Nacido como Oscar-Arthur Honegger (nunca usó su primer nombre), de padres suizos en Le Havre, Francia, estudió en principio armonía y violín en su ciudad natal.
Su presentación como compositor en París data de 1916 y en 1918 escribió el ballet Le dit des jeux du monde, considerada como su primera obra característica.
Además de su trabajo en solitario, colaboró con Jacques Ibert tanto en una ópera (L'Aiglon, 1937) como en la opereta Les petites cardinal.
Entre ellas, la segunda, para cuerdas con una trompeta solista que interpreta una melodía coral de Johann Sebastian Bach en el último movimiento, y la tercera, subitulada Symphonie Liturgique, con tres movimientos que evocan la música para la misa de Réquiem (Dies Irae, De profundis clamavi y Dona nobis pacem) son probablemente las más conocidas.
Su estilo es más potente y solemne que el sus colegas de Les Six.
Quizá sea mundialmente famoso por su frase épica: Honegger apareció en el billete de veinte francos suizos que se emitió en octubre de 1996 y que se retiró en 2017... Serge Ivanoff pintó su retrato en París en 1944.
En el año 2002, en su ciudad natal, se inauguró un nuevo Conservatorio (hecho por los arquitectos parisinos Jerôme Brunet y Eric Saunier) que lleva su nombre «Conservatoire Arthur Honegger».