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Hiel

Las agallas (del latín galla , 'manzana de roble') o cecidias (del griego kēkidion , cualquier cosa que brota) son un tipo de crecimiento hinchado en los tejidos externos de las plantas. Las agallas de las plantas son excrecencias anormales [1] de los tejidos de las plantas , similares a los tumores benignos o verrugas en los animales. Pueden ser causadas por varios parásitos , desde virus , hongos y bacterias , hasta otras plantas , insectos y ácaros . Las agallas de las plantas suelen ser estructuras muy organizadas, de modo que la causa de la agalla a menudo se puede determinar sin que se identifique el agente real. Esto se aplica particularmente a las agallas de las plantas causadas por insectos y ácaros. El estudio de las agallas de las plantas se conoce como cecidología.

Anatomía

Forma y tamaño

Las agallas se desarrollan en varios órganos de la planta, proporcionando nutrición y refugio a los insectos inductores. Las agallas muestran una gran variación en morfología , tamaño y composición de la pared. El tamaño de las agallas de los insectos puede variar significativamente, desde aproximadamente dos pulgadas de diámetro hasta menos de un dieciseisavo de pulgada. Algunas agallas son tan pequeñas que son simplemente parches ligeramente engrosados ​​​​en las hojas. [2] Su forma puede variar de esférica a bursiforme, en forma de bala, en forma de flor, cilíndrica o similar a un diamante. Los factores que influyen en la morfología de las agallas incluyen las especies de plantas, el tipo de tejido, el agente inductor de agallas y las condiciones ambientales. [3] [4] [5] [6] [7] Por lo general, exhiben formas simétricas, aunque sus formas finales varían debido a las diferencias en las acciones físicas y los estímulos químicos de diferentes insectos. Alrededor del 90% de las agallas se producen en las hojas de dicotiledóneas. [8] Las agallas pueden desarrollarse en varias partes de la planta huésped, como raíces, bases de hojas, ramas o folíolos. En el interior, las agallas también presentan estructuras diversas. Algunas son simples y comprenden únicamente tejidos foliares curvos y engrosados, mientras que otras presentan disposiciones jerárquicas complejas con múltiples cámaras que contienen diferentes tipos de tejidos, incluidos el colénquima , el parénquima , el parénquima fisálido y una capa celular nutritiva. [9] [10] [11]

Estructura

En una agalla de avispa común , la capa más externa es la epidermis, seguida de la corteza externa y luego la corteza interna. En algunas agallas, estas dos capas de corteza están separadas por una capa lignificada. La parte más interna de una agalla es la cámara larvaria. La capa nutritiva está situada entre la cámara larvaria y la corteza interna. Hay un gradiente nutricional (alto a bajo) desde el interior hacia el exterior de la agalla, mientras que el gradiente de defensa va en la dirección opuesta. [12] [13]

Morfogénesis

La morfogénesis de la vesícula implica la regulación del órgano en el que se produce la vesícula, manteniendo al mismo tiempo la libertad de diferenciación. El desarrollo de la vesícula comienza a partir de una sola célula o un grupo de células metaplasiadas y progresa a través de la expansión celular mediada por promotores, la multiplicación celular, la diferenciación programada y el control de la simetría. [8]

La respuesta de la planta implica el establecimiento de células metaplásicas y cambios metabólicos localizados para reparar la herida y neutralizar el estrés. El estrés osmótico conduce al desarrollo de células metaplásicas, caracterizadas por mayores cantidades de material osmóticamente activo. La respuesta de rechazo de la planta desencadena la síntesis de compuestos de defensa y enzimas . [14] [15]

Diferenciación

Tipos

Existen dos categorías principales de agallas: cerradas y abiertas. [2] Los insectos como las avispas, polillas y moscas, que poseen piezas bucales masticadoras durante sus etapas adultas o larvarias, suelen habitar en agallas completamente cerradas. Al alcanzar la madurez, el adulto sale masticando o utilizando una abertura creada por la etapa larvaria. Por el contrario, los insectos con piezas bucales chupadoras dependen de agallas parcialmente abiertas o de aquellas que se abren naturalmente para facilitar la emergencia. Un ejemplo de este último tipo es el pulgón, que forma agallas del tamaño de una canica en los tallos de las hojas de los álamos. Si bien estas agallas tienen paredes delgadas, albergan colonias enteras de pulgones en su interior. Cuando es el momento adecuado, aparece una hendidura en un lado de la agalla, lo que permite que los pulgones escapen a medida que se despliegan los labios de la hendidura. [3] [18]

