin embargo, el tleilaxu se alegra porque por fin han logrado perfeccionar la técnica de resurrección ghola, consiguiendo que un ghola vuelva a ser la persona muerta a partir de la cual fue creado.
Entonces las visiones emtidas por su hijo le dicen a Paul que ya es libre, porque a partir de ahora el destino estará en manos de sus hijos; Paul se siente triste, pero liberado.
En esos mismos años, Alia ha gobernado el Imperio en nombre del difunto Paul y sus hijos menores de edad, en su condición de Regente Imperial; Alia se ha casado con Duncan y supervisa la crianza que Irulan le ha dado a los gemelos.
En lo político, Alia se apoya en Stilgar que sigue siendo Ministro de Estado principal.
Así Alia se convierte en lo que más odian y temen las Bene Gesserit, una "Abominación".
Mientras Alia se ha convertido en un monstruo que oprime al Universo Conocido, la siniestra Princesa Wensicia Corrino sigue tramando complots desde su feudo de Salusa Secundus.
Cuando Jessica finalmente llega a Arrakis (acompañada de su amigo y mano derecha, Gurney Halleck) suceden inmediatamente dos hechos importantes.
Se trata de una mítica tribu o sietch del desierto que hace varias generaciones fue exterminada (o al menos eso se creía) por un ataque conjunto de todas las tribus fremen que querían castigar a esa tribu por cometer el pecado más grande para las leyes fremen: el asesinar gente para robarles el agua a sus cuerpos.
Pero este camino o dirección que Leto llama la "Senda de Oro" (y que Paul no pudo tomar por miedo a alejarse de su amada Chani) implicaría grandes sacrificios para la Humanidad y para Leto en particular.