El hongo patógeno Cryphonectria parasitica (anteriormente Endothia parasitica ) es un miembro de Ascomycota (hongos de saco). Este hongo necrótrofo es originario del este y sudeste de Asia y se introdujo en Europa y América del Norte a principios del siglo XX. [1] El hongo se propagó rápidamente y causó una pérdida significativa de árboles en ambas regiones.
Cryphonectria parasitica es un hongo parásito de los castaños . Esta enfermedad llegó a conocerse como tizón del castaño . Encontrada de forma natural en el sudeste asiático, las introducciones accidentales dieron lugar a poblaciones invasoras de C. parasitica en América del Norte y Europa. En la primera mitad del siglo XX, la enfermedad fúngica tuvo un impacto económico y social devastador en las comunidades del este de los Estados Unidos. Mató a unos cuatro mil millones de árboles; [2] o, según otro recuento, 3.5 mil millones de árboles hasta 2013. [3] Se han producido impactos menos graves en Europa debido a la hipovirulencia generalizada inducida por CHV1 . [4] CHV1 es uno de al menos dos patógenos virales que debilitan el hongo a través de la hipovirulencia y ayudan a los árboles a sobrevivir a una infección de tizón. [5] [6]
El castaño americano ( Castanea dentata ) y el chinquapin americano ( Castanea pumila ) son muy susceptibles a la plaga del castaño. El castaño europeo ( Castanea sativa ) también es susceptible, pero debido a la hipovirulencia generalizada del CHV1, la muerte del árbol inducida por la plaga es menos común. [7] El hongo puede infectar a otras especies de árboles como robles , arces rojos , zumaques de asta de ciervo y nogales de corteza peluda . [8] Una vez infectados, la corteza de estos árboles también presenta cancros anaranjados, pero puede no morir. El patógeno puede persistir en estos árboles, produciendo esporas que pueden infectar a otros árboles.
El hongo se propaga por ascosporas transportadas por el viento y, en una distancia más corta, por conidios distribuidos por la acción de la lluvia y las salpicaduras. [9] La infección tiene un alcance local, por lo que algunos castaños americanos aislados sobreviven donde no hay otro árbol infectado en un radio de 10 km (6,2 mi). Los organismos del suelo en el cuello de la raíz y el sistema radicular del castaño son antagónicos al hongo. Las raíces del castaño son resistentes a las infecciones por tizón. En consecuencia, todavía existen una gran cantidad de castaños americanos pequeños como brotes que crecen a partir de bases de raíces existentes. Sin embargo, estos brotes que vuelven a crecer rara vez alcanzan la etapa de reproducción sexual antes de que el crecimiento por encima del suelo vuelva a ser rodeado por el hongo. [10] El hongo infecta originalmente al castaño chino ( Ca. mollissima ) y al castaño japonés ( Ca. crenata ). Estas dos especies han coevolucionado con el patógeno, lo que las hace más variables en cuanto a resistencia a sus efectos nocivos. [11]
En 1904, la plaga del castaño se introdujo accidentalmente en América del Norte. Cryphonectria parasitica se introdujo en los Estados Unidos desde el este de Asia a través de la importación de castaños japoneses . Los fines de reproducción comercial motivaron estas importaciones. [12] [13] La infección de castaños americanos con C. parasitica apareció simultáneamente en numerosos lugares de la costa este, muy probablemente a partir de castaños japoneses, que se habían convertido en importaciones populares. [14]
Herman W. Merkel, un forestal del Jardín Zoológico de Nueva York (Zoológico del Bronx) fue el primero en encontrar castaños infectados en los terrenos del zoológico. En 1905, el micólogo estadounidense William Murrill aisló y describió el hongo responsable (al que llamó Diaporthe parasitica ), y demostró mediante inoculación en plantas sanas que el hongo causaba la enfermedad. [15] En 1940, la mayoría de los castaños americanos maduros habían sido afectados por la enfermedad. [14] Se necesitaron unos 40 años para devastar la población de castaños americanos de casi cuatro mil millones de personas en América del Norte. [16] Solo quedaban unos pocos grupos de árboles no infectados en Michigan , Wisconsin y el noroeste del Pacífico .