Fisiología

Los insectos inducen la formación de agallas en las plantas de las que reciben diversos servicios, como una fuente de nutrición y un lugar para poner huevos, desarrollarse y recibir protección del medio ambiente y los enemigos. Los productores de agallas son específicos de plantas específicas, por lo que inducen agallas con apariencias únicas (bolas, protuberancias, bultos, verrugas, etc.) y una gama de colores (rojo, verde, amarillo y negro). Diferentes grupos taxonómicos de inductores de agallas varían en la complejidad y diversidad de la formación y organización de agallas, y las agallas inducidas por insectos generalmente son más complejas y diversas. [23] Además, la frecuencia de las agallas varía en función de factores como el clima, la susceptibilidad de las plantas y las poblaciones de plagas.

Formación de agallas

Existen cuatro etapas de desarrollo de las agallas: iniciación, crecimiento y diferenciación, maduración y dehiscencia. Los tejidos biliares son nutritivos y presentan altas concentraciones de lípidos, proteínas, nitrógeno y otros nutrientes.

La formación de agallas, que es inducida, comienza con la saliva de los insectos en las plantas. La saliva de los insectos contiene diversas sustancias químicas, induce un shock y cambios osmóticos en la célula de la planta huésped. [8] La gravedad de las lesiones que provoca la alimentación de los insectos en la planta varía según el insecto. Los cambios osmóticos que se producen como resultado se caracterizan por mayores cantidades de material osmóticamente activo e inducen la metaplasia celular y la formación de agallas.

El crecimiento de las agallas se produce de forma gradual a lo largo del tiempo, y la longitud, el ancho y la altura de las agallas aumentan proporcionalmente. La tasa de crecimiento es máxima durante las primeras etapas del desarrollo del insecto y se ralentiza a medida que se acerca a la edad adulta. Las hormonas como las auxinas desempeñan un papel crucial en el crecimiento de las agallas. La presencia de estrés y las secreciones de los insectos estimulan la síntesis de sustancias promotoras del crecimiento, posiblemente mediante una combinación de diferentes promotores del crecimiento como las auxinas y las quininas. El crecimiento de las agallas implica tanto el agrandamiento como la división celular, pero los factores específicos que desencadenan el agrandamiento celular siguen sin estar claros. [24] [25]

El primer impacto del insecto provoca metaplasia en las células afectadas, donde sufren cambios en su estructura y función. Cuando el impacto químico es de alta intensidad, no se produce metaplasia. En cambio, las células vegetales locales afectadas mueren, rechazando así al insecto y defendiendo el tejido vegetal. Las enzimas como las invertasas participan en el crecimiento de las agallas, y una mayor actividad se correlaciona con un mayor desarrollo de las agallas. El rendimiento de los insectos que inducen agallas está influenciado por el vigor de la planta y el tamaño del módulo, y los módulos vegetales más grandes y de rápido crecimiento dan lugar a agallas más grandes. Por el contrario, las agallas se inducen fácilmente en módulos vegetales más pequeños. [4] [8] [13] [22]

Genética

Las agallas son crecimientos únicos en las plantas, y la forma en que las instrucciones genéticas de la planta podrían producir estas estructuras en respuesta a factores externos es un campo científico aún nuevo. Los mecanismos genéticos de la formación de agallas son una interacción única entre el parásito y la planta huésped que determina la trayectoria de desarrollo del órgano biliar.

