stringtranslate.com

Evolución de plantas anuales vs perennes

Especie perenne de Silphium integrifolium (Asteraceae), que se está criando para obtener semillas comestibles.

La anualidad (vivir y reproducirse en un solo año) y la perennidad (vivir más de dos años) representan importantes estrategias de historia de vida dentro de los linajes de plantas. [1] Estos rasgos pueden cambiar de uno a otro en escalas de tiempo tanto macroevolutivas como microevolutivas. [2] Si bien la perennidad y la anualidad a menudo se describen como rasgos discretos de uno u otro tipo, a menudo ocurren en un espectro continuo. [2] La compleja historia de los cambios entre el hábito anual y perenne involucra causas tanto naturales como artificiales, y los estudios de esta fluctuación son importantes para la agricultura sustentable . (Nótese que "perenne" aquí se refiere tanto a especies perennes leñosas como herbáceas ).

A nivel mundial, solo el 6% de todas las especies de plantas y el 15% de las plantas herbáceas (excluyendo árboles y arbustos) son anuales. [3] El ciclo de vida anual ha surgido de forma independiente en más de 120 familias de plantas diferentes a lo largo de toda la filogenia de las angiospermas. [4] La teoría de la historia de vida postula que las plantas anuales se ven favorecidas cuando la mortalidad de los adultos es mayor que la mortalidad de las plántulas (o semillas), [5] es decir, las anuales dominarán los entornos con perturbaciones o alta variabilidad temporal, reduciendo la supervivencia de los adultos. Esta hipótesis encuentra apoyo en las observaciones de una mayor prevalencia de anuales en regiones con veranos cálidos y secos, [3] con una elevada mortalidad de adultos y una alta persistencia de las semillas. Además, la evolución del ciclo de vida anual en veranos cálidos y secos en diferentes familias lo convierte en uno de los mejores ejemplos de evolución convergente . Además, la prevalencia anual también se ve afectada positivamente por la variabilidad de un año a otro. [3]

Según algunos estudios, tanto el rasgo de anualidad como el de perenneidad pueden ser ancestrales. [6] [7] Esto contradice la creencia común de que la anualidad es un rasgo derivado de una forma de vida perenne ancestral, como lo sugiere un reconocido texto de biología de poblaciones vegetales. [8]

Escala espacio-temporal

Por encima del nivel de especie, los linajes de plantas varían claramente en su tendencia a la anualidad o perennidad (por ejemplo, trigo vs. robles). En una escala de tiempo microevolutiva, una sola especie de planta puede mostrar diferentes ecotipos anuales o perennes (por ejemplo, adaptada a un rango seco o tropical), como en el caso del progenitor silvestre del arroz ( Oryza rufipogon ). [9] [10] De hecho, la capacidad de perennidad (vivir más de un año) puede variar dentro de una sola población de una especie. [2] [8]

Mecanismos subyacentes: compensaciones

La anualidad y la perenneidad son rasgos complejos que involucran muchos factores genotípicos y fenotípicos subyacentes, a menudo cuantitativos. [8] [11] A menudo están determinados por un equilibrio entre la asignación a estructuras sexuales (flores) y estructuras asexuales (vegetativas). [12] Se sabe que los cambios entre el hábito anual y perenne son comunes entre las angiospermas herbáceas . [12]

El aumento de la asignación a la reproducción en etapas tempranas de la vida generalmente conduce a una disminución de la supervivencia más adelante en la vida ( senescencia ); esto ocurre tanto en plantas semélaras anuales como perennes. [8] Las excepciones a este patrón incluyen especies clonales de larga vida (ver la sección de ramets a continuación) y especies perennes no clonales de larga vida (por ejemplo, pino longevo ). [8]

Rasgos asociados

Muchos rasgos que involucran patrones de apareamiento (por ejemplo, cruzamiento externo o autofecundación) y estrategias de historia de vida (por ejemplo, anual o perenne) están inherentemente vinculados.