Los castaños japoneses y chinos [17] pueden resistir una infección de C. parasitica . [18] Debido a la enfermedad, la madera de castaño americano casi desapareció del mercado durante décadas, aunque todavía se puede obtener como madera recuperada . [19]
Se estima que en algunos lugares, como los Apalaches , una de cada cuatro maderas duras era un castaño americano. Los árboles maduros a menudo crecían rectos y sin ramas durante 50 pies y podían crecer hasta 100 pies de altura con un diámetro de tronco de 14 pies a unos pocos pies sobre el nivel del suelo. La madera de color marrón rojizo era liviana, blanda, fácil de partir, muy resistente a la descomposición y no se deformaba ni encogía. Durante tres siglos, muchos graneros y casas cerca de los Apalaches se construyeron con castaño americano. [20] Su madera de veta recta era ideal para construir muebles y ataúdes. La corteza y la madera eran ricas en ácido tánico, que proporcionaba taninos para su uso en el curtido del cuero. [21]
Las castañas eran un cultivo comercial y una fuente de alimentos importante. Muchos animales autóctonos se alimentaban de castañas, y las castañas se utilizaban como alimento para el ganado, lo que mantenía bajo el costo de la cría de ganado. [22]
Los esfuerzos comenzaron en la década de 1930 y aún continúan, en Massachusetts [23] y muchos otros lugares [24] en los Estados Unidos, para repoblar los castaños. [25] Los castaños americanos supervivientes están siendo criados para que resistan la plaga, en particular por la American Chestnut Foundation , que tiene como objetivo reintroducir un castaño americano resistente a la plaga en su área de distribución forestal original en las primeras décadas del siglo XXI. [26] El castaño japonés y el castaño chino , así como el castaño de Seguin y el castaño de Henry, se han utilizado en estos programas de cría en los EE. UU. para crear híbridos resistentes a las enfermedades con el castaño americano. [27] Se ha descubierto que los castaños chinos tienen la mayor resistencia a la plaga del castaño; [17] sin embargo, los individuos dentro de las especies de castaño chino pueden variar en resistencia a la plaga. Algunos individuos todavía son bastante susceptibles, mientras que otros son esencialmente inmunes. [28]
La hipovirulencia no está muy extendida en los EE. UU. y los intentos de introducir comercialmente el virus CHV1 no han tenido mucho éxito [ cita requerida ] . Aunque el CHV1 persiste en los árboles aplicados, no se propaga de forma natural como lo hace en Europa [ ¿por qué? ] , lo que impide que sea una forma eficaz de biocontrol .
En 1938, la plaga del castaño fue identificada por primera vez alrededor de Génova . La infección se extendió rápidamente y fue identificada en Francia en 1946, Suiza en 1951 y Grecia en 1963. Recientemente se ha encontrado en el Reino Unido. Debido a las diferencias genéticas entre las poblaciones de hongos, es probable que se produjera una segunda introducción de la plaga del castaño en Georgia y Azerbaiyán en 1938. [29] [30] Las infecciones fúngicas causaron inicialmente la muerte generalizada de los árboles en Europa. Sin embargo, a principios de la década de 1950 se identificaron árboles en Italia que sobrevivieron a la infección fúngica. En estos árboles, el hongo causó cancros más superficiales, que parecían estar curándose. El resultado más leve de la infección se debió a la presencia de CHV1, un virus de ARN que infecta a C. parasitica . CHV1 se propaga de forma natural por toda Europa, pero también se propaga artificialmente como medida de biocontrol (particularmente en Francia). CHV1 actualmente no está presente en el Reino Unido, el norte de Francia o el este de Georgia, pero se está considerando una introducción para el biocontrol. [ cita requerida ]
