Debutó en el teatro en 1928, usando inicialmente el nombre artístico de Richard Riddle/Riddell.

Su primera actuación para el cine fue en 1936 en As You Like It, película en la que trabajaba su padre.

Otros papeles fueron los de Ferdinand en la película televisiva The Tempest (1939), Dr. Hale en Shining Victory (1941), y el de oficial del Foreign Office en Above Suspicion (1943).

Ainley se casó tres veces, divorciándose de sus primeras dos esposas.

Se retiró del cine tras sufrir una herida mientras servía en las Fuerzas Armadas durante la Segunda Guerra Mundial, dedicándose a partir de entonces al teatro.