Rasgos típicos asociados a las anuales

Autofecundación

La autofecundación (autofecundación o autogamia) es más común en las hierbas anuales en comparación con las perennes. [13] Dado que las anuales normalmente solo tienen una oportunidad de reproducción, la autofecundación proporciona una fuente confiable de fertilización. [13] Sin embargo, los cambios a la autofecundación en las anuales pueden resultar en un " callejón sin salida evolutivo ", en el sentido de que es probablemente poco probable que regrese a un estado de exogamia (alógama). [13] La autofecundación y la endogamia también pueden resultar en la acumulación de alelos deletéreos , lo que resulta en depresión endogámica . [8]

Semelparidad

Estrategias reproductivas seméparas vs iteróparas.

Todas las plantas anuales se consideran semelparas (también conocidas como monocarpia o reproducción big-bang [14] ), es decir, se reproducen una vez antes de morir. [15] Incluso la semelparidad ejerce cierta plasticidad en términos del momento de la producción de semillas a lo largo del año (ver la sección "Anomalías"). Es decir, es poco común que toda la descendencia se genere exactamente al mismo tiempo, lo que se consideraría el extremo de la semelparidad. [16] En cambio, la descendencia generalmente se genera en paquetes discretos (como una especie de estrategia microiterópara), y el espaciamiento temporal de estos eventos reproductivos varía según el organismo. [16] Esto se atribuye a la plasticidad fenotípica. [16]

Las plantas bienales (que viven dos años y se reproducen en el segundo) también se consideran semélparas. [15] [17]

Banco de semillas

Aunque las plantas anuales no tienen regeneración vegetativa de un año a otro, muchas mantienen una reserva de población latente bajo tierra en forma de banco de semillas. [8] El banco de semillas sirve como fuente de estructura de edad de una planta anual en el sentido de que a menudo no todas las semillas germinarán cada año. [8] Por lo tanto, la población de cada año estará compuesta por individuos de diferentes edades en términos de tiempos de latencia de las semillas. El banco de semillas también ayuda a asegurar la supervivencia y la integridad genética de la planta anual en hábitats variables o perturbados (por ejemplo, un desierto), donde no se garantizan buenas condiciones de crecimiento todos los años. [8] Sin embargo, no todas las plantas anuales mantienen un banco de semillas. [8] En cuanto a la densidad de población, se predice que las plantas anuales con bancos de semillas serán más variables temporalmente pero más constantes espacialmente a lo largo del tiempo, mientras que se esperaría que las plantas sin banco de semillas sean irregulares (espacialmente variables). [8]

Rasgos típicos asociados a las plantas perennes

Fertilización cruzada

Ciertas adaptaciones reproductivas no autofecundantes, como la dioica ( cruzamiento obligado a través de individuos masculinos y femeninos separados), pueden haber surgido en especies herbáceas y leñosas de larga vida debido a los efectos secundarios negativos de la autofecundación en estas especies, en particular la carga genética y la depresión endogámica . [13] Entre las angiospermas, se sabe que la dioica es sustancialmente más común que la autoincompatibilidad pura . [8] La dioica también es más típica de árboles y arbustos en comparación con las especies anuales. [8]

Iteroparidad

La mayoría de las plantas perennes son iteróparas (o policárpicas), lo que significa que se reproducen varias veces durante su vida. [8]

Rizomas de arroz.

Persistencia de ramets

Los ramets son extensiones vegetativas clonales de un genet central . Ejemplos comunes son los rizomas (tallo modificado), los macollos y los estolones . Una planta es perenne si la tasa de natalidad de los ramets excede su tasa de mortalidad. [8] Varias de las plantas más antiguas conocidas son clonales. Se ha informado que algunos genets tienen muchos miles de años, y una tasa constante de ramificación probablemente ayuda a evitar la senescencia. [8] [18] [19] La edad mínima más antigua reportada de un solo genet es de 43.600 años, para Lomatia tasmanica W.M.Curtis . [20] Se plantea la hipótesis de que algunas plantas perennes incluso muestran senescencia negativa, en la que su fecundidad y supervivencia aumentan con la edad. [19]