El hongo entra a través de heridas en árboles susceptibles y crece dentro y debajo de la corteza, matando finalmente el cambium alrededor de la ramita, rama o tronco. [31] El primer síntoma de la infección por C. parasitica es una pequeña área de color naranja-marrón en la corteza del árbol. Luego se forma un chancro hundido a medida que el abanico micelial se extiende debajo de la corteza. A medida que las hifas se extienden, producen varios compuestos tóxicos, el más notable de los cuales es el ácido oxálico . Este ácido reduce el pH del tejido infectado de alrededor del 5,5 normal a aproximadamente 2,8, que es tóxico para las células del cambium. El chancro finalmente rodea el árbol, matando todo lo que está por encima de él. Se pueden ver zarcillos amarillos distintivos (cirros) de conidios que sobresalen en clima húmedo. [32]
Los principales tejidos vegetales a los que se dirige C. parasitica son la corteza interna, un área que contiene el tejido conductor, y el cambium, una capa de células que se dividen activamente y que dan lugar a los tejidos vasculares secundarios. En estos tejidos, el patógeno forma cancros difusos en los que el micelio pasa el invierno. [33] En la primavera siguiente, se formarán dos tipos de cuerpos fructíferos: picnidios , generalmente primero, y peritecios . [33] Después de la lluvia, los picnidios exudan zarcillos anaranjados de conidios, las esporas asexuales, mientras que los peritecios expulsan a la fuerza ascosporas, las esporas sexuales. [33] [34] Al volverse aerotransportadas, las ascosporas son transportadas por remolinos de viento a nuevos huéspedes o infectan otras partes del mismo árbol. [33] Cuando los insectos, pájaros u otros animales salvajes entran en contacto con los cancros, pueden dispersar mecánicamente los conidios a un nuevo huésped. [33] [34] Además, las esporas asexuales pueden dispersarse por las salpicaduras de lluvia. [34] Una vez en el nuevo huésped, o en una nueva área del árbol, las esporas pueden germinar e infectar la corteza interna a través de heridas de insectos y fisuras en la corteza externa.
Si los chancros continúan formándose y expandiéndose, el hongo puede rodear el tallo, cortando el flujo de nutrientes y agua a los tejidos vegetativos vitales. La ausencia de dispersión de nutrientes provocará la muerte del árbol por encima del suelo. Sin embargo, el sistema de raíces puede sobrevivir. Como resultado, los castaños americanos existen principalmente como arbustos que brotan de las raíces viejas supervivientes. [34] Estos brotes suelen morir de infección por C. parasitica antes de alcanzar la madurez sexual.
En Europa, a finales de los años 1960, se descubrió que una cepa de C. parasitica era menos virulenta, capaz únicamente de producir cancros superficiales que el tejido calloso del árbol podía eventualmente limitar y aislar. El rasgo de hipovirulencia podía transferirse de una cepa avirulenta a una cepa letal a través de la anastomosis —la fusión de hifas. [35] Más tarde se descubrió que esta virulencia atenuada se debía a la infección por un micovirus dsRNA , Cryphonectria hypovirus 1 (CHV1) del género Hypovirus . [36] [4]
Teniendo en cuenta la naturaleza de las cepas hipovirulentas, ha habido un fuerte interés en utilizarlas para controlar las cepas letales de C. parasitica . En Europa, la diseminación natural de la hipovirulencia en las poblaciones de patógenos resultó en la restauración de castañas económicamente valiosas. [35] Desafortunadamente, este no fue el caso en los Estados Unidos. En comparación con Europa, EE. UU. tiene una mayor diversidad de cepas de C. parasitica . [37] Por lo tanto, la propagación del micovirus en las poblaciones estadounidenses de C. parasitica se inhibe por la incompatibilidad vegetativa, un sistema de alorreconocimiento que inhibe la fusión de hifas entre individuos que son genéticamente distintos en loci específicos. [36] [35] Sin embargo, en 2016, se diseñaron "cepas donantes de supermicovirus" de C. parasitica para superar este sistema de incompatibilidad. Esto podría emplearse potencialmente como un método de control biológico. [38]
Como se mencionó anteriormente, algunos microorganismos del suelo suprimen a C. parasitica . Esto se puede utilizar para tratar los chancros, utilizando una compresa de tierra, una cantidad de tierra sujetada contra el tronco mismo con una envoltura de plástico y un poco de cinta adhesiva alrededor. [4]