El modelo en "zigzag" introducido por Jones y Dangl (2006) [26] demuestra las interacciones moleculares que subyacen a la inducción de agallas. Este modelo, refinado con el tiempo y sujeto a mejoras continuas, ilustra la intrincada dinámica entre los actores moleculares antagónicos. La inmunidad desencadenada por patrones (PTI), constituye la capa de defensa inicial de las células vegetales, que se activa al detectar "señales de peligro". Estas señales, denominadas patrones moleculares asociados a daños (DAMP) si se originan en la planta o patrones moleculares asociados a microbios/patógenos (MAMP, PAMP o HAMP) [27] si provienen del parásito, activan receptores de reconocimiento de patrones (PRR) que desencadenan cascadas de señalización. Los PRR, clasificados como quinasas similares a receptores (RLK), median la comunicación intercelular al unir los estímulos externos con los mecanismos de defensa intracelular. Los antagonistas, que emplean la susceptibilidad desencadenada por efectores (ETS, por sus siglas en inglés), manipulan las funciones de la célula huésped a través de moléculas efectoras codificadas por genes efectores, con el objetivo principal de suprimir las defensas de la planta. Cabe destacar que algunos efectores explotan rasgos de la planta, conocidos como "rasgos de susceptibilidad de la planta", desviando los recursos de la planta a favor del parásito. La efectoromática, que implica exámenes de expresión de alto rendimiento, ayuda a identificar candidatos efectores cruciales para la colonización. Por el contrario, la inmunidad desencadenada por efectores (ETI, por sus siglas en inglés) es responsable del contraataque de la planta, aprovechando los efectores como "señales de peligro" para hacer que el parásito sea avirulento. Durante la ETI, los receptores que contienen repeticiones ricas en leucina (NLR, por sus siglas en inglés) del dominio de unión a nucleótidos detectan perturbaciones inducidas por los efectores, lo que lleva a eventos de señalización posteriores que promueven respuestas de defensa. Sin embargo, los parásitos pueden contrarrestar la ETI modificando la ETS, lo que socava la eficacia de los genes de resistencia desplegados en la agricultura. La carrera armamentista evolutiva entre plantas y parásitos, subrayada por la expansión de familias de genes implicadas en interacciones bióticas, da forma a su paisaje genómico, influyendo en sus estrategias adaptativas y su diversificación. [28] [29]

Las agallas de la corona formadas bajo la influencia de la bacteria Agrobacterium tumefaciens presentan varias características distintivas en comparación con otros tipos de agallas. Esta bacteria transfiere material genético conocido como ADN-T a las células de la planta, donde se integra en los cromosomas . El ADN-T contiene genes que codifican la producción de auxina, citoquinina y opinas. Como resultado, las células vegetales infectadas experimentan una rápida multiplicación, transformándose esencialmente en "fábricas bacterianas" que producen más cuerpos bacterianos. [2]

Algunas bacterias, como Rhodococcus fascians , inducen la formación de agallas en las hojas de las plantas, lo que afecta a su crecimiento. Estas agallas actúan como sumideros permanentes, desviando nutrientes de otras partes de la planta y provocando la supresión del crecimiento en otras partes. Las bacterias poseen genes de virulencia que controlan su capacidad de colonizar plantas y producir citoquininas, que influyen en el crecimiento de las mismas. Si bien los inductores de agallas parasitarias suelen ser perjudiciales para las plantas, los investigadores están explorando formas de aprovechar sus capacidades de promoción del crecimiento para beneficio agrícola. Se están investigando algunos derivados de R. fascians por su potencial para promover el crecimiento equilibrado de las plantas, y los científicos también están estudiando las interacciones de las plantas con estas bacterias para descubrir rasgos que podrían mejorar el rendimiento de los cultivos.

La mayoría de los estudios transcriptómicos sobre agallas de plantas utilizaron muestras completas de agallas, lo que dio como resultado células agallas y no agallas que conducen a miles de expresiones genéticas durante el desarrollo de las agallas. [30] [31] Estudios recientes sobre agallas inducidas por avispas de agallas (Hymenoptera: Cynipidae) [32] Dryocosmus quercuspalustris en hojas de roble rojo del norte ( Quercus rubra L. ) demuestran la complejidad de los mecanismos genéticos subyacentes a las agallas al cuantificar la expresión genética específica del tejido. [33] Existen diferencias sustanciales en  la expresión genética entre los tejidos biliares internos y externos en comparación con los tejidos de las hojas adyacentes. En particular, aproximadamente el 28% de los genes del roble muestran una expresión diferencial en la agalla en comparación con las hojas, lo que indica cambios transcripcionales significativos asociados con el desarrollo de la agalla. [33] Según el análisis del transcriptoma , mientras que el transcriptoma de la agalla externa se asemeja al de las ramitas, los brotes de las hojas y las estructuras reproductivas, el transcriptoma de la agalla interna es distinto de los tejidos normales del roble, lo que subraya la complejidad de la formación de agallas. [12] Además, existe una regulación positiva de los genes relacionados con el metabolismo de azúcares y aminoácidos tanto en los tejidos biliares externos como internos, lo que sugiere un papel en el transporte de metabolitos de las plantas para satisfacer las necesidades nutricionales de la larva de la avispa biliar en desarrollo. Se ha descubierto que los genes relacionados con la defensa están suprimidos en los tejidos biliares internos como una estrategia para adaptarse a la actividad alimentaria del parásito. [34]