Entre los ejemplos de plantas con crecimiento rizomatoso se incluyen el sorgo perenne y el arroz , que probablemente comparten genes subyacentes similares que controlan el crecimiento del rizoma. [21] [22] [23] En el trigo ( Thinopyrum ), la perennidad está asociada con la producción de un conjunto secundario de macollos (tallos que surgen del meristemo apical de la corona ) después de la fase reproductiva. Esto se denomina recrecimiento del ciclo postsexual (PSCR). [11] Estos genes de larga vida en una población pueden proporcionar un amortiguador contra las fluctuaciones ambientales aleatorias. [8]

Poliploidía

Existe una posible conexión entre la poliploidía (tener más de dos copias de los cromosomas de una persona) y la perennidad. [6] [24] Una posible explicación es que tanto la poliploidía (de mayor tamaño) como la reproducción asexual (común en las plantas perennes) tienden a ser seleccionadas en extremos inhóspitos de la distribución de una especie. [8] Un ejemplo podría ser la intrincada poliploidía de las especies perennes nativas de Australia, la especie Glycine . [25] [26]

Conservadurismo de nicho

Se ha descubierto que las especies leñosas ocupan menos nichos climáticos que las herbáceas, lo que se ha sugerido como resultado de su tiempo de generación más lento; tales diferencias en la adaptación pueden resultar en un conservadurismo de nicho entre las especies perennes, en el sentido de que su nicho climático no ha cambiado mucho a lo largo del tiempo evolutivo. [27] [28]

Anomalías

Semelparidad e iteroparidad

La semelparidad en plantas perennes es rara, pero ocurre en varios tipos de plantas, probablemente debido a cambios adaptativos para una mayor asignación de semillas en respuesta a la depredación de semillas (aunque se han propuesto otros impulsores, como la polinización sesgada). [8]

Inflorescencia de Agave deserti ; planta perenne semélapara.

Lista de plantas perennes semélaras: [8]

Sistema de apareamiento

La familia Polemoniaceae (phlox) muestra una flexibilidad considerable tanto en su ciclo vital como en su sistema de apareamiento, mostrando combinaciones de linajes anuales/autofecundación, anuales/exogamia, perennes/autofecundación y perennes/exogamia. Estos cambios indican un cambio de hábito más determinado ecológicamente que uno fijado filogenéticamente. [13]

Factores ambientales

La alta estocasticidad ambiental, es decir, las fluctuaciones aleatorias en el clima o el régimen de perturbaciones, pueden ser amortiguadas tanto por el hábito anual como por el perenne. [8] Sin embargo, el hábito anual está más estrechamente asociado con un entorno estocástico, ya sea inducido de forma natural o artificial. [8] [29] Esto se debe a una mayor supervivencia de las plántulas en comparación con la de los adultos en dichos entornos estocásticos; ejemplos comunes son los entornos áridos como los desiertos, así como los hábitats frecuentemente perturbados (por ejemplo, las tierras de cultivo). [8] Las especies perennes iteróparas tienen más probabilidades de persistir en hábitats donde se favorece la supervivencia de los adultos sobre la supervivencia de las plántulas (por ejemplo, con dosel, húmedo). [8] Este equilibrio entre adultos y jóvenes se puede describir sucintamente en las siguientes ecuaciones:

λa = c m a

λ p = cmp + p ​

m a > (o <) m p + ( p / c ) [8]

(Silvertown y Charlesworth, 2001, pág. 296)

Donde: λ a = tasa de crecimiento de la población anual. λ p = tasa de crecimiento de la población perenne. c = supervivencia hasta la edad reproductiva (floración). m a = semillas producidas por cada individuo anual (promedio). m p = semillas producidas por cada individuo perenne. p = supervivencia de los adultos. [8]

Si m a > m p + ( p / c ), el hábito anual tiene mayor aptitud . Si m a < m p + ( p / c ), el hábito perenne tiene mayor aptitud. [8] Por lo tanto, una gran parte del equilibrio de aptitud depende de la asignación reproductiva a las semillas, por lo que se sabe que las anuales tienen un mayor esfuerzo reproductivo que las perennes. [8] [30]

Diferentes patrones climáticos y de perturbaciones también pueden causar cambios demográficos en las poblaciones. [8] [31] [32]

