El Sóviet de la Unión tenía las mismas prerrogativas y competencias que el Sóviet de las Nacionalidades, incluyendo el derecho a la iniciativa legislativa.
El Sóviet de la Unión elegía a su presidente, que dirigía las sesiones de la cámara, a sus cuatro vicepresidentes y a las comisiones permanentes.
Con la regla de reparto de un diputado por una circunscripción electoral de cada 300,000 personas, dicha cámara estaba compuesta por un número variable en torno a los 790 representantes.
Si bien, de acuerdo a la Constitución de 1936, no era obligatoria la pertenencia al Partido Comunista de la Unión Soviética para votar y ser elegido candidato, el sistema político soviético se basaba en el unipartidismo.
No fue sino, hasta la Glásnost que se realizaron elecciones multipartidistas en 1989.