Además del biocontrol, la plaga del castaño también se puede controlar mediante prácticas de saneamiento y control químico; sin embargo, estas estrategias de manejo solo son factibles a pequeña escala, como en un huerto. Las prácticas de saneamiento como la poda de ramas sintomáticas y la eliminación de árboles infectados pueden servir para eliminar las fuentes de inóculo y limitar la propagación del patógeno. [33]
Además, algunos fungicidas pueden ser eficaces para controlar esta enfermedad fúngica. Un estudio sobre el control químico de la plaga del castaño en Castanea sativa , puede haber descubierto que la aplicación externa tanto de oxicloruro de cobre como de carbendazim podría reducir la tasa de la enfermedad en casi un 50%. [39]
Hay aproximadamente 2.500 castaños creciendo en 60 acres (24 ha) cerca de West Salem, Wisconsin , que es el bosque de castaño americano más grande que queda en el mundo. Estos árboles son los descendientes de los plantados por Martin Hicks, uno de los primeros colonos de la zona. A finales del siglo XIX, Hicks plantó menos de una docena de castaños. Plantados fuera del área de distribución natural del castaño americano, estos árboles escaparon a la ola inicial de infección por el chancro del castaño, pero en 1987 los científicos encontraron el chancro también en este bosque. Existe un programa para traer el castaño americano de vuelta al bosque oriental financiado por la American Chestnut Foundation , el Departamento de Recursos Naturales de Wisconsin , el Servicio Forestal del USDA , la Universidad de Virginia Occidental , la Universidad Estatal de Michigan y la Universidad de Cornell . [40]
Cuando se descubrió la plaga, lo primero que se intentó fue eliminar los árboles afectados para controlar la enfermedad, pero resultó ser una solución ineficaz. Los científicos se propusieron entonces introducir un hipovirus hiperparasitario en el hongo de la plaga del castaño. Los árboles infectados con el hongo tratado con el virus respondieron de inmediato y comenzaron a sanar sus chancros. Sin embargo, el virus fue tan eficaz para atenuar el crecimiento del hongo que impidió la propagación del virus de un hongo infectado que crecía en un árbol a otro que crecía en otro. Sólo los árboles tratados con el virus se recuperaron. La opinión científica sobre el futuro de la población varía. [40]
Actualmente, la Forest Health Initiative está realizando esfuerzos para utilizar técnicas de crianza modernas e ingeniería genética para crear cepas de árboles resistentes, con contribuciones de la Facultad de Ciencias Ambientales y Forestales de la Universidad Estatal de Nueva York , la Universidad Estatal de Pensilvania , la Universidad de Georgia y el Servicio Forestal de los Estados Unidos . Uno de los métodos de crianza más exitosos es crear un retrocruzamiento de una especie resistente (como una de China o Japón) y castaño americano. Los investigadores identificaron dos o tres genes que permiten la resistencia a la plaga y se están centrando en dar a los híbridos de castaño americano solo aquellos genes del castaño chino o japonés. [41]
Las dos especies se cruzan primero para crear un híbrido 50/50. Después de tres retrocruces con castaño americano, el genoma restante es aproximadamente 1/16 del del árbol resistente y 15/16 del americano. La estrategia es seleccionar genes de resistencia al tizón durante el retrocruzamiento mientras se preservan los rasgos más silvestres del castaño americano como fenotipo dominante . Por lo tanto, los castaños híbridos recién criados deberían alcanzar las mismas alturas que el castaño americano original. Muchos de estos híbridos de castaño americano 15/16 se han plantado a lo largo de la Costa Este, incluso en el Bosque Nacional Jefferson y en el Memorial Nacional del Vuelo 93. Algunos de estos sitios han tenido investigadores que revisan los árboles jóvenes que se han plantado para ver su tasa de supervivencia. Para que los híbridos se desarrollen bien, necesitan áreas con un drenaje decente y abundante luz solar. [42] Satisfacer estas necesidades puede ser difícil de hacer, por lo que no todas las áreas de restauración han tenido éxito en la supervivencia de los híbridos.