Tasa de evolución

El rasgo anual frente al perenne se ha asociado empíricamente con diferentes tasas subsiguientes de evolución molecular dentro de múltiples linajes de plantas. El rasgo perenne generalmente se asocia con una tasa de evolución más lenta que las especies anuales cuando se analiza tanto el ADN no codificante [33] [34] [35] como el codificante . [36] El tiempo de generación se implica a menudo como uno de los principales factores que contribuyen a esta disparidad, ya que las plantas perennes tienen tiempos de generación más largos y, asimismo, una tasa general de mutación y adaptación más lenta . [33] Esto puede dar lugar a una mayor diversidad genética en los linajes anuales. [37]

Grupos de taxones de plantas que han desarrollado formas de vida tanto anuales como perennes.

Selección artificial

La selección artificial parece haber favorecido el hábito anual, al menos en el caso de las especies herbáceas, probablemente debido al rápido tiempo de generación y, por lo tanto, a una respuesta rápida a los esfuerzos de domesticación y mejora . [42] Sin embargo, las plantas perennes leñosas también ejemplifican un grupo importante de cultivos, especialmente árboles frutales y nueces. Sin embargo, los cultivos herbáceos perennes de alto rendimiento, ya sean de cereales o semillas, son prácticamente inexistentes, a pesar de los posibles beneficios agronómicos . [43] [44] Sin embargo, existen varias frutas, hierbas y verduras herbáceas perennes comunes; consulte las plantas perennes para obtener una lista.

Se sabe que las especies anuales y perennes responden a la selección de diferentes maneras. Por ejemplo, las domesticadas anuales tienden a experimentar cuellos de botella genéticos más severos que las especies perennes, que, al menos en aquellas propagadas clonalmente , son más propensas a la continuación de las mutaciones somáticas . [1] [45] Las plantas perennes leñosas cultivadas también son conocidas por su mayor tiempo generacional, el cruzamiento con especies silvestres (introduciendo nueva variación genética) y la variedad de origen geográfico. [1] Algunas plantas perennes leñosas (por ejemplo, uvas o árboles frutales) también tienen una fuente secundaria de variación genética dentro de su portainjerto (base a la que se injerta la porción aérea, el vástago ). [45]

Thinopyrum intermedium : trigo perenne.

Aplicaciones agrícolas actuales

En comparación con los monocultivos anuales (que ocupan aproximadamente 2/3 de las tierras agrícolas del mundo), los cultivos perennes brindan protección contra la erosión del suelo , conservan mejor el agua y los nutrientes y experimentan una temporada de crecimiento más larga. [46] [47] Las especies perennes silvestres a menudo son más resistentes a las plagas que los cultivares anuales, y muchos parientes silvestres de cultivos perennes ya se han hibridado con cultivos anuales para conferir esta resistencia. [46] Las especies perennes también suelen almacenar más carbono atmosférico que los cultivos anuales, lo que puede ayudar a mitigar el cambio climático . [46] [47] Las características desfavorables de estas plantas perennes herbáceas incluyen compensaciones energéticamente desfavorables y largos períodos de no productividad juvenil. [45] Algunas instituciones, como The Land Institute , han comenzado a desarrollar granos perennes , como Kernza (trigo perenne), como cultivos potenciales. [46] Algunos rasgos subyacentes a la perenneidad pueden involucrar redes relativamente simples de rasgos, que pueden conferirse a través de cruces híbridos, como en el caso del trigo perenne cruzado con el trigo anual. [11]