Rango taxonómico

Las agallas de las plantas son causadas por una amplia gama de organismos, incluidos animales como insectos, ácaros y nematodos; hongos; bacterias; virus y otras plantas.

Insectos

Las agallas de los insectos son estructuras vegetales muy distintivas que forman algunos insectos herbívoros como su propio microhábitat. Son tejido vegetal que está controlado por el insecto. Las agallas actúan como hábitat y fuente de alimento para el fabricante de la agalla. El interior de una agalla puede contener almidón nutritivo comestible y otros tejidos. Algunas agallas actúan como "sumideros fisiológicos", concentrando recursos en la agalla de las partes de la planta circundantes. [25] Las agallas también pueden proporcionar al insecto protección física contra los depredadores. [35] [24]

Las agallas de los insectos suelen ser provocadas por sustancias químicas inyectadas por las larvas de los insectos en las plantas y posiblemente por daños mecánicos. Una vez formadas las agallas, las larvas se desarrollan en su interior hasta que alcanzan su pleno desarrollo, momento en el que salen. Para formar agallas, los insectos deben aprovechar la época en la que la división celular de las plantas se produce rápidamente: la temporada de crecimiento, normalmente primavera en los climas templados, pero que se alarga en los trópicos.

Los meristemos , donde se produce la división celular de las plantas, son los sitios habituales de las agallas, aunque las agallas de los insectos se pueden encontrar en otras partes de la planta, como las hojas, los tallos , las ramas , los brotes , las raíces e incluso las flores y los frutos . Los insectos que inducen agallas suelen ser específicos de la especie y, a veces, específicos del tejido de las plantas que agallan.

Los insectos que producen agallas incluyen avispas de las agallas , mosquitos de las agallas , moscas de las agallas , moscas minadoras de hojas , pulgones , cochinillas , psílidos , trips , polillas de las agallas y gorgojos . [36]

Aún quedan muchos insectos formadores de agallas por describir. Se estima que existen más de 210.000 especies, sin contar los parasitoides de los insectos formadores de agallas. [37]

Avispas cinípidas

Más de 1400 especies de avispas cinípidas causan agallas. Unas 1000 de ellas pertenecen a la tribu Cynipini , y sus hospedadores son principalmente robles y otros miembros de la familia Fagaceae (la familia de las hayas). [37] Estas suelen estar restringidas taxonómicamente a una sola especie hospedadora o a un grupo de especies relacionadas.

Avispas no cinípidas

Algunas avispas de otros grupos, como Diplolepididae y Chalcidoidea , también causan agallas en las plantas.

Insectos hemípteros

Entre los insectos hemípteros que causan agallas se encuentran el psílido Pachypsylla celtidisumbilicus y el pulgón lanígero Adelges abietis , que parasita árboles coníferos como la picea de Sitka y la picea de Noruega.

Moscas dípteras

Algunas moscas dípteras , como los mosquitos cecidómidos Dasineura investita y Neolasioptera boehmeriae , y algunas moscas minadoras de hojas Agromyzidae causan agallas.

Ácaros

Los ácaros, pequeños arácnidos, causan agallas características en plantas como el tilo .