Un estudio de 1983 sobre la hipovirulencia había demostrado que la plaga del castaño infectada con hipovirus producía menos ácido oxálico cuando atacaba el cambium . [43] [44] Mientras tanto, un fitopatólogo , el Dr. William Powell, había estado tratando de averiguar cómo transferir toda la genética de resistencia del castaño asiático a sus parientes americanos. En la década de 1990, tuvo la idea de renunciar a la tarea más complicada y de mayor envergadura, y en su lugar buscar un solo gen en otra parte. [45] (En un trabajo relacionado, en 2001 Liang, Mayard, Allen y Powell insertaron con éxito un gen de oxalato oxidasa (OxO) del trigo en Populus × euramericana ("Ogy") para resistencia a Septoria musiva . [46] Esta enzima descompone el ácido oxálico secretado por el hongo en dióxido de carbono y peróxido de hidrógeno). En 2007, Welch, Stipanovic, Maynard y Powell demostraron que la C. dentata transgénica que expresaba una OxO del trigo de hecho tenía una menor degradación de lignina por ácido oxálico, y sugirieron que este era el camino a seguir. [47] [44]
Unos años más tarde, esta línea de investigación culminó en el producto final: Powell [48] [49] [50] y otro fitopatólogo, el Dr. Charles Maynard, que trabajaba en la Facultad de Ciencias Ambientales y Forestales de la Universidad Estatal de Nueva York, desarrollaron castaños americanos que tenían una mayor resistencia al tizón . La mayor resistencia se logró introduciendo un gen OxO del trigo en el genoma del castaño americano. (Debido a que se transfirió un gen no relacionado, esto no hizo que los castaños produjeran gluten , y las nueces permanecieron libres de gluten ). [51] Los árboles transgénicos tienen una resistencia al tizón igual o superior a la de Castanea mollissima , los castaños chinos. [52] En 2013, SUNY ESF tenía más de 100 eventos individuales en prueba, con más de 400 programados para estar en el campo o en el laboratorio para varias pruebas de ensayo en los próximos años. Para 2014, más de 1.000 árboles estaban creciendo en varios sitios de campo. [53] Se requerirá la aprobación del gobierno antes de devolver cualquiera de estos árboles resistentes a la plaga a la naturaleza. [54] El Jardín Botánico de Nueva York ha plantado varios de los árboles transgénicos para exhibición pública. [55] Al principio, había pocos castaños modificados genéticamente. Para la multiplicación de semillas, el injerto podría funcionar. [49] El crecimiento normal de los árboles requiere 6, 7 o incluso 8 años antes de que un castaño florezca. [49] Sin embargo, el manejo del huerto puede acelerar la producción de polen a 2-3 años (aunque todavía sin fructificación). [49] El laboratorio de Powell había podido utilizar cámaras de crecimiento con mayores entradas de luz para reducir la duración de la producción de polen a menos de un año. [49]
La American Chestnut Foundation (TACF) trabajó en estrecha colaboración con la SUNY ESF para utilizar la Darling 58 en su misión de restaurar el castaño americano a su área de distribución nativa en el este de los Estados Unidos. [56] Sin embargo, en diciembre de 2023, la Darling 58 se suspendió debido a su bajo rendimiento y la alta mortalidad de los árboles jóvenes. Como resultado, la TACF retiró su petición de uso como especie restauradora. [57]
En menos de cincuenta años después de su aparición, C. parasitica prácticamente eliminó al castaño americano como especie de dosel en 8,8 millones de acres (3,6 × 10 6 ha) de bosque. [58] El fruto del castaño era una fuente importante de alimento para los animales en los bosques de baja altitud de los Apalaches. Esta pérdida resultó en una disminución drástica de la población de ardillas, la extinción de siete especies de polillas nativas y la recuperación más lenta de las poblaciones de ciervos, gavilanes de Cooper, pumas y linces rojos. [59] Los efectos de esta enfermedad también se extendieron a través del ecosistema, y se relacionaron con una disminución de la abundancia de aves que anidan en cavidades y una disminución de la calidad del agua del río que afectó negativamente a las poblaciones de invertebrados acuáticos. [58]
En 1912, se estimó que el valor de la madera de castaño en pie en tan sólo tres estados era de 82,5 millones de dólares (1.900 millones de dólares en 2009). [58] Por lo tanto, además de los impactos ecológicos, C. parasitica potencialmente causó una pérdida devastadora en el bienestar económico de las comunidades que dependen del castaño. Los montañeros, residentes de las comunidades de los Apalaches, tuvieron que modificar drásticamente sus estilos de vida para hacer frente a los efectos de esta enfermedad. [59]
Las repercusiones económicas también han sido considerables en Europa, en particular antes de que el CHV1 se propague de forma natural a una región. En Grecia, por ejemplo, la enfermedad obligó a migrar a personas que ya no podían permitirse vivir de los castaños. También ha provocado una disminución del 40% de la producción griega de castañas. [60]