Véase también

Referencias

  1. ^ abc Miller, Allison J.; Gross, Briana L. (1 de septiembre de 2011). "Del bosque al campo: domesticación de cultivos frutales perennes". American Journal of Botany . 98 (9): 1389–1414. doi : 10.3732/ajb.1000522 . ISSN  0002-9122. PMID  21865506.
  2. ^ abc Fox, Gordon A. (1 de junio de 1990). "Perennación y persistencia de las historias de vida anuales". The American Naturalist . 135 (6): 829–840. doi :10.1086/285076. ISSN  0003-0147. S2CID  85114329.
  3. ^ abc Poppenwimer, Tyler; Mayrose, Itay; DeMalach, Niv (7 de diciembre de 2023). "Revisión de la biogeografía global de plantas anuales y perennes". Nature . 624 (7990): 109–114. arXiv : 2304.13101 . doi :10.1038/s41586-023-06644-x. ISSN  0028-0836.
  4. ^ Friedman, Jannice (2 de noviembre de 2020). "La evolución de las historias de vida de las plantas anuales y perennes: correlatos ecológicos y mecanismos genéticos". Revista anual de ecología, evolución y sistemática . 51 (1): 461–481. doi :10.1146/annurev-ecolsys-110218-024638. ISSN  1543-592X.
  5. ^ Charnov, Eric L.; Schaffer, William M. (noviembre de 1973). "Consecuencias de la selección natural en la historia de vida: el resultado de Cole revisado". The American Naturalist . 107 (958): 791–793. doi :10.1086/282877. ISSN  0003-0147.
  6. ^ abc Tank, David C.; Olmstead, Richard G. (1 de mayo de 2008). "De anuales a perennes: filogenia de la subtribu Castillejinae (Orobanchaceae)". American Journal of Botany . 95 (5): 608–625. doi :10.3732/ajb.2007346. ISSN  0002-9122. PMID  21632387.
  7. ^ ab Bena, G; Lejeune, B; Prosperi, JM; Olivieri, I (22 de junio de 1998). "Enfoque filogenético molecular para estudiar la evolución de la historia de vida: el ejemplo ambiguo del género Medicago L." Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas . 265 (1401): 1141–1151. doi :10.1098/rspb.1998.0410. ISSN  0962-8452. PMC 1689169 . PMID  9684377. 
  8. ^ abcdefghijklmnopqrstu vwxyz aa ab ac Charlesworth, Jonathan; Silvertown, Deborah (2001). Introducción a la biología de poblaciones de plantas (4.ª ed.). Oxford [ua]: Blackwell Science. pág. 165. ISBN 978-0-632-04991-2.
  9. ^ Barbier, P.; Morishima, H.; Ishihama, A. (1991-05-01). "Relaciones filogenéticas del arroz silvestre anual y perenne: investigación mediante secuenciación directa de ADN". Genética teórica y aplicada . 81 (5): 693–702. doi :10.1007/BF00226739. ISSN  0040-5752. PMID  24221388. S2CID  36363524.
  10. ^ Khush, Gurdev S. (1 de enero de 1997). "Origen, dispersión, cultivo y variación del arroz". En Sasaki, Takuji; Moore, Graham (eds.). Oryza: de la molécula a la planta . Springer Netherlands. págs. 25–34. doi :10.1007/978-94-011-5794-0_3. ISBN . 9789401064460.
  11. ^ abc Lammer, Doug; Cai, Xiwen; Arterburn, Matthew; Chatelain, Jeron; Murray, Timothy; Jones, Stephen (1 de agosto de 2004). "Una única adición cromosómica de Thinopyrum elongatum confiere un hábito policárpico y perenne al trigo anual". Journal of Experimental Botany . 55 (403): 1715–1720. doi : 10.1093/jxb/erh209 . ISSN  0022-0957. PMID  15234999.
  12. ^ ab Friedman, Jannice; Rubin, Matthew J. (1 de abril de 2015). "Todo a su debido tiempo: comprensión de las estrategias anuales y perennes en las plantas". American Journal of Botany . 102 (4): 497–499. doi : 10.3732/ajb.1500062 . ISSN  0002-9122. PMID  25878083. S2CID  7394680.