Nematodos

Los nematodos son gusanos microscópicos que viven en el suelo. Algunos nematodos ( especies de Meloidogyne o nematodos agalladores ) causan agallas en las raíces de las plantas susceptibles. Las agallas suelen ser pequeñas. [38] [39]

Hongos

Muchos hongos de la roya inducen la formación de agallas, incluida la roya occidental , que infecta a una variedad de pinos , y la roya del cedro y el manzano . Las agallas se ven a menudo en las hojas y frutos de Millettia pinnata . Las agallas de las hojas parecen pequeñas mazas; sin embargo, las agallas de las flores son globosas. Exobasidium a menudo induce agallas espectaculares en sus huéspedes.

El hongo Ustilago esculenta asociado con Zizania latifolia , un arroz silvestre, produce una agalla comestible muy valorada como fuente de alimento en las provincias de Zhejiang y Jiangsu en China. [40]

Bacterias y virus

Las bacterias que causan agallas incluyen Agrobacterium tumefaciens y Pseudomonas savastanoi .

En 1979, se encontró un virus formador de agallas en las plantas de arroz del centro de Tailandia y se lo denominó enanismo agallar del arroz. Los síntomas consistían en la formación de agallas a lo largo de las láminas y vainas de las hojas, decoloración verde oscuro, puntas de las hojas retorcidas y una reducción del número de macollos. Algunas plantas murieron en el invernadero en las últimas etapas de la infección. El agente causal fue transmitido por la chinche hemíptera Nephotettix nigropictus después de una incubación de dos semanas. Las partículas poliédricas de 65 nm de diámetro en el citoplasma de las células del floema siempre se asociaron con la enfermedad. No se encontró ninguna relación serológica entre este virus y el del enanismo del arroz.

Plantas

La planta hemiparásita muérdago forma estructuras leñosas a veces llamadas agallas en sus huéspedes. [41] Son posibles interacciones más complejas; la planta parásita Cassytha filiformis a veces se alimenta preferentemente de agallas inducidas por la avispa cinípida Belonocnema treatae . [42]

Fisiología de las agallas inducidas por insectos

Los insectos inducen la formación de agallas en las plantas de las que reciben diversos servicios, como una fuente de nutrición y un lugar para poner huevos, desarrollarse y recibir protección del medio ambiente y los enemigos. Los productores de agallas son específicos de plantas específicas, por lo que inducen agallas con apariencias únicas (bolas, protuberancias, bultos, verrugas, etc.) y una gama de colores (rojo, verde, amarillo y negro). Diferentes grupos taxonómicos de inductores de agallas varían en la complejidad y diversidad de la formación y organización de agallas, y las agallas inducidas por insectos generalmente son más complejas y diversas. [23] Además, la frecuencia de las agallas varía en función de factores como el clima, la susceptibilidad de las plantas y las poblaciones de plagas.

Existen cuatro etapas de desarrollo de las agallas: iniciación, crecimiento y diferenciación, maduración y dehiscencia. Los tejidos de las agallas son nutritivos y presentan altas concentraciones de lípidos, proteínas, nitrógeno y otros nutrientes. La formación de las agallas comienza con la saliva de los insectos en las plantas, lo que induce un choque químico. [8] Los cambios osmóticos que ocurren como resultado se caracterizan por mayores cantidades de material osmóticamente activo e inducen la metaplasia celular y la formación de agallas. Cuando el choque químico es de alta intensidad, no se produce metaplasia. En cambio, las células vegetales locales al choque mueren, rechazando así al insecto y defendiendo el tejido vegetal.

Usos

Las agallas son ricas en resinas y ácido tánico y se han utilizado ampliamente en la fabricación de tintas permanentes (como la tinta ferrogálica ) y ungüentos astringentes, en teñido y en el curtido del cuero . El Talmud [43] registra el uso de nueces de agalla como parte del proceso de curtido, así como una base de tinte para la tinta.

La literatura árabe medieval registra muchos usos de la hiel, llamada ˁafṣ en árabe. La hiel de Alepo , encontrada en los robles del norte de Siria , fue una de las exportaciones más importantes de Siria durante este período; un comerciante registró un envío de hiel desde Suwaydiyya, cerca de Antioquía, por el alto precio de 4½ dinares por 100 libras. El uso principal de las hieles era como mordiente para tintes negros; también se usaban para hacer una tinta de alta calidad . La hiel también se usaba como medicamento para tratar la fiebre y las dolencias intestinales . [44]

Véase también

Referencias

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