  13. ^ abcdef Barrett, Spencer CH; Harder, Lawrence D.; Worley, Anne C. (30 de septiembre de 1996). "La biología comparada de la polinización y el apareamiento en plantas con flores". Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences . 351 (1345): 1271–1280. Bibcode :1996RSPTB.351.1271B. doi :10.1098/rstb.1996.0110. ISSN  0962-8436.
  14. ^ Hautekèete, N.-C.; Piquot, Y.; Van Dijk, H. (15 de septiembre de 2001). "Inversión en supervivencia y reproducción a lo largo de un gradiente de semelparidad-iteroparidad en el complejo de especies Beta". Journal of Evolutionary Biology . 14 (5): 795–804. doi :10.1046/j.1420-9101.2001.00322.x. ISSN  1420-9101. S2CID  83176539.
  15. ^ ab "Semelparidad e iteroparidad | Aprenda ciencias en Scitable". www.nature.com . Consultado el 12 de abril de 2016 .
  16. ^ abc Hughes, P; Simons, Andrew M (26 de abril de 2014). "El continuo entre semelparidad e iteroparidad: expresión plástica de la paridad en respuesta a la manipulación de la duración de la estación en Lobelia inflata". BMC Evolutionary Biology . 14 (1): 90. doi : 10.1186/1471-2148-14-90 . PMC 4005853 . PMID  24766909. 
  17. ^ Stratton, Donald A. "Casos de estudio en ecología evolutiva: ¿Por qué algunas especies se reproducen solo una vez?" (PDF) . Biología vegetal en la Universidad de Vermont . Universidad de Vermont . Consultado el 12 de abril de 2016 .
  18. ^ Inghe, Ola; Tamm, Carl Olof (1 de enero de 1985). "Supervivencia y floración de hierbas perennes. IV. El comportamiento de Hepatica nobilis y Sanicula europaea en parcelas permanentes durante 1943-1981". Oikos . 45 (3): 400–420. doi :10.2307/3565576. JSTOR  3565576.
  19. ^ ab Munné-Bosch, Sergi (octubre de 2014). "Raíces perennes hacia la inmortalidad". Fisiología vegetal . 166 (2): 720–725. doi :10.1104/pp.114.236000. PMC 4213100 . PMID  24563283. 
  20. ^ Lynch, AJJ; Barnes, RW; Vaillancourt, RE; Cambecèdes, J. (1998). "Evidencia genética de que Lomatia tasmanica (Proteaceae) es un clon antiguo" (PDF) . Revista Australiana de Botánica . 46 (1): 25–33. doi :10.1071/bt96120. ISSN  1444-9862.
  21. ^ ab Hu, FY; Tao, DY; Sacks, E.; Fu, BY; Xu, P.; Li, J.; Yang, Y.; McNally, K.; Khush, GS; Paterson, AH; Li, Z.- K. (17 de marzo de 2003). "Evolución convergente de la perennidad en arroz y sorgo". Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 100 (7): 4050–4054. Bibcode :2003PNAS..100.4050H. doi : 10.1073/pnas.0630531100 . PMC 153046 . PMID  12642667. 
  22. ^ Kong, Wenqian; Kim, Changsoo; Goff, Valorie H.; Zhang, Dong; Paterson, Andrew H. (1 de mayo de 2015). "Análisis genético de la rizomatosidad y su relación con la ramificación vegetativa de líneas endogámicas recombinantes de Sorghum bicolor × S. propinquum". American Journal of Botany . 102 (5): 718–724. doi : 10.3732/ajb.1500035 . ISSN  0002-9122. PMID  26022486.
  23. ^ Paterson, AH; Schertz, KF; Lin, YR; Liu, SC; Chang, YL (20 de junio de 1995). "La maleza de las plantas silvestres: análisis molecular de los genes que influyen en la dispersión y persistencia del pasto Johnson, Sorghum halepense (L.) Pers". Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América . 92 (13): 6127–6131. ​​Bibcode :1995PNAS...92.6127P. doi : 10.1073/pnas.92.13.6127 . ISSN  0027-8424. PMC 41655 . PMID  11607551. 
  24. ^ Rice, Anna; Šmarda, Petr; Novosolov, Maria; Drori, Michal; Glick, Lior; Sabath, Niv; Meiri, Shai; Belmaker, Jonathan; Mayrose, Itay (febrero de 2019). "La biogeografía global de plantas poliploides". Nature Ecology & Evolution . 3 (2): 265–273. doi :10.1038/s41559-018-0787-9. ISSN  2397-334X.
  25. ^ Doyle, JJ; Doyle, JL; Brown, AHD (14 de septiembre de 1999). "Orígenes, colonización y recombinación de linaje en un complejo poliploide de soja perenne muy extendido". Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 96 (19): 10741–10745. Bibcode :1999PNAS...9610741D. doi : 10.1073/pnas.96.19.10741 . ISSN  0027-8424. PMC 17953 . PMID  10485896. 
  26. ^ Doyle, Jeff J.; Doyle, Jane L.; Rauscher, Jason T.; Brown, AHD (14 de noviembre de 2003). "Evolución reticulada diploide y poliploide a lo largo de la historia de la soja perenne (subgénero Glycine)". New Phytologist . 161 (1): 121–132. doi : 10.1046/j.1469-8137.2003.00949.x .
  27. ^ Smith, Stephen A.; Beaulieu, Jeremy M. (22 de diciembre de 2009). "La historia de vida influye en las tasas de evolución del nicho climático en plantas con flores". Actas de la Royal Society of London B: Biological Sciences . 276 (1677): 4345–4352. doi :10.1098/rspb.2009.1176. ISSN  0962-8452. PMC 2817099 . PMID  19776076. 
  28. ^ Diniz-Filho, José Alexandre Felizola; Terrible, Levi Carina; da Cruz, María Joice Ribeiro; Vieira, Ludgero Cardoso G. (1 de noviembre de 2010). "Los patrones ocultos de no estacionariedad filogenética abruman los análisis comparativos del conservadurismo y la divergencia de nicho". Ecología Global y Biogeografía . 19 (6): 916–926. doi :10.1111/j.1466-8238.2010.00562.x. ISSN  1466-8238.
  29. ^ Harper, John L. (1977). Biología de poblaciones de plantas . Londres, Inglaterra: Academic Press. ISBN 978-1932846249.
  30. ^ Lamont C. Cole. "Las consecuencias de los fenómenos de la historia de la vida en la población". The Quarterly Review of Biology 29, n.º 2 (junio de 1954): 103-137
  31. ^ van Groenendael, JM; Slim, P. (1988-01-01). "La dinámica contrastante de dos poblaciones de Plantago Lanceolata clasificadas por edad y tamaño". Journal of Ecology . 76 (2): 585–599. doi :10.2307/2260614. JSTOR  2260614.
  32. ^ van Groenendael, J (1985). "Diferencias en las historias de vida entre dos ecotipos de Plantago lanceolata L." En White, J. (ed.). Estudios sobre demografía vegetal . Londres, Inglaterra: Academic Press. págs. 51–67.
  33. ^ abc Andreasen, K; Baldwin, BG (junio de 2001). "Tasas evolutivas desiguales entre linajes anuales y perennes de malvas de ajedrez (Sidalcea, Malvaceae): evidencia de espaciadores transcritos internos y externos de ADNr 18S-26S". Biología molecular y evolución . 18 (6): 936–44. doi : 10.1093/oxfordjournals.molbev.a003894 . PMID  11371581.
  34. ^ ab Andreasen, Katarina; Baldwin, Bruce G. (1 de marzo de 2003). "Reexamen de las relaciones, la evolución habitual y la filogeografía de las malvas (Sidalcea; Malvaceae) con base en datos filogenéticos moleculares". American Journal of Botany . 90 (3): 436–444. doi :10.3732/ajb.90.3.436. ISSN  0002-9122. PMID  21659137.
  35. ^ Laroche, J.; Bousquet, J. (1999-04-01). "Evolución del intrón mitocondrial rps3 en angiospermas perennes y anuales y homología con el intrón 1 de nad5". Biología molecular y evolución . 16 (4): 441–452. doi : 10.1093/oxfordjournals.molbev.a026126 . ISSN  0737-4038. PMID  10331271.
  36. ^ Bousquet, J.; Strauss, SH; Doerksen, AH; Price, RA (15 de agosto de 1992). "Variación extensa en la tasa evolutiva de secuencias del gen rbcL entre plantas con semillas". Actas de la Academia Nacional de Ciencias . 89 (16): 7844–7848. Bibcode :1992PNAS...89.7844B. doi : 10.1073/pnas.89.16.7844 . ISSN  0027-8424. PMC 49808 . PMID  1502205. 
  37. ^ Xu, Xin-Wei; Wu, Jin-Wei; Qi, Mei-Xia; Lu, Qi-Xiang; Lee, Peter F.; Lutz, Sue; Ge, Song; Wen, Jun (1 de febrero de 2015). "Filogeografía comparativa del género de arroz silvestre Zizania (Poaceae) en Asia oriental y América del Norte". American Journal of Botany . 102 (2): 239–247. doi : 10.3732/ajb.1400323 . ISSN  0002-9122. PMID  25667077.
  38. ^ Fiz, Omar; Valcárcel, Virginia; Vargas, Pablo (1 de octubre de 2002). "Posición filogenética de Astereae mediterráneas y evolución de caracteres de margaritas (Bellis, Asteraceae) inferida a partir de secuencias ITS de nrDNA". Filogenética molecular y evolución . 25 (1): 157–171. doi :10.1016/S1055-7903(02)00228-2. PMID  12383758.
  39. ^ Verboom, G. Anthony; Linder, H. Peter; Stock, William D.; Baum, D. (1 de mayo de 2003). "Filogenética del género de gramíneas ehrharta: evidencia de radiación en la zona árida de verano del Cabo de Sudáfrica". Evolution . 57 (5): 1008–1021. doi :10.1554/0014-3820(2003)057[1008:POTGGE]2.0.CO;2. ISSN  0014-3820. PMID  12836819. S2CID  198155475.
  40. ^ Church, Sheri A (1 de mayo de 2003). "Filogenética molecular de Houstonia (Rubiaceae): aneuploidía descendente y evolución del sistema reproductivo en la radiación del linaje a través de América del Norte". Filogenética molecular y evolución . 27 (2): 223–238. doi :10.1016/S1055-7903(02)00446-3. PMID  12695087.
  41. ^ Datson, PM; Murray, BG; Steiner, KE (4 de diciembre de 2007). "Clima y evolución de las historias de vida anuales/perennes en Nemesia (Scrophulariaceae)". Plant Systematics and Evolution . 270 (1–2): 39–57. doi :10.1007/s00606-007-0612-4. S2CID  11649979.
  42. ^ Zeder, Melinda A.; Emshwiller, Eve; Smith, Bruce D.; Bradley, Daniel G. (1 de marzo de 2006). "Documentando la domesticación: la intersección de la genética y la arqueología". Tendencias en genética . 22 (3): 139–155. doi :10.1016/j.tig.2006.01.007. ISSN  0168-9525. PMID  16458995.
  43. ^ Van Tassel, David L.; DeHaan, Lee R.; Cox, Thomas S. (1 de septiembre de 2010). "Formas vegetales domesticadas faltantes: ¿puede la selección artificial llenar el vacío?". Aplicaciones evolutivas . 3 (5–6): 434–452. doi :10.1111/j.1752-4571.2010.00132.x. ISSN  1752-4571. PMC 3352511 . PMID  25567937. 
  44. ^ Glover, Jerry D.; Reganold, John P. (2010). "Granos perennes: seguridad alimentaria para el futuro" (PDF) . Issues in Science and Technology . 26 (2): 41–47.
  45. ^ abc Gaut, Brandon S.; Díez, Concepción M.; Morrell, Peter L. (diciembre de 2015). "Genómica y dinámicas contrastantes de domesticación anual y perenne". Tendencias en genética . 31 (12): 709–719. doi :10.1016/j.tig.2015.10.002. PMID  26603610.
  46. ^ abcd Cox, Thomas S.; Glover, Jerry D.; Tassel, David L. Van; Cox, Cindy M.; DeHaan, Lee R. (1 de agosto de 2006). "Perspectivas para el desarrollo de cultivos de cereales perennes". BioScience . 56 (8): 649–659. doi : 10.1641/0006-3568(2006)56[649:PFDPGC]2.0.CO;2 . ISSN  0006-3568.
  47. ^ ab Kell, Douglas B. (1 de septiembre de 2011). "Cría de plantas de cultivo con raíces profundas: su papel en el secuestro sostenible de carbono, nutrientes y agua". Anales de botánica . 108 (3): 407–418. doi :10.1093/aob/mcr175. ISSN  0305-7364. PMC 3158691 . PMID  21